|
 |
|
Физиология и биохимия водорослей Возрастная морфофизиология бурых водорослей
|
||
У ламинариевых водорослей в зависимости от сезона и возраста тканей, формирующих пластину, абсолютная линейная скорость роста существенно изменяется. Однако эти изменения неодинаковы в продольном и поперечном направлениях: в длину скорость роста колеблется от 0,02 до 2 см/сут, а в ширину – от 0,02 до 0,35 см/сут (рис. 9).
3.2. Функционально-возрастные категории частей таллома и популяции.
Закономерности роста и формирования поверхности у ламинариевых и фукусовых водорослей
Результаты собственных исследований и обзор литературных данных показали, что для всех многолетних бурых водорослей и их отдельных морфологических частей в целом характерны одни и те же закономерности роста. Тем не менее, у разных видов рост и формирование поглощающей и обменивающей поверхности имеют свои особенности, что связано с различиями в форме таллома, типом роста и периодическим разрушением (или его отсутствием) слоевища. Эти особенности отражаются на крутизне наклона кривой роста, продолжительности фаз роста, но общий S-образный характер кривой роста сохраняется во всех случаях.
У малодифференцированных представителей сем. Fucaceae, например, у P. wrightii и F. vesiculosus, площадь поверхности увеличивается довольно интенсивно примерно до 6–7-летнего возраста, затем ее рост замедляется. Рост площади поверхности талломов этих водорослей имеет неравномерный, «пульсирующий» характер. Это наиболее отчетливо проявляется при анализе возрастной динамики удельной скорости роста поверхности таллома. Так, на фоне общего плавного возрастного снижения удельной скорости роста наблюдается ритмичное пульсирующее (т.е. проявляющееся то в большей, то в меньшей степени) уменьшение прироста площади поверхности таллома (в зависимости от количества дихотомических разветвлений). Например, у P. wrightii появление второго дихотомического разветвления увеличивает размеры площади таллома практически в 9 раз, появление двух последующих (3-го и 4-го) – в 4,4 раза, 5-го – в 1,4, а 6-го – в 2,2 раза; 7-го и 8-го – соответственно в 1,5 и 3 раза, и такая пульсирующая ритмичная закономерность отмечается на протяжении всей жизни таллома. Аналогичная закономерность наблюдается в изменениях массы и длины.
Важным показателем, характеризующим функциональное состояние таллома и его частей, считается величина удельной поверхности (S/W), т.е. отношение площади поверхности к массе. Удельная поверхность является одним из фундаментальных признаков, относительная стабильность которого необходима для поддержания водными растениями нормального уровня жизнедеятельности (Хайлов, Парчевский, 1983; Силкин, Хайлов, 1988; Камнев, 1989), в частности, морфофизиологической адаптации к среде обитания (Карманов, Ильина, 1989). Высокое значение величины отношения S/W свидетельствует о повышенной функциональной активности макрофита, связанной с увеличением площади контакта с водной средой (Празукин, 1983 а,б; Миничева, 1987; Хайлов и др., 1992; Хайлов, Фирсов, 1985; Фирсов, 1978, 1984). Удельная поверхность имеет высокую степень корреляции с одним из основных физиологических процессов – фотосинтезом (Ковардаков и др., 1985).
При анализе динамики величины удельной поверхности (S/W) в пределах разновозрастных талломов сем. Fucaceae выяснено, что максимальные значения этого аллометрического параметра характерны для наиболее молодых растений (рис. 4, 7), а в пределах талломов – для самых молодых верхних дихотомических разветвлений. В нижних, базальных частях таллома по мере его роста величина удельной поверхности постепенно снижается, что согласуется с повышением возрастного статуса этих зон и соответственно снижением функциональной активности.
Интересно отметить, что у ламинариевых водорослей, имеющих другой тип роста, S/W увеличивается по мере удаления от черешка. Причем это характерно и для центральной, и для краевой частей (рис. 6).
Зная особенности роста и развития разновозрастных талломов сем. Fucaceae в пределах как слоевища, так и популяции можно условно выделить по крайней мере три различающиеся по функциональной активности возрастные группы тканей и разновозрастных растений.
К группе молодых частей таллома можно отнести самые верхние одно–два дихотомические разветвления, имеющие максимальные удельные и низкие абсолютные скорости роста, высокие показатели удельной поверхности; к группе зрелых – дихотомические разветвления (более 90% площади слоевища), имеющие высокие абсолютные скорости роста и снижающиеся удельные скорость роста и поверхность. К группе стареющих частей таллома можно отнести базальные дихотомические разветвления, которые прекратили линейный рост и имеют минимальные значения S/W.
В пределах популяций P. wrightii и F. evanescens достаточно легко выделяются 3 возрастных класса.
1 класс – «молодые» растения в возрасте до 3 лет. Эти водоросли имеют минимальные размеры и ассимилирующую поверхность, максимальную удельную скорость роста, низкую вариабельность аллометрических характеристик. Спороношения у них не наблюдается;
2 класс – «зрелые» растения в возрасте от 3 до 6 лет, имеющие максимальные размеры и значения абсолютных скоростей роста, а также высокую вариабельность аллометрических характеристик. Эти водоросли формируют основную ассимилирующую поверхность в популяции и отличаются активным спороношением, которое начинается в ряде случаев с 3 лет и становится наиболее активным с 4 лет;
3 класс – «стареющие» 7–9-летние, довольно редко встречающиеся крупные растения. Эти водоросли отличаются снижением спороношения, а также удельной и абсолютной скоростей роста.
Рис. 4. Возрастные изменения удельной поверхности S/W (см/г)
в пределах разновозрастных слоевищ P. wrightii
По оси абсцисс – количества дихотомических разветвлений таллома: 1 – 2-летнее растение;
2 – 4-летнее растение; 3 – 6-летнее растение
Аналогичная возрастная дифференцировка популяции фукоидов применялась ранее (Максимова, 1979, 1980; Толстикова, 1979, 1980).
Рост целых талломов и функционально специализированных частей у представителей сем. Sargassaceae и сем. Cystoseiraceae также описывается S-образной кривой с той лишь разницей, что в природных условиях замедление роста ствола наблюдать трудно, ветви по достижении определенного возраста начинают обламываться и лишь филлоиды, оставаясь длительное время на талломе даже после прекращения роста, дают возможность наблюдать картину классического S-образного роста (рис. 2).
Удельная поверхность различных частей талломов у представителей сем. Sargassaceae и сем. Cystoseiraeceae с возрастом растения снижается, а соответсвенно удельная поверхностная плотность возрастает (рис. 2, 5, 7). При этом важно отметить, что в пределах каждой морфологической структуры таллома, например ветви, ствола или филлоида, – наиболее высокие показатели S/W наблюдаются, как и у водорослей сем. Fucaceae, в молодых частях.
Рис. 5. Возрастные изменения морфологических характеристик ветвей S. pallidum
(возраст слоевища 3–4 года)
L – длина, мм; D – диаметр, мм; W – сырая биомасса, мг; S – площадь поверхности, мм2;
W/S – удельная поверхностная плотность, мг/мм2; по оси абсцисс – возраст, месяцы
Рис. 6. Возрастные изменения удельной поверхности S/W (см2/г сухого вещества)
в пределах пластины L. japonica (=Saccharina japonica)
1 – центральная зона; 2 – краевая зона; столбик – величина параметра, характерная для средней части стволика. По оси абсцисс – длина пластины (см)
Рис. 7. Возрастные изменения удельной поверхности S/W (% максимальной величины)
целых талломов S. pallidum
По оси абсцисс – возраст, годы
На основании данных натурных наблюдений и их анализа с использованием логистической функции в пределах таллома саргассовых и цистозейровых водорослей можно достаточно просто выделить три размерно-возрастные группы ветвей и (или) филлоидов. Некоторые исследователи (Фирсов, 1978) выделяют пять размерно-возрастных групп: ранняя молодость, молодость, зрелость, старение, старость. При морфологическом анализе таллома S. pallidum мы ограничивались тремя возрастными категориями. Так, например, в пределах трехлетнего слоевища к молодым ветвям могут быть отнесены первые от апикальной точки на стволе одна–две ветви в возрасте до 20–30 сут, их длина не превышает 20 мм. Они имеют минимальную площадь поверхности (рис. 5), абсолютную скорость роста и увеличивающуюся, достигающую максимальных размеров удельную поверхность. К зрелым ветвям могут быть отнесены ветви второго и третьего ярусов длиной более 30 мм в возрасте от 1 до 5 месяцев, несущие филлоиды и имеющие максимальную абсолютную скорость линейного роста. Кроме того, эти ветви имеют максимальную поверхностную площадь и достаточно стабильную величину S/W. К стареющим ветвям отнесены нерастущие, разрушающиеся ветви в возрасте 6 и более месяцев. В ряде случаев эти ветви теряют филлоиды и занимают более низкие ярусы (рис. 1, 5). На этом этапе развития ветвей величина удельной поверхности падает (Камнев, 1989).
Таким же образом при анализе ростовых характеристик можно выделить 3 размерно-возрастных группы филлоидов (Камнев и др., 1989). К молодым можно отнести филлоиды длиной от 2 до 20–25 мм в возрасте до 15–18 суток. К этому моменту их длина составляет около 20% от максимальной. Максимальная площадь поверхности отдельных филлоидов достигает 632±80,0 мм2 (рис. 2), отмечается высокая абсолютная скорость их роста в ширину. Величина S/W по мере роста увеличивается и выходит на достаточно постоянный уровень в возрасте 10–13 суток. Эту фазу жизни листоподобных пластин можно охарактеризовать как фазу увеличения абсолютной скорости роста и наибольших величин ускорения роста (рис. 2). К группе зрелых можно отнести филлоиды длиной от 25–30 мм до 70–75 мм в возрасте от 15–18 до 45 дней. Зрелые филлоиды достигают практически максимальных размеров. Этот период характеризуется максимальными скоростями удлинения, роста площади при замедлении роста в ширину (рис. 2), величина S/W при этом практически не меняется. В целом эту фазу роста листоподобных пластин можно охарактеризовать как фазу максимальной абсолютной скорости роста и уменьшения ускорения. К группе стареющих филлоидов можно отнести листоподобные пластины длиной более 70–75 мм в возрасте более 45 суток. Их рост постепенно замедляется и полностью прекращается. В большинстве случаев у листоподобных пластин этой размерно-возрастной группы появляются признаки разрушения, первые из которых отмечаются уже на 40–45-е сутки существования филлоида и выражаются в выпадении их отдельных фрагментов. Уменьшение удельной поверхности S/W у стареющих филлоидов является, очевидно, результатом накопления в их тканях определенных органических и минеральных веществ и связанного с этим увеличения хрупкости листоподобных пластин.
В пределах популяции саргассовых водорослей к «молодым» относятся однолетние растения (включая перезимовавшие). В 10–30% случаев эти растения уже имели ветви с рецептакулами. К «зрелым» растениям относятся активно размножающиеся водоросли 2–5-летнего возраста. К группе «стареющих» – растения 6–7 и более лет.
У исследованных нами представителей сем. Laminariaceae развитие поверхности пластины имеет сезонно выраженный квазипериодический характер (Камнев, Тропин, 1998, 1999), обусловленный ее ростом в летний период и деструкцией в зимний. Подобный характер развития описывается синусоидой с ежегодно увеличивающейся амплитудой. Наиболее наглядно это можно продемонстрировать на примере L. saccharina (=Saccharina latissima). Рост молодых спорофитов этой водоросли начинается обычно в феврале – начале марта. С увеличением возраста спорофита возрастает и его ассимилирующая и поглощающая поверхность. Увеличение общей поверхности таллома происходит в основном за счет разрастания поверхности пластины (на ствол приходится от 0,5 до 1,5%) и сопровождается значительным повышением вариабельности параметров таллома. В связи с тем, что ранее изучению продольно-поперечного роста ламинарий уделялось мало внимания, мы провели его детальный анализ.
Наиболее удобными объектами для этого являются «молодые» не спороносящие спорофиты, имеющие относительно небольшие размеры и меньшую вариабельность аллометрических параметров. В начале периода активной вегетации мы разделяли еще небольшие пластины L. saccharina (=S. latissima) на 5 равных зон рядами отверстий (отсчет велся от меристематической зоны) и в течение длительного периода наблюдали за ростом отдельных зон и целых пластин (рис. 8). Все работы проводили водолазным способом. В результате установлено, что рост пластин в длину и ширину, как и у фукоидов, описывается S-образными кривыми, имеющими максимумы скоростей роста в июле–августе у 3–9-месячных растений. Однако тенденции роста в продольном и поперечном направлениях различны. В летнее время, когда абсолютные значения скоростей роста максимальны, эти различия наиболее очевидны. Методом регрессионного анализа установлено, что в период наиболее активной вегетации рост в ширину описывается автокаталитической функцией, а рост в длину – сигмоидной функцией. Иными словами, скорость роста пластины в ширину линейно падает с увеличением размера пластины, а в длину – сначала возрастает, достигая максимума, а затем начинает снижаться. При этом скорость роста в длину значительно превышают скорость роста в ширину, что в конечном счете обусловливает удлиненную форму пластины. Абсолютные значения скоростей роста выше у основания пластины и снижаются по мере удаления от нее (рис. 9).
Рис. 8. Кривая и схема роста таллома L. japonica (=Saccharina japonica)
L – длина, см; T – возраст, сутки; A – пластины в начале эксперимента;
B – пластины в конце эксперимента (объяснения в тексте)
Рост в длину во всех зонах ламинариевых водорослей описывается сигмоидой, но ее параметры и время достижения максимальных скоростей для каждой зоны разные. Если наблюдать за графическим измененим скоростей роста, то на графиках можно видеть следующую картину: перемещение от зоны к зоне вдоль пластины сопровождается смещением максимума скорости роста (рис. 9). Интересным является тот факт, что достижение максимальных скоростей роста в длину и ширину не совпадают по срокам даже в пределах одной зоны. Так, максимум скорости роста в ширину в первой зоне опережает на 10–12 сут максимум скорости роста в длину, что совпадает с закономерностями формирования листоподобных пластин фукоидов (рис. 2) (Камнев и др., 1989).
Рис. 9. Изменение скорости (см/сут) и ускорения роста в длину и ширину разных частей пластины L. saccharina (=Saccharina latissima) в июле-сентябре.
а, в – 1-я зона; б, г – 4-я зона; 1 – скорость роста; 2 – ускорение роста.
По оси абсцисс – время, сутки
Формирование ассимилирующей поверхности таллома в разных зонах L. saccharina (=S. latissimi) происходит по-разному и имеет сезонно обусловленный характер, что особенно наглядно выявляется при анализе отношений длины пластины к ее ширине. В 1-ой и в несколько меньшей степени во 2-ой зонах формирование ассимилирующей поверхности происходит за счет более активного роста в длину, а в 3-ей и 4-ой зонах – приблизительно в равной степени за счет ее роста и в длину, и в ширину. В июле–начале августа (в период максимальных значений уровня освещенности и температуры) при формировании ассимилирующей поверхности наблюдается более значимый вклад роста в длину по сравнению со второй половиной августа и сентябрем.
В анализируемых зонах кривые скорости роста в длину отличаются не только значениями максимумов и сроками их достижения, но и формами кривых, так называемых куполов (рис. 9). Зная закономерность изменения размеров и формы купола различных зон растущей пластины и неодновременность достижения предельного роста, можно попытаться выделить основные функционально различающиеся области пластины, соответствующие ее определенным фазам роста.
1. Область наиболее активного роста. Эта область полностью формируется 1-ой зоной и включает лаг-фазу, фазу ускорения и лог-фазу кривой роста.
2. Область снижения скорости роста. Ее слагают 2-я и 3-я зоны, снизившие скорости роста в 10–15 раз соответственно по сравнению с 1-й и имеющие сходные формы купола между собой. Эту область можно соотнести с фазой замедления роста.
3. Область, практически прекратившая рост. Она формируется 4-ой зоной, имеющей самые низкие скорости роста и пологий купол. Эта область может соответствовать стационарной фазе роста.
4. Разрушающаяся старая область – 5-я зона, которая по мере удаления от меристемы постепенно разрушается.
Учитывая сказанное выше, в пределах пластины можно выделить 3 основные возрастные категории тканей – «молодую», «зрелую», «стареющую». Однако в топографическом отношении они не соответствуют разделению пластины на 3 равные части. Например, у L. japonica (=Saccharina japonica) после первого спороношения в конце августа первые две трети зрелой пластины формируются тканями, находящимися на стадии лаг-фазы, фазы ускорения и лог-фазы. Их формирование в период активной вегетации продолжается около 2 месяцев. Интересно отметить, что формирование 50% основной активно растущей части пластины достигается за 40–45 суток. Дистальную треть (в основном ее вторую половину) пластины формируют ткани, находящиеся в фазе замедления и стационарной фазе развития (рис. 8). Именно в этой части начинается и происходит постоянное разрушение пластины. В пределах пластины у представителей сем. Laminariaceae по мере ее роста величина удельной поверхности S/W в отличие от фукоидов возрастает (рис. 9), причем максимальные значения характерны для краевой зоны. В данном случае увеличение S/W может свидетельствовать о том, что по мере роста пластины происходит увеличение площади контакта с водной средой, что способствует повышению потенциальных возможностей ассимиляционных и обменных процессов. Более высокие показатели S/W в краевой зоне (рис. 9), вероятно, могут быть объяснены различием в механических нагрузках, приходящихся на эту зону. Краевая зона в большей степени испытывает воздействие бокового тока воды и, по-видимому, должна иметь более высокую функциональную активность. Аналогичные закономерности изменения удельной поверхности были описаны и для других ламинариевых водорослей (Шмелева, 1986; Шмелева и др., 1990; Хайлов и др., 1992).
Для оценки площади ассимилирующей и обменивающей поверхности конкретной популяции водорослей необходимо знать ее возрастной и количественный состав (рис. 10, 11), а также особенности соотношения площади с массой, длиной или возрастом растений, т.е. тех характеристик, которые даже в полевых условиях довольно легко определяются.
Рис. 10. Изменение количества разновозрастных листоподобных пластин, их биомасса и площадь в пределах одного 3-4-летнего таллома S. pallidum
Оценка количественного и возрастного состава популяций большинства фукоидов сем. Sargassaceae и сем. Cystoseiraeceae показала преобладание количества молодых особей в популяции, что совпадает с результатами ислледований разных авторов (рис. 11) (Максимова, 1979, 1980; Толстикова, 1979, 1980; Завалко, 1982; Камнев, 1982, 1989; Камнев, Любимов, 1982; Возжинская, Камнев, 1994; Калугина-Гутник и др., 1986, 1992; Парчевский и др., 1985; Камнев, 1989).
Рис. 11. Изменение количества разноразмерных–разновозрастных слоевищ S. pallidum и их биомасса в популяции (площадь – 1 м2)
В большинстве исследуемых нами популяций F. evanescens и P. wrightii, напротив, доминируют 3–4-летние растения и лишь незначительная часть приходится на молодые и 5–6-летние макрофиты. Особенно отчетливо это проявляется в конце августа. Аналогичные закономерности в возрастной структуре популяции фукусовых водорослей наблюдали и другие исследователи (Потапова, 1982; Gunill, 1980).
В зависимости от вида, популяции ламинариевых водорослей могут быть сформированы как одновозрастными, так и разновозрастными слоевищами Некоторые популяции L. japonica (=Saccharina japonica) могут быть представлены только однолетними растениями. В других же популяциях, например из открытых районов с повышенной гидродинамикой, могут доминировать 2-летние растения. В северных морях популяции ламинариевых водорослей представлены в основном 2–3-летними растениями (Пельтихина, Сорокин, 1986; Возжинская, Камнев, 1994; Kinne, 1971).
Детальный морфометрический анализ талломов разновозрастных водорослей позволил определить процентные вклады различных частей таллома в формирование общей площади растения. У представителей сем. Fucaceae в пределах таллома более 90% поверхности формируется «зрелыми» дихотомически разветвленными ветвями; у представителей сем. Cystoseiraceae до 99% формируется ветвями различных порядков, при этом основной вклад вносят активно функционирующие ветви высоких порядков. У представителей сем. Sargassaceae 91% поверхности формируют филлоиды (причем, до 60% «зрелые») (рис. 10), около 8% – ветви различных порядков и примерно 1% – осевой ствол. У ламинариевых водорослей 99% поверхности таллома формируется листоподобной пластиной, основную часть которой составляет активно функционирующая «зрелая» ткань (Камнев, Тропин, 1998, 1999).
Благодаря своей рассеченности и высокой плотности заселения дна, площадь поверхности талломов фукусовых и ламинариевых водорослей может достигать десятков кв. метров (в среднем от 10 до 50 на 1 м2 дна) (Кизеветтер и др., 1981; Хайлов, Парчевский, 1983; Камнев, 1989).
Нами были определены количественные характеристики основных морфологических признаков слоевища водорослей, которые в ряде случаев называют «структурным скелетом» (Хайлов, Парчевский, 1983): сухая и сырая масса, площадь поверхности, длина, а также величина отношения удельной поверхности (S/W) как для отдельных разновозрастных частей (ветви, филлоиды, ствол) таллома, так и для целых растений (рис. 2, 5, 7). Высокие коэффициенты корреляции между элементами «структурного скелета», отмеченные нами и другими исследователями (Хайлов, Фирсов, 1976, 1985; Хайлов и др., 1978, 1992; Камнев, Любимов, 1982; Critchley, 1983) могут еще раз подтвердить, что морфологическая основа слоевища водорослей, как и других растительных организмов, развивается как единое целое.
Таким образом, зная возрастной состав (рис. 11) той или иной популяции, закономерности возрастных изменений удельной поверхности S/W целых растений (рис. 7), можно даже в полевых условиях довольно точно оценить биомассу и площадь поверхности популяции. Более того, зная процентные вклады различных частей таллома в формирование общей поверхности отдельного таллома, можно качественно оценить потенциальные и абсолютные продукционные и обменные характеристики исследуемой популяции.
Полученные данные о возрастных и количественных характеристиках различных структурных частей таллома и популяции очень важны для понимания эколого-физиологических закономерностей формирования ассимилирующей и обменивающей поверхности и регуляции в пределах таллома и морских прибрежных фитоценозов в целом.
4. Возрастные изменения организации тканей и клеток
4.1. Рост и возрастные особенности организации ткани
Анатомическое строение фукусовых и ламинариевых водорослей имеет достаточно сложную организацию. У них намечается дифференцировка на примитивные ткани – ассимиляционные, запасающие, механические, проводящие. В пределах таллома можно четко выделить как «самостоятельные» несколько слоев клеток, формирующих меристему, ассимиляционный – коровый, гетеротрофный – средний и центральный слои (Петров, 1974, 1975, 1977; Курсанов, 1976; Камнев, 1989).
Гистологические и цитологические исследования показали, что рост всех частей таллома (стволов, ветвей, листоподобных пластин) фукусовых и ламинариевых водорослей осуществляется за счет деления и дифференцировки клеток меристематической ткани, а также за счет роста клеток ассимилиционного и гетеротрофного слоев, что приводит к изменению толщины таллома и перестройке формирующих его тканей (Камнев и др., 1988; Камнев, 1989). По мере роста таллома происходит изменение толщины формирующих его слоев ассимиляционной и гетеротрофной ткани, соотношения толщины этих слоев (А/Г) и количества клеток, приходящихся на единицу (1 см2) поверхности.
У всех исследованных нами многолетних водорослей в пределах таллома можно выделить многолетние (ствол) и сезонные части (боковые ветви и листоподобные пластины), которые имеют ограниченный рост и существуют в составе таллома лишь некоторое время.
Для фукусовых водорослей характерен апикальный рост, который происходит за счет деления апикальной меристемы – клеток верхушечной части таллома (ствола, ветви), имеющей вид трехгранной усеченной пирамиды. Апикальная меристема содержит центральную апикальную клетку или клетки (McCully, 1968 a,b), расположенные в верхушечной ямке, которая окружена группой активно делящихся меристематических клеток. У некоторых фукоидов эти клетки несут апикальные волоски. В поверхностном слое меристематических клеток выявляются инициали концептакул. Апикальная клетка имеет три или четыре боковые и одну базальную плоскости деления. В результате продольных и поперечных делений апекса образуются клетки, которые дифференцируются в меристему, ассимиляционные и гетеротрофные клетки. Клетки, составляющие внутреннюю часть, делятся, разрастаются, вытягиваются в длину и образуют гетеротрофную сердцевину; поверхностные клетки формируют ассимиляционную кору. При этом кортикальные клетки сохраняют способность функционировать в качестве апекса (Петров, 1977; Ковалевская, 1989).
Рост ламинариевых водорослей осуществляется за счет деления клеток интеркалярной меристемы, локализованной в месте перехода ствола в базальную часть пластины.
Важно отметить, что в стволах и других многолетних частях талломов фукусовых и ламинариевых водорослей деление ассимиляционных и гетеротрофных клеток наблюдается на протяжении всей жизни, причем не только в вертикальном, но и в радиальном направлениях, в связи с чем и происходит рост многолетних осевых частей таллома в толщину.
Интересно отметить, что у различных видов сем. Sargassaceae и сем. Cystoseiraceae начиная с 3-го года жизни в нижней трети ствола, а затем и в его средней части наблюдается растяжение клеток внутренней стороны средней зоны в радиальном направлении (рис. 12). В результате образуются трубовидные клетки, выполняющие транспортную функцию (Калугина-Гутник, 1975; Курсанов, 1976; Камнев, 1989), а ствол увеличивается в диаметре. С возрастом стволов, несмотря на постоянное, начиная со второго года, слущивание поверхностных клеток, толщина корового слоя увеличивается, что связано с сохранением способности ассимиляционных клеток к делению на протяжении всей жизни растений; увеличивается количество клеток, приходящихся на единицу поверхности, но снижается величина А/Г (Камнев, 1989).
Рис. 12. Схема возрастных анатомических перестроек ветвей и стволов S. pallidum
Рост в толщину боковых ветвей (в частности, I порядка) до 2–4-недельного возраста происходит, как и в стволах, за счет деления клеток ассимиляционного и гетеротрофного слоев; начиная же со 2-го месяца – за счет увеличения числа и размеров клеток только гетеротрофных слоев. В нижней трети старых ветвей кутикула исчезает и верхние ряды коровых клеток начинают слущиваться, в результате чего концентрация ассимилирующих клеток на единицу поверхности и величина А/Г (отношения толщины ассимиляционного слоя к толщине гетеротрофного) уменьшается.
Рост как апикально (сем. Sargassaceae), так и интеркалярно(сем. Laminareaceae) растущих листоподобных пластин происходит за счет функциональной активности клеток либо апикальной меристемы, которая сохраняется в течение ограниченного (45–50 суток) периода времени в апикальной и боковых частях филлоидов, например саргассовых водорослей, либо интеркалярной меристемы, сохраняющей свою активность в течение длительного времени (до 5–7 лет) у ряда ламинариевых водорослей, например L. saccharina (=S. latissima) (Возжинская, 1986; Возжинская, Камнев, 1994; Камнев, Тропин, 1999). Кроме того, рост листоподобных пластин фукусовых и ламинариевых водорослей происходит за счет увеличения размеров клеток ассимиляционного и гетеротрофного слоев, а также их пространственных перестроек, что приводит к изменению толщины этих слоев. Так, например, по мере роста и развития пластины с возрастом у представителей сем. Laminariaceae и сем. Sargassaceae гетеротрофные слои, разрастаясь, вытесняют клетки ассимиляционного слоя к поверхности пластины (рис. 13,14). При этом с возрастом толщина корового слоя и концентрация ассимиляционных клеток, приходящихся на единицу поверхности, уменьшается (рис. 13, 14, 15).
Рис. 13. Схема возрастных анатомических перестроек филлоида S. pallidum
Рис. 14. Схема анатомического строения различных участков таллома
L. japonica (=Saccharina japonica)
1 – средняя часть ствола (возраст около 3 мес.); 2 – базальная часть пластины (возраст до 5 дней);
3 – средняя часть пластины (возраст – 40–45 дней); 4 – дистальная часть пластины (возраст – более 3 мес.). Вертикальная линия показывает толщину ассимиляционного слоя
Информативным параметром, характеризующим функциональное состояние листоподобных пластин, может служить величина А/Г. В результате наших исследований выяснено, что в целом по мере роста и развития относительно мелких листоподобных пластин саргассовых водорослей наряду с уменьшением толщины ассимиляционного слоя с возрастом, увеличение толщины гетеротрофной ткани протекает более активно, в результате чего величина А/Г падает.
У крупных пластин ламинариевых водорослей отношение А/Г по мере роста пластины, напротив, возрастает, достигая максимума в средней части пластины и затем снижается в дистальной разрушающейся (рис. 15). В краевой зоне общая закономерность сохраняется, а значения этого параметра увеличиваются, что, вероятно, является важным адаптационным фактором, позволяющим пластинам ламинарий достигать больших размеров.
Рис. 15. Возрастные особенности структурных перестроек L. japonica (=Saccharina japonica)
А – толщина таллома (мм); Б – толщина ассимиляционного слоя (мкм); В – величина А/Г;
Г – количество ассимилирующих клеток (млн), приходящихся на 1 см2 поверхности таллома.
1 – центральная зона; 2 – краевая зона
Интересно отметить, что наиболее высокие показатели величины отношения толщины ассимиляционного слоя к толщине гетеротрофного (А/Г) характерны для самых молодых талломов, а в пределах таллома саргассовых водорослей – для осей самых высоких порядков, что, в свою очередь, коррелирует с показателями удельной поверхности (S/W).
4.2. Возрастные изменения структуры клеток
Электронно-микроскопические исследования возрастных изменений, происходящих в ассимилирующих клетках различных видов фукусовых и ламинариевых водорослей (Воскобойников и др., 1982; 1986; Камнев, 1989; Камнев, Воскобойников, 1983; Воскобойников, Камнев, 1991) показали, что в основных чертах они сходны с возрастными изменениями ассимилирующих клеток других водорослей и с клетками мезофилла листьев высших растений. В связи с тем, что ассимиляционный слой фукусовых и ламинариевых водорослей состоит из нескольких рядов, то при анализе возрастных изменений необходимо учитывать особенности строения и перестроек клеток, находящихся на разном удалении от поверхности, а также их расположение относительно верхней и нижней поверхностей, например, у пластинчатых частей таллома.
Слоевища высокодифференцированных бурых водорослей имеют различные типы роста, такие как апикальный, интеркалярный и сходный в определенной степени с латеральным высших растений, что, например, отмечается при росте в толщину многолетних частей осевых стволов у представителей сем. Sargassaceae, Cystoseiraceae, Laminariaceae и в какой-то степени в базальных частях многолетних видов Fucaceae. Кроме того, у фукоидов, в частности, у представителей сем. Sargassaceae, Cystoseiraceae, имеются как детерминированные (филлоиды, ветви высоких порядков), так и недетерминированные меристемы (осевые стволы) или «потенциально» недетерминированные (вероятно, ветви I порядка). Поэтому при анализе возрастных изменений структуры клеток необходимо производить сравнения не только в возрастном ряду сходных частей таллома (листоподобные пластины, ветви, стволы), но и в пределах поперечного среза базальной части многолетних стволов и ветвей. Возрастные изменения структуры клеток у ламинариевых достаточно отчетливо наблюдаются в продольном направлении в пределах одной пластины.
В связи с тем, что талломы саргассовых водорослей имеют различные структурные части таллома (каулоид, ветви, филлоиды), то для изучения возрастных изменений ультраструктуры клеток высокодифференцированных бурых водорослей не менее интересными и удобными объектами являются представители саргассовых водорослей, в частности S. pallidum, S. mijabei. Слоевища этих видов дифференцированы на многолетний осевой ствол, боковые ветви и достаточно крупные листоподобные пластины, напоминающие листья высших растений. Более того, в пределах одного слоевища у различных по морфологии частей таллома можно проследить возрастные изменения как клеточных, так и надклеточных структур. К последним относятся клеточная стенка и кутикула.
Кутикула представляет собой дополнительный защитный слой клеток водорослей, который достигает максимальной толщины у молодых частей таллома (Камнев, 1989). Наблюдаемый у фукусовых и ламинариевых процесс адкрустации, т.е. образования кутикулы, характерен и для других бурых водорослей (Седова, 1977; Биль, Медяников, 1981). Некоторые исследователи полагают, что в полостях кутикулы могут находиться ферменты, ответственные за образование слизи, которая является дополнительным защитным слоем (Биль, Медяников, 1981). С возрастом кутикула фукусовых и ламинариевых истончается (табл. 1), а затем полностью утрачивается, поверхность таллома покрывается различными микроорганизмами, что может быть связано с ослаблением защитных функций клеток, прекращением выделения производных кутина и различных секретов с альгицидными и бактериостатическими свойствами, описанных ранее для других бурых водорослей (Зайцев и др., 1980; Glombitza et al., 1974; Glombitza 1979; Khaleafa et al., 1975; Rosell, Srivastava, 1987; Güven et al., 1991).
Клеточная стенка на ранних стадиях развития исследованных нами водорослей утолщается (табл. 1). По мере старения в ней наблюдаются явные деградационные изменения: клеточная стенка разрыхляется и расслаивается, в ней выявляются различные включения, изменяется ее электронная плотность – появляется больше электроносветлых участков (Камнев, 1989).
Поверхностные клетки молодых и зрелых листоподобных пластин, а также ветвей мелководных высокодифференцированных бурых водорослей часто лишены хлоропластов и, по-видимому, являются еще одним защитным слоем, предохраняющим внутреннюю ткань от механических повреждений и фотовыцветания. На более поздних этапах развития филлоидов и ветвей аналогичные клетки обнаруживаются среди ассимилирующих клеток, формирующих поверхностные ряды корового слоя. В этих клетках явных возрастных изменений не наблюдается.
В ассимилирующих клетках фукусовых и ламинариевых водорослей с возрастом, напротив, наблюдаются значительные структурные преобразования, непосредственно связанные с изменениями функциональной активности в ходе роста, развития, старения и деградации (Камнев, 1989; Воскобойников, Камнев, 1991).
Таблица 1. Изменение размеров и количества некоторых клеточных структур в зависимости от расположения клетки (от поверхности листоподобной пластны) и возраста (дни)
филлоида Sargassum pallidum
Достаточно подробно возрастные изменения структуры ассимиляционных клеток описаны для листоподобных пластин S. pallidum (Камнев, 1989).
В период активного роста молодой ассимилирующей клетки возрастает биосинтетическая активность ядра, о чем свидетельствует нарастание его объемов (табл. 1) и структурированности ядра и ядрышка, увеличение количества пор оболочки и числа рибосом на внешней ядерной мембране. Замедление и прекращение роста ассимилирующих клеток к 25–30 дню жизни филлоида, а затем прекращение роста и самого филлоида (40–45 день) сопровождается постоянным уменьшением везикуляции от внешней ядерной мембраны, сокращением количества рибосом на внешней мембране и числа пор в оболочке ядра, снижением встречаемости ядрышка и уменьшением содержания его гранулярного компонента. Эти признаки свидетельствуют о падении уровня активности ядерных синтезов (Ченцов, Поляков, 1974).
На следующих этапах старения (50–55 дней) размеры клеточного ядра уменьшаются, нуклеоплазма просветляется, что особенно заметно в отдельных деградирующих клетках на поздних стадиях старения. Ядрышко практически не выявляется, до минимума снижается везикуляция, количество пор и рибосом на оболочке ядра. Аналогичные изменения ультраструктуры ядра наблюдается как при старении клеток высших, так и низших растений (Butler, Simon, 1971; Oliveria, Bisalputra, 1977; Гамалей, Куликов, 1978).
Снижение функциональной активности ядра в клетках бурых водорослей согласуется с постоянным сокращением количества рибосом в цитоплазме клеток. Изменение направленности биосинтетической активности клетки в сторону уменьшения интенсивности синтеза белков, наблюдаемое по перестройкам структуры ядра, проявляется в снижении содержания гранулярного эндоплазматического ретикулума в клетках, который на поздних стадиях старения клетки практически не обнаруживается, что, в свою очередь, также закономерно как для высших, так и для низших растений (Butler, Simon, 1971; Oliveria, Bisalputra, 1977; Гамалей, Куликов, 1978; Седова, 1996).
Комплекс Гольджи, хорошо развитый в клетках молодых и зрелых филлоидов, по мере старения последних постепенно уменьшается в объеме (табл. 1), что, по-видимому, свидетельствует о снижении активности синтеза отдельных полисахаридов на поздних этапах жизни листоподобных пластин или ветвей. В молодых клетках основная масса везикул, отпочковывающихся от цистерн аппарата Гольджи, направлена преимущественно к периферии цитоплазмы, что может свидетельствовать об активных процессах построения плазмалеммы и клеточной стенки (Evans, Holligan, 1972; Evans, 1973; Седова, 1977). В зрелых клетках наблюдается перемещение везикул как к периферии, так и к вакуолям. В стареющих клетках начинает преобладать перемещение везикул к вакуолям. Активная вакуолизация и появление в цитоплазме большого количества лизосом в этот период позволяет предполагать, что при старении клеток бурых водорослей изменяется направленность функциональной активности комплекса Гольджи (Седова, 1977; Oliveria, Bisalputra, 1977). Рост количества вакуолей и их размеров в стареющих клетках связан, по-видимому, с активизацией процессов выведения из цитоплазмы конечных продуктов клеточного обмена. Такой механизм выведения отработанных метаболитов наблюдается у высших и низших растений (Oliveria, Bisalputra, 1977; Гамалей, Куликов, 1978).
Изменение митохондрий в процессе роста, развития и старения клеток бурых водорослей происходит в полном соответствии с энергетическими потребностями, связанными, в свою очередь, с возрастными изменениями функциональной активности клеток. Количество митохондрий увеличивается по мере роста клеток, достигает максимума к 15–18-му дню жизни листоподобных пластин, а затем постепенно снижается (табл. 1). В стареющих клетках наблюдается разбухание крист и появление включений в матриксе митохондрий, уменьшение количества ортодоксальных митохондрий, что свидетельствует о снижении функциональной активности этих органелл. Аналогичные изменения отмечаются при старении клеток высших растений и водорослей (Oliveria, Bisalputra, 1977; Гамалей, Куликов, 1978).
Существенным отличием в структурных перестройках клеток различных высокоорганизованных бурых водорослей являются особенности возрастных изменений пластидома. Так, у всех исследованных водорослей на ранних этапах их развития хлоропласты имеют небольшие размеры, ламеллярная система недостаточно развита. По мере роста клетки увеличиваются размеры и количество хлоропластов, площадь ламелляной системы (рис. 13; табл. 2). При замедлении и прекращении роста клетки, а затем таллома у разных видов, а также в пределах различных частей слоевища наблюдаются отличия (Камнев, 1989; Воскобойников, Камнев, 1989, 1991). Например, в клетках 15–18-дневных филлоидов саргассовых водорослей, находящихся, по-видимому, в состоянии максимальной ассимилирующей и биосинтетической активности, вокруг хлоропластов происходит интенсивное образование мембранных структур, похожих на пальцевидные выросты. Аналогичные образования, являющиеся производными наружной мембраны хлоропластов и мембранами эндоплазматического ретикулума, связывают с транспортом веществ (Парамонова, 1977). Можно предположить, что пальцевидные мембранные выросты, наблюдаемые у S. pallidum, способствуют выводу метаболитов из хлоропластов. На последующих этапах развития филлоида, начиная с 25-го дня, количество пальцевидных выростов уменьшается, что может быть связано со снижением уровня ассимиляционной активности хлоропластов. Вместе с тем, количество хлоропластов продолжает увеличиваться (до 30-го дня), а затем остается постоянным вплоть до поздних стадий старения клеток. Размеры хлоропластов в филлоидах саргассовых водорослей увеличиваются в течение всей жизни клетки в противоположность клеткам высших растений, в которых они постепенно уменьшаются (Possingham, 1973; Мокроносов, Богаутдинова, 1974; Гамалей, Куликов, 1978; Мокроносов, 1981, 1983). Деградационные процессы хлоропластов прикрепленных филлоидов саргассовых водорослей, такие как резкое увеличение количества пластоглобул, появление полисахаридных включений, разбухание перипластидного ретикулума, нарушения ламеллярной системы и другие наблюдаются лишь в разрушающихся или слущивающихся клетках, которые встречаются в неотделившихся филлоидах довольно редко. Деградационные изменения хлоропластов всех клеток характерны только для отвалившихся филлоидов.
Таблица 2. Изменение размерных и количественных характеристик некоторых клеточных структур в зависимости от расположения клетки и возраста филлоида Sargassum pallidum
В хлоропластах высших растений эти процессы можно наблюдать во всех клетках прикрепленных листьев, где они протекают значительно медленнее, чем в отвалившихся филлоидах (Butler, Simon, 1971; Dodge, 1970, 1973; Гамалей, Куликов, 1978).
Более того, в стареющих клетках филлоидов саргассовых водорослей выявляются пиреноиды (Воскобойников, Камнев, 1991), которым отводится важная роль в синтезе различного рода соединений (Evans, 1966), в первую очередь определенных, систематически детерминированных полисахаридов (Седова, 1977). В ряде работ отмечалась корреляция между размерами пиреноида, количеством ферментов и активностью фотосинтетического аппарата (Андреева, Седова, 1965; Владимирова, 1974; Воскобойников, 1980). Таким образом, присутствие пиреноида в хлоропластах стареющих филлоидов саргассовых водорослей может свидетельствовать об относительно высоком уровне функциональной активности.
В ветвях S. pallidum деление хлоропластов происходит на ранних стадиях роста клеток (до 20–25 дней); затем их количество не увеличивается, оставаясь постоянным вплоть до достижения ветвями возраста 7–8 месяцев, но, в отличие от хлоропластов филлоидов, хлоропласты в клетках старых ветвей (7–8 мес.) уменьшаются в размерах.
В коровых клетках стволов с увеличением возраста последних количество и размеры хлоропластов увеличиваются (табл. 3). Так, у 3–4-летних растений по сравнению с однолетними эти показатели увеличиваются соответственно в 2–3 раза. В связи с тем, что рост стволов в толщину несмотря на потерю кутикулы в базальных частях продолжается на протяжении всей жизни таллома, достаточно важным является анализ изменения качественных и количественных характеристик хлоропластов, находящихся на разном удалении от поверхности. Интересно отметить, что деградационные процессы клеток и хлоропластов наблюдаются только в двух поверхностных рядах.
Таблица 3. Изменения размерных и количественных характеристик хлоропластов в зависимости от расположения клеток в стволах разновозрастных талломов S. pallidum
У представителей сем. Fucaceae, например, F. evanescens, P. wrightii, с возрастом размеры и количество хлоропластов увеличиваются, достигая максимальных величин в клетках 7–8-го дихотомического разветвления, т.е. в тканях, соответствующих возрасту 3–4 года. В целом явных деградационных изменений в клетках и хлоропластах этих водорослей не наблюдается. Исключением, как и у саргассума и цистозейры, являются поверхностные клетки.
Исследования возрастных изменений пластидома ламинариевых водорослей выявили следующие закономерности (рис. 16). Парциальный объем пластидома в клетках ламинарий с возрастом сначала увеличивается, достигая максимума в закончивших рост клетках, которые находятся в средней части пластины. По мере старения этих клеток парциальный объем пластидома уменьшается (Воскобойников, Камнев, 1991). Наибольшие размеры, например у L. japonica (=S. japonica) (до 5,7±0,3 мкм2), и количество хлоропластов (до 8–9 на срезе клетки) наблюдаются также в клетках, закончивших рост. В дистальной разрушающейся части пластины размеры хлоропластов и их количество уменьшаются соответственно до 2,3±0,1 мкм2 и 2–3 штук на срез клетки.
Рис. 16. Возрастные особенности структурных перестроек L. japonica (=Saccharina japonica)
А. 1 – парциальный объем пластидома на срезе клетки (%); 2 – количество хлоропластов
на срезе клетки (шт.); 3 – размеры проекций срезов хлоропластов (мкм2).
Б. 1 – парциальный объем стромы; 2 – парциальный объем тилакоидов;
3 – парциальный объем пластоглобул. Столбик – ствол.
Таким образом, изменение пластидома в клетках различных морфологических частей таллома фукусовых и ламинариевых водорослей в связи с возрастом последних в целом совпадает с изменениями пластидома в процессе развития и старения листьев высших растений; в обоих случаях наблюдается увеличение размеров и количества хлоропластов в течение всего периода роста листовой пластины, сохранение в течение большей части периода старения клетки их прежних размеров, уменьшение размеров и численности хлоропластов в период, непосредственно предшествующий поздним стадиям старения или некрозу (Possingham, 1973; Possingham, Rose, 1976; Мокроносов, Богаутдинова, 1974; Мокроносов, Некрасова, 1977; Гамалей, Куликов, 1978; Мокроносов, 1981). Исключением является увеличение размеров хлоропластов в филлоидах саргассовых водорослей в течение всей жизни листоподобных пластин. Отсутствие этого явления в клетках ветвей и стволов фукусовых и ламинариевых водорослей можно связать с различной продолжительностью жизни филлоидов и осевых частей таллома. Вероятно, в силу более длительного периода существования на талломе ветвей, чем филлоидов, их клетки проходят более поздние по сравнению с филлоидами этапы старения, на которых и удается обнаружить уменьшение размеров хлоропластов, являющееся, по-видимому, одной из общих закономерностей старения растительной клетки. В стволах и базальной части фукусовых водорослей уменьшение размеров хлоропластов наблюдается вне зависимости от возраста самого ствола и только в наружных слоях клеток, находящихся на грани слущивания. В клетках более глубоколежащих слоев размеры и количество хлоропластов не уменьшаются, что может быть связано с постоянным обновлением клеток ассимилирующей ткани, необходимость которого, очевидно, вызвана потребностью в энергии для обеспечения механической прочности таллома.
Уменьшение размеров и количества хлоропластов (рис. 13; табл. 2) в клетках, располагающихся глубже от поверхности, характерное для всех морфологических частей таллома бурых водорослей, по-видимому, обусловлено уменьшением фотосинтетической нагрузки на эти клетки (Kanwisher, 1966; Камнев, 1989; Воскобойников, Камнев, 1989, 1991).
Таким образом, возрастные изменения ультраструктурной организации ассимиляционных клеток фукусовых и ламинариевых водорослей в целом сходны с перестройками, наблюдаемыми в ходе развития и старения клеток мезофилла высших растений. Некоторые отличия обнаруживаются лишь при сравнении возрастных изменений пластидома клеток филлоидов саргассовых водорослей и клеток высших растений. В связи с этим интересно более детально рассмотреть ультраструктурную организацию хлоропластов в зависимости от возраста клеток в различных морфологических частях таллома саргассовых водорослей и сравнить с таковой у других бурых водорослей.
4.3. Возрастные изменения структуры хлоропластов
Хорошо известно, что с возрастом в хлоропластах всех растительных организмов происходит изменение соотношения структурных элементов, формирующих эти органеллы (Цельникер, 1973; Гамалей, Куликов, 1978; Мокроносов, 1981; Воскобойников, Камнев, 1991). Обычно количественная оценка возрастных изменений хлоропластов производится по четырем основным структурным элементам: ламеллярной системе, строме, пластоглобулам, полисахаридным зернам (или включениям). В ряде случаев производится подсчет рибосом (Стефанов, 1972; Гамалей, Куликов, 1978). Доли объема или площади (парциальный объем), занимаемые каждым из перечисленных элементов, определяются в пределах общего объема или площади проекции хлоропласта.
Ламеллярная система. Ламеллярная система хлоропластов всех исследованных нами фукусовых и ламинариевых водорослей не отличается от таковой других представителей Phaeophyceae. Она ограничена периферическим диском, параллельно которому размещаются пачки тилакоидов (по три тилакоида в каждой пачке) (Bouck, 1965; Камнев, 1989; Воскобойников, Камнев, 1991).
При анализе возрастных изменений ламеллярной системы хлоропластов филлоидов S. pallidum выявлены следующие закономерности (рис. 13, табл. 2).
Парциальный объем тилакоидов достигает максимальных величин в хлоропластах зрелых (25–30-дневных) листоподобных пластин. С прекращением роста филлоидов (40–45 сутки) эта величина остается неизменной. На более поздних стадиях развития (50–55 дней) выявляются тенденции ее уменьшения, но поскольку размеры хлоропластов филлоидов возрастают вплоть до отторжения листоподобных пластин, а парциальный объем тилакоидов при старении уменьшается незначительно, то площадь ламеллярной системы одного хлоропласта с возрастом увеличивается. У старых 50–55-дневных филлоидов эта величина возрастает по сравнению с молодыми в 3 раза. Такая закономерность характерна для всех находящихся на разном удалении от поверхности рядов ассимилирующих клеток с той лишь разницей, что чем дальше от поверхности таллома, тем меньше становится парциальный объем. В хлоропластах отдельных деградирующих и слущивающихся клеток филлоидов парциальный объем тиллакоидов, а также площадь ламеллярной системы одного хлоропласта резко уменьшаются. При этом наблюдаются классические деградационные изменения всей ламеллярной системы хлоропластов, которые наиболее выражены в отвалившихся филлоидах. В целом же в хлоропластах стареющих филлоидов S. pallidum не наблюдается образования концентрических мембранных структур, прерывистости и набухания тилакоидов, их укорочения и появления многодисковх стопок, т.е. тех деградационных структурных изменений, которые свойственны хлоропластам стареющих листьев высших растений (Гамалей, Куликов, 1978).
В ветвях S. pallidum с возрастом ламеллярная система претерпевает несколько иные, чем в листоподобных пластинах, изменения. Для этих осевых структур максимальные значения площади поверхности тилакоидов одного хлоропласта отмечаются в возрасте 3–4 месяцев, минимальные – 7–8 месяцев. При этом в старых 7–8-месячных ветвях, в отличие от стареющих филлоидов, чисто внешне парциальный объем тилакоидов возрастает, что, вероятно, связано, однако, не с синтезом мембран ламеллярной системы, а с их деструктивной перестройкой. В этот период в хлоропластах клеток старых ветвей наблюдаются явные деструктивные процессы. Аналогичное увеличение парциального объема тилакоидов при старении клеток в ряде случаев отмечалось и у высших растений (Dodge, 1973).
В клетках стволов S. pallidum с возрастом парциальный объем тилакоидов и площадь поверхности ламеллярной системы увеличиваются. Более того, упаковка тилакоидов становится более компактной, а парциальный объем ламеллярной системы увеличивается с 50% до 68–70%. Как отмечалось выше, это может быть вызвано необходимостью обеспечения механической прочности ствола многолетних талломов, для чего требуются дополнительные энергетические затраты, которые могут восполняться путем увеличения фотосинтетической активности клетки, в частности, за счет роста объема мембранной системы тилакоидов. Выраженные деструктивные процессы ламеллярной системы хлоропластов наблюдаются только в двух поверхностных рядах деградирующих клеток базальной части ствола S. pallidum.
Важно отметить, что в хлоропластах клеток, располагающихся в более глубоких слоях, возрастные изменения парциального объема тилакоидов и площади поверхности ламеллярной системы повторяют общую картину возрастных изменений, наблюдаемых в верхних ассимиляционных слоях, с той лишь разницей, что абсолютные значения этих параметров снижаются.
Пластоглобулы. У высших растений пластоголобулы являются практически постоянными структурными компонентами хлоропластов. Сходные структуры отмечались ранее и у водорослей. Ряд авторов высказывают предположение, что формирование пластоглобул в хлоропластах является функцией возраста клеток, а увеличение удельной доли пластоглобул связано с деградационными процессами в мембранной системе хлоропластов (Гамалей, Куликов, 1978). В хлоропластах листоподобных пластин и ветвей S. pallidum с возрастом происходит увеличение числа пластоглобул и их размеров. Так, количество пластоглобул в хлоропластах клеток стареющих филлоидов (50–55 дней) по сравнению с молодыми (2–3-дневными) в среднем возрастает с 3–4 до 15–16 штук, а их размеры увеличиваются в 5–6 раз. Вероятно, это может быть результатом более активных процессов разрушения мембран ламеллярной системы на этой стадии развития по сравнению с их синтезом, что и проявляется в уменьшении парциального объема тилакоидов при старении листоподобных пластин.
Возрастные изменения парциального объема пластоголобул в хлоропластах ветвей аналогичны наблюдаемым в клетках филлоидов, однако абсолютные их величины в клетках этих осевых структур меньше, чем у филлоидов. В хлоропластах стволов пластоглобулы встречаются очень редко. Интересно отметить, что с удалением клеток от поверхности количество и размеры пластоглобул в хлоропластах уменьшаются.
Учитывая то, что несмотря на увеличение удельной доли пластоглобул, мембранная система хлоропластов филлоидов S. pallidum остается сравнительно неповрежденной до конца существования филлоидов на талломе, можно считать, что одновременно с разрушением части мембранных структур в хлоропластах даже стареющих филлоидов происходит активный синтез мембран ламеллярной системы, компенсирующий результаты деградационных процессов.
Рибосомы. Количество рибосом является важной характеристикой при изучении возрастных изменений хлоропластов (Butler, Simon, 1971; Клячко, Кулаева, 1975; Гамалей, Куликов, 1978). На свободных рибосомах хлоропластов происходит синтез структурных белков. В исследованиях, проведенных на высших растениях, показано, что уменьшение числа рибосом в хлоропластах предваряет происходящие в них деструктивные изменения (Гамалей, Куликов, 1978).
В листоподобных пластинах S. pallidum максимальное количество рибосом на единицу площади хлоропласта наблюдается в 2-дневном возрасте. У зрелых филлоидов количество хлоропластных рибосом на единицу площади по сравнению с молодыми листоподобными пластинами несколько уменьшается и в дальнейшем остается постоянным. Так как размеры хлоропластов увеличиваются, то суммарное количество рибосом в них возрастает. В хлоропластах, прекративших рост и стареющих филлоидов (40–45, 50–55-дневных) количество рибосом на единицу площади уменьшается незначительно, резкое уменьшение их числа наблюдается лишь в хлоропластах отдельных деградирующих и слущивающихся клеток филлоидов, а также в хлоропластах отвалившихся филлоидов.
В ветвях S. pallidum количество хлоропластных рибосом при старении падает, сопровождая процессы уменьшения размеров пластид и деградации ламеллярной системы. В стволах саргассовых водорослей уменьшение количества хлоропластных рибосом характерно только для 1-го и 2-го рядов поверхностных клеток, в которых происходят деградационные процессы. В целом сокращение числа рибосом на единицу площади хлоропластов филлоидов, ветвей и стволов S. pallidum коррелирует с уменьшением парциального объема тилакоидов и с увеличением объема пластоглобул.
Так как при подсчете рибосом в хлоропластах филлоидов S. pallidum больших различий по этому параметру между зрелыми и старыми филлоидами не обнаружено, то, вероятно, именно сохранность большого числа рибосом в хлоропластах S. pallidum в течение всего развития филлоида обусловливает высокий уровень организации ламеллярной системы хлоропластов на последних стадиях жизни листоподобных пластин на талломе.
Возрастные изменения структуры хлоропластов у представителей сем. Fucaceae: F. evanescens, P. wrightii – сходны с изменениями, наблюдаемыми в хлоропластах стволов S. pallidum (Воскобойников, Камнев, 1991).
У ламинариевых воозрастные изменения структуры хлоропластов аналогичны таковым у высших растений (Воскобойников, Камнев, 1991). Например, наибольший парциальный объем тилакоидов в хлоропластах L. japonica (=S. japonica) также отмечается в прекративших рост клетках средней части пластины (50,1%±2,6), в деградирующих хлоропластах разрушающейся дистальной части пластины он снижается до 20,3%±1,3. В морфологическом отношении это уменьшение количества мембран сопровождается явно выраженными деградационными процессами: наблюдается прерывистость мембран, они набухают, укорачиваются, появляется большое количество крупных электронноплотных пластоглобул, занимающих до четверти площади проекции пластиды; строма хлоропласта становится электронно-прозрачной. Достоверных различий в количественных и качественных изменениях при возрастных перестройках пластидома в краевой зоне не выявлено.
На основании вышеизложенного можно сделать заключение, что общие закономерности старения растительных клеток в целом и хлоропластов в частности характерны и для клеток фукусовых и ламинариевых водорослей. Наблюдаемые в клетках филлоидов саргассовых водорослей отличия, такие как высокий уровень структурной организации пластидома на последних стадиях жизни листоподобных пластин, позволяют предполагать, что филлоиды отторгаются от таллома на первых стадиях старения, когда еще не успевают развиться выраженные деградационные изменения в структуре клеток. Но при этом важно отметить, что в клетках филлоидов саргассовых водорослей, находящихся на грани отторжения от таллома, при сохранении хорошо развитой структурной организации пластидома уже отмечаются явления, сопровождающие снижение функциональной активности ядра и цитоплазмы. Возможно, на этих стадиях развития клетки уменьшается регулярное воздействие ядра на хлоропласты. Ослабление биосинтетической и регуляторной функций ядра в стареющих клетках отражается на хлоропластах в значительно меньшей степени, чем на других органеллах, что позволяет предполагать активное функционирование полуавтономной регуляторной системы самих хлоропластов на этой стадии развития.
5. Возрастные изменения функционально-биохимических характеристик фукусовых и ламинариевых водорослей
5.1. Возрастные изменения основных энергетических характеристик
Характерными фотосинтетическими пигментами исследованных нами видов водорослей являются, как и у других бурых макрофитов, хлорофилл a и группа хлорофиллов С1 и С2, а также β-каротин, виолаксантин, фукоксантин (Jeffrey, 1976; Jeffrey, Humprey, 1981; Вершинин, Камнев, 1993; Vershinin, Kamnev, 1996 a).
Группа хлорофиллов С у бурых водорослей входит в состав светособирающих пигмент-белковых комплексов: хлорофил a/c белок и фукоксантин-хлорофилл a/c-белок, на долю которых приходится до 40% общего содержания хлорофилла (Anderson, Barett, 1979). Комплекс фукоксантин-хлорофилл a/c-белок гораздо менее прочно связан с мембранами тилакоидов, чем комплексы хлорофилл a/c-белок и Р700-хлорофилл a-белок. Поэтому высказывается предположение, что два последних комплекса являются основными в формировании фотосинтетической единицы (Anderson, Barett, 1979).
Каротиноиды Phaeophyceae, как и у других растений, входят в состав фотосинтетического аппарата, выполняя функции антенных пигментов, защищая фотосинтетические структуры от деструктивного действия света и активных форм кислорода (Goodwin, 1976). В реакционных центрах как первой, так и второй фотосистем у всех изученных видов растений обнаружены только каротины. Каротиноиды светособирающих комплексов представлены преимущественно ксантофилами, качественный и количественный состав которых может варьировать в зависимости от принадлежности к той или иной систематической группе (Vershinin, Kamnev, 1996 a,b; Вершинин, Камнев, 1993).
Важно подчеркнуть, что в цикле работ А.Хагера и Х. Странски (Hager, Stransky, 1970; Stransky, Hager, 1970 a,b) было показано наличие антераксантина и зеаксантина, т.е. компонентов виолаксантинового цикла у Laminaria sp. В обзоре С.Джефри (Jeffrey, 1981) также говорилось о наличии виолаксантинового цикла у бурых водорослей. Нами при исследовании пигментного состава и светозависимых превращений каротиноидов у бурых водорослей антероксантин и зеаксантин и реакции эпоксидации/деэпоксидации, т.е. виолаксантинового цикла, не обнаружены (Вершинин, Камнев, 1993; Vershinin, Kamnev, 1996 a,b; Vershinin et al., 1992). Отсутствие этих реакций у исследованных нами водорослей еще не говорит об отсутствии каких-либо других циклов взаимопревращений каротиноидов и иных механизмов регуляции тепловой диссипации поглощенной световой энергии у этих водорослей. Не исключено, что регуляция уровня тепловой диссипации у бурых водорослей может быть вообще не связана с превращениями каротиноидов.
При анализе фотосинтетической активности у исследованных нами фукусовых и ламинариевых водорослей (Камнев, Воскобойников, 1983; Камнев и др., 1986; Воскобойников, Камнев, 1991) выяснено, что в целом абсолютные значения содержания фотосинтетических пигментов и интенсивности фотосинтеза и формы кривых их возрастных динамик совпадает с аналогичными показателями других бурых водорослей (Титлянов и др., 1983; Шмелева и др., 1990; Хайлов и др., 1992). На начальных этапах роста различных морфологических частей таллома фукусовых и ламинариевых водорослей концентрация пигментов резко увеличивается и затем, мало изменяясь, сохраняется длительное время. При замедлении и прекращении роста тканей у фукусовых и ламинариевых водорослей наблюдаются различия. У фукусовых водорослей с увеличением возраста таллома наблюдается повышение содержания фотосинтетических пигментов, а у ламинариевых, напротив, снижение (рис. 17, 18) (Камнев, Воскобойников, 1991; Камнев, Тропин, 1998). В краевой зоне ламинариевых водорослей динамика возрастных перестроек, как и в центральной, описывается одновершинной кривой с той лишь разницей, что абсолютные значения в этой области выше.
Рис. 17. Возрастные изменения содержания фотосинтетических пигментов, ассимиляционного числа и фотосинтетической активности поглощения углерода
у филлоидов S. pallidum
1 – хлорофилл а, 2 – сумма хлорофиллов с1 + с2, 3 – каротиноиды, 4 – ассимиляционное число,
5 – фотосинтетическая активность поглощения C.
Интересно подчеркнуть, что с увеличением абсолютного возраста талломов в аналогичных по возрасту и стуктурно-функциональным особенностям частях этих талломов, например ветвях, листоподобных пластинах, происходит увеличение концентрации пигментов. Особенно отчетливо это проявляется у представителей сем. Fucaceae, Cystoseiraceae, Sargassaceae (Камнев, 1989). Кроме того, с возрастом у водорослей из сем. Fucaceae и сем. Laminariaceae, например у различных видов Pelvetia, Fucus, Laminaria, происходит изменение формы кривой концентрации фотосинтетических пигментов. Так, у однолетних и двулетних растений фукуса и пельвеции по мере роста происходит увеличение содержания пигментов; у трехлетних же макрофитов в более старых базальных частях наблюдается снижение содержания пигментов, что отражается на форме кривой роста. У ламинариевых водорослей наблюдаются сходные изменения. В мае–июне в небольших по размерам молодых пластинах ламинарии содержание пигментов увеличивается в пределах всей пластины вплоть до ее дистальной наиболее старой части. В конце августа – начале сентября после достижения пластиной максимальных размеров наряду с увеличением абсолютных значений общего содержания фотосинтетических пигментов происходит их резкое снижение в дистальной разрушающейся части (рис. 18).
Рис. 18. Возрастные изменения фотосинтетической активности поглощения С (А), ассимиляционного числа (Б), хлорофилла a (В) и содержания других фотосинтетических пигментов (Г) в пластине L. japonica (=S. japonica)
А, Б, В: 1 – центральная зона, 2 – краевая зона; Г: 1 – фукоксантин, 2 – сумма хлорофиллов с1+с2,
3 – виолаксантин; 4 – β-каротин. Столбик – ствол
Интересно подчеркнуть, что с увеличением абсолютного возраста талломов в аналогичных по возрасту и стуктурно-функциональным особенностям частях этих талломов, например ветвях, листоподобных пластинах, происходит увеличение концентрации пигментов. Особенно отчетливо это проявляется у представителей сем. Fucaceae, Cystoseiraceae, Sargassaceae (Камнев, 1989). Кроме того, с возрастом у водорослей из сем. Fucaceae и сем. Laminariaceae, например у различных видов Pelvetia, Fucus, Laminaria, происходит изменение формы кривой концентрации фотосинтетических пигментов. Так, у однолетних и двулетних растений фукуса и пельвеции по мере роста происходит увеличение содержания пигментов; у трехлетних же макрофитов в более старых базальных частях наблюдается снижение содержания пигментов, что отражается на форме кривой роста. У ламинариевых водорослей наблюдаются сходные изменения. В мае–июне в небольших по размерам молодых пластинах ламинарии содержание пигментов увеличивается в пределах всей пластины вплоть до ее дистальной наиболее старой части. В конце августа – начале сентября после достижения пластиной максимальных размеров наряду с увеличением абсолютных значений общего содержания фотосинтетических пигментов происходит их резкое снижение в дистальной разрушающейся части (рис. 18).
Для многих водорослей, в том числе и исследованных нами, имеющих различное морфологическое строение, организацию ткани, тип роста и продолжительность жизни, при анализе низкотемпературных спектров флюоресценции старых участков талломов было выявлено усиление интенсивности длинноволновой полосы излучения хлорофилла a (рис. 19) (Звалинский и др., 1978; Романюк, 1978, 1982; Камнев и др., 1989). Это явление, по-видимому, обусловлено изменением с возрастом нативного состояния пигментов, накоплением длинноволновых форм и увеличением сброса энергии на длинноволновые формы хлорофилла a фотосистемы I, что может быть связано с частичным нарушением утилизации световой энергии в фотохимических реакциях. Факт повышенного выхода флюоресценции длинноволновых форм хлорофилла a в старых участках талломов водорослей, вероятно, можно использовать для возрастной идентификации пигментного аппарата водорослей.
Рис. 19. Изменения спектра низкотемпературной флуоресценции хлорофилла а
при старении S. pallidum.
Возраст филлоидов: 1– 7–8 суток; 2 – 50–55 суток
Возрастные изменения интенсивности фотосинтетической фиксации СО2 у всех исследованных нами фукоидов описываются либо одновершинной, либо ниспадающей кривой с максимумом в молодых активно растущих участках (Воскобойников, Камнев, 1991) (рис. 17). Интересно отметить, что с увеличением возраста самого таллома интенсивность фотосинтеза снижается, что связано с уменьшением удельной поверхности (S/W). В пределах таллома сложнодифференцированных фукусовых водорослей, например саргассовых, наивысшие уровни интенсивности фотосинтетической фиксации СО2 наблюдаются в листоподобных пластинах, у цистозейровых – в тонких мелких ветвях II–IV и более высоких порядков. Самые низкие уровни интенсивности фотосинтетической фиксации СО2 у фукоидов характерны для многолетних осевых частей. Аналогичные закономерности возрастных изменений ассимиляции углерода у фукоидов отмечаются многими авторами (Возжинская и др., 1975; Хайлов, Парчевский, 1983; Ковардаков и др., 1985). Все эти данные позволяют выделить в пределах сложнодифференцированных талломов фукусовых водорослей структурно и функционально специализированные элементы или части таллома, несущие различные функциональные нагрузки. Одни, такие как филлоиды или ветви высоких порядков, выполняют ассимиляционную и запасающую функции, другие, такие как ствол, ветви I порядка – в большей степени функции осевых структур, аналогично высшим растениям.
Возрастные изменения интенсивности фотосинтетической фиксации СО2 у ламинарии описываются одновершинной кривой (Воскобойников, Камнев, 1991; Хайлов и др., 1992). Интересно отметить, что в конце лета, когда пластины ламинарий достигают крупных размеров, максимум фотосинтетической ассимиляции углерода наблюдается в дистальной трети, т.е. на стадии замедления роста пластины, в возрасте ткани 2–2,5 месяца (рис. 18). В краевой зоне уровень фотосинтетической активности, как и фотосинтетических пигментов, несколько выше, что также позволяет предполагать различие в функциональных нагрузках центральной и краевой зон.
Величина ассимиляционного числа, характеризующего эффективность использования хлорофилла при фотосинтезе, с возрастом фукусовых и ламинариевых водорослей существенно изменяется (рис. 17, 18). В целом абсолютные значения этого параметра у бурых водорослей близки к значениям аналогичного параметра высших растений. По мере развития пластидома величина ассимиляционного числа снижается, затем в период наивысшей степени развития пластидома сохраняется достаточно длительное время практически на одном уровне. При старении у фукоидов и ламинарий наблюдаются некоторые различия в тенденциях изменения этого показателя. У фукусовых водорослей, и особенно наглядно это проявляется у саргассовых, низкие величины ассимиляционного числа характерны даже для старых частей таллома (рис. 17). У ламинариевых же на стадии разрушения пластины одновременно с деградацией пластидома, снижением концентрации пигментов происходит резкое возрастание величины ассимиляционного числа (рис. 18), что свидетельствует о снижении эффективности фотохимической активности хлорофилла.
Не менее важными показателями функциональной активности растительного организма являются интенсивность фотосинтетического выделения О2 и темновое дыхание.
Наиболее наглядно возрастные изменения фотосинтетического выделения кислорода и темнового дыхания можно наблюдать при исследовании этих параметров у саргассовых водорослей, имеющих различные структурно и функционально специализированные части таллома – филлоиды, ветви, стволы. Максимальные скорости выделения О2 (до 40 мкг О2/г сух. вещества в мин) характерны для листоподобных пластин, а минимальные (до 10 мкг О2/г сух. вещества в мин) – для стволов. На первых этапах роста листоподобных пластин саргассовых водорослей наблюдается прямая зависимость между интенсивностью фотосинтеза и возрастом филлоида (рис. 20). За первые 10 дней вегетации интенсивность фотосинтеза возрастает более чем в 2 раза, затем она начинает падать. Абсолютные же значения скорости фотосинтетического выделения О2 остаются довольно высокими вплоть до момента отторжения филлоида от таллома. В пределах стареющего, прекратившего рост филлоида максимальный фотосинтез отмечается в его верхней и средней частях, минимальный – в базальной. Вероятно, в первую очередь деградационные процессы и, в частности, нарушение оттока ассимилятов, начинаются в этой части филлоидов. Можно предполагать, что при этом формируется своеобразный барьер, препятствующий транспорту метаболитов из стареющих филлоидов.
Рис. 20. Динамика возрастных изменений интенсивности выделения и поглощения кислорода
филлоидом S. pallidum
1 – кислородный баланс, 2 – выделение O2, 3 – поглощение O2.
В ветвях максимальная интенсивность фотосинтетического выделения О2 (около 200 мкг О2/г сух. вещества в мин) наблюдается в возрасте 3–4 месяцев. В старых, прекративших рост ветвях без филлоидов она значительно уменьшается (50 мкг О2/г сух. вещества в мин). В стволах самые низкие скорости выделения О2 (около 2 мкг О2/г сухого вещества в мин) наблюдаются в базальных частях.
Характер изменений интенсивности дыхания различных частей таллома в целом повторяет возрастную динамику их фотосинтетической активности. Однако необходимо отметить, что у филлоидов саргассовых водорослей максимум интенсивности дыхания несколько опережает максимум фотосинтетической активности (рис. 20). Результаты определения интенсивности дыхания хорошо согласуются с возрастными перестройками митохондрий (Камнев, 1989; Воскобойников, Камнев, 1991).
На всех исследованных стадиях развития ветвей, кроме самой последней – разрушения (когда интенсивность поглощения О2 увеличивается), интенсивность поглощения О2 практически равна интенсивности его выделения. В стволе интенсивность фотосинтетического выделения О2 всегда значительно ниже интенсивности поглощения. Поскольку при этом в ветвях и стволах происходят ростовые процессы, можно предполагать, что определенное количество пластических и энергетических материалов в ветви и стволы поступает от активно ассимилирующих филлоидов, что было показано, в частности, для S. pallidum и других водорослей (Карпов, Медянников, 1978; Биль, Медянников, 1981; Биль и др., 1981 а,б; Биль, 1993).
Взаимосвязь различных частей талома саргассовых водорослей обнаруживается при анализе возрастных динамик энергетических характеристик молодых филлоидов. Опережение интенсивностью дыхания фотосинтетической активности (рис. 20) в первые дни развития филлоидов позволяет предполагать, что в этот период значительная часть веществ, используемых клеткой, поступает в молодые филлоиды из других частей таллома. Наибольший положительный кислородный баланс (О2 выд./О2 погл.) наблюдается у филлоидов саргассовых водорослей в возрасте 15–45 дней (рис. 20). Поэтому экспортную функцию выполняют в основном именно эти филлоиды.
Таким образом, анализ результатов исследований фотосинтетической и дыхательной функций фукусовых и ламинариевых водорослей показывает, что возрастные закономерности изменений энергетического метаболизма водоросли в основном сходны с таковыми других растительных организмов. Отдельные расхождения, отмечаемые на заключительных стадиях развития ассимиляционных структур, связаны, по-видимому, с различиями в условиях обитания, отражающихся на процессах обмена со средой.
Исследованные нами функционально-биохимические характеристики фотосинтетической активности хорошо коррелируют со структурными характеристиками пластидома, ассимиляционных тканей и удельной поверхности. Высокой концентрации пигментов и максимальному уровню фотосинтетической фиксации СО2 и выделения кислорода соответствует высокое содержание фотосинтетических мембран в хлоропластах, высокое значение удельной поверхности, а также величины А/Г. Более высокий уровень фотосинтетической активности в краевой зоне ламинариевых водорослей обусловлен высокими значениями удельной поверхности S/W, связанной, в свою очередь, с меньшей толщиной этой части пластины, более тонким гетеротрофным слоем и соответственно высокими значениями А/Г.
5.2. Возрастные изменения оводненности, зольности и суммарного количества органических веществ
Одним из важнейших функциональных показателей, непосредственно связанных с характером, интенсивностью и направленностью метаболических процессов, является оводненность растительной ткани (Dromgoole, 1980; Саламатова, 1983; Хайлов, Парчевский, 1983). Не менее информативными показателями являются величины процентного содержания органических и минеральных веществ в сухом остатке водорослей (Камнев, 1989). Изменение этих, достаточно простых для измерения показателей может дать ценную информацию о физиологическом состоянии водорослей.
Анализ возрастных закономерностей изменения оводненности, суммарного содержания органического вещества и минерального остатка (зольности) показал, что общим для всех морфологических частей талломов фукоидов является уменьшение (в пределах одного таллома) с возрастом процентного содержания воды в тканях и соответственно увеличение суммарного содержания органических и минеральных веществ (рис. 21, 22). При этом с увеличением абсолютного возраста таллома оводненность тканей повышается (рис. 22), а общая закономерность возрастного снижения процентного содержания воды в пределах таллома, например у фукусов и пельвеций, или в ряду гомологичных структур (ветви, филлоиды) у представителей цистозейровых или саргассовых, остается (рис. 22). На начальных этапах роста фукоидов в сухом остатке анализируемых тканей происходит постепенное увеличение содержания органических веществ и соответственно снижение минеральных. По мере роста и при старении у ряда фукоидов, например саргассовых, происходит снижение общего содержания органических веществ и, напротив, увеличение минеральных.
Рис. 21. Возрастные изменения оводненности (1) и сухого остатка (2) в филлоидах S. pallidum.
Рис. 22. Возрастные изменения оводненности в разновозрастных талломах P. wrighti
1 – 2-летний таллом; 2 – 4-летний таллом; 3 – 6-летний таллом.
По оси абсцисс – количество дихотомических разветвлений таллома.
По мере роста пластины ламинариевых водорослей в тканях увеличивается оводненность и снижается процентное содержание сухого вещества (рис. 23). Важно отметить, что при сходных тенденциях динамик ламинариевых водорослей оводненность выше в центральной зоне пластины, а содержание сухого вещества – в краевой, что может свидетельствовать о различии в функциональных нагрузках центральной и краевой зон пластины. В центральной зоне средней части пластины наблюдается хорошо выраженный пик увеличения оводненности, который, вероятно, обусловлен прекращением роста и достижением максимальных размеров ассимиляционных клеток (рис. 23); дальнейшее увеличение оводненности может быть связано с адаптационными особенностями таллома, которые обеспечиваются за счет увеличения объемов клеток гетеротрофной ткани (Воскобойников, Камнев, 1991). По мере роста пластины в сухом остатке анализируемых тканей происходит постепенное увеличение суммарного содержания органических веществ и, соответственно, уменьшение количества минеральных. Затем при замедлении и дальнейшем прекращении ростовых процессов содержание органических веществ в пластине снижается, а минеральных – возрастает. В краевой зоне содержание органических и минеральных веществ изменяется более плавно. Общее содержание органических веществ в центральной зоне остается более высоким по сравнению с краевой, тогда как для минеральных веществ наблюдается обратная картина. Исключение составляют начальные стадии формирования пластины, когда суммарное содержание органических веществ выше в краевых зонах, что может свидетельствовать об их ускоренном развитии на этих этапах формирования пластины.
Рис. 23. Возрастные изменения оводненности (А), органических (Б) и минеральных (В) веществ в сухом остатке пластины L. japonica (=S. japonica):
1 – центральная зона; 2 – краевая зона; столбик – ствол.
5.3. Возрастные изменения углеводного состава
Так как основная масса (до 80%) органических веществ сухого остатка ламинариевых и фукусовых водорослей приходится на углеводы, то именно эта составляющая была подвергнута детальному количественному и качественному анализу. Наиболее удобными объектами для сравнения возрастных изменений углеводного состава могут служить апикально и интеркалярно растущие листоподобные пластины соответственно саргассовых и ламинариевых водорослей, на долю которых приходится более 90% массы и площади поверхности этих растений. В качестве таких объектов были выбраны обитающие в сходных условиях S. pallidum и L. japonica (=S. japonica).
Наибольшее количество углеводов у исследованных нами видов водорослей отмечается в прекративших рост тканях. Не исключено, что у S. pallidum это может быть связано с нарушением оттока метаболитов, а у L. japonica (=S. japonica) с тем, что именно в этой области отмечается наиболее высокий уровень фотосинтеза. Интересно отметить, что основную массу углеводов составляют структурные полисахариды, которые формируют каркас клеточной стенки (McCully, 1968 a,b; Percival, McDowell, 1981; Усов, 1990) или входят в состав ее межклеточного матрикса (альгинаты) (Mabeau, Kloareg, 1987). В соответствии с физиологической ролью этих соединений, на клеточные стенки бурых водорослей приходится до 45% сухой массы таллома (Седова, 1977; Mabeau, Kloareg, 1987).
Содержание альгинатов, полимерные молекулы которых построены из двух мономеров – остатков β-Д-маннуроновой и α-L-гулуроновой кислот, связанных 1–4-связями (Усов, 1990; Painter, 1983; De Morals et al., 1988), у S. pallidum и L. japonica (=S. japonica) колеблется от 300 до 400 мг/г сухой массы (рис. 24, 25). С возрастом содержание альгинатов увеличивается, с той лишь разницей, что у S. pallidum в старых филлоидах его содержание снижается (рис. 24), а у L. japonica (=S. japonica) даже в разрушающейся дистальной части возрастает. Кроме того, важно подчеркнуть, что у L. japonica (=S. japonica) содержание альгинатов выше в краевой зоне, что особенно отчетливо проявляется в базальной части пластины (рис. 25).
Рис. 24. Возрастные изменения углеводородного состава в филлоидах S. pallidum:
А: 1 – альгинаты, 2 – отношение M/G, 3 – маннит;
Б: 1 – фукоза, 2 – глюкоза, 3 – манноза, 4 – галактоза.
Рис. 25. Возрастные изменения углеводородного состава в пластине L. japonica (=S. japonica):
А – альгинаты, Б – альгинаты, отношение M/G; В–Е – моносахариды и манит в гидролизате биомассы (В – фукоза, Г – маннит, Д – манноза, Е – глюкоза);
1 – центральная зона, 2 – краевая зона, столбик – ствол.
При сравнительном анализе качественного состава альгинатов обычно используют такую характеристику, как соотношение маннуроновой и гулуроновой кислот (М/G), входящих в состав этих полисахаридов (Painter, 1983). От соотношения M/G во многом зависит возможная прочность гелей, которые могут образовывать альгинаты (чем ниже абсолютная величина отношения M/G, тем выше вязкость гелей). В свою очередь, прочность альгинатных гелей связана с механической прочностью таллома и его отдельных частей. Интересно заметить, что у S. pallidum минимальное значение M/G характерно для старых филлоидов (рис. 24). В продольном направлении в пределах пластины L. japonica (=S. japonica) минимальные значения M/G характерны для дистальной части, а в поперечном – в краевых зонах (рис. 25). Можно предполагать, что такие качественные и количественные изменения альгинатов в продольно-поперечном направлении в пределах пластины S. pallidum и L. japonica (=S. japonica) являются эволюционно детерминированным морфофизиологическим приспособлением, необходимым для адаптации увеличивающейся с возрастом пластины к механическому волновому воздействию. Увеличение содержания альгинатов и прочности их гелей в краевой зоне, например, у ламинариевых водорослей, может свидетельствовать о повышенных возможностях этих областей пластины к сопротивлению разрушающему действию водной среды.
Сульфатированные полисахариды фукоиданы, как и альгинаты, выполняют структурные функции. Они входят в основном в состав кутикулы, межклеточной слизи и матрикса клеточных стенок (Evans, Holligan, 1972; Mariani et al, 1985), сорбируя избыточные катионы, предотвращая стресс клеток при обсыхании во время отливов; придают гибкость и эластичность клеточной стенке (Mabeau, Kloareg, 1987), что играет важную роль в адаптации к условиям литорали (Усов, 1990; Оводов, 1990; Kloareg, 1991). Поскольку основным мономером фукоиданов является L-фукоза (Painter, 1983; Nishido et al, 1990; Kitamura et al, 1991), то по количеству этого моносахарида в гидролизате биомассы обычно судят о количестве фукоиданов (Larsen, 1978; Усов и др., 1985). У S. pallidum содержание фукозы с возрастом филлоида растет и лишь в старых листоподобных пластинах снижается (рис. 24), что приводит к снижению прочности и эластичности листоподобных пластин 55–60-дневного возраста. У L. japonica (=S. japonica) содержание фукозы в пределах пластины с возрастом снижается (рис. 25), при этом ее наибольшие количества, как и для альгинатов, отмечаются в краевых зонах. Таким образом, помимо повышенной прочности, краевая зона обладает и большей эластичностью по сравнению с центральной зоной.
В дальнейшем возрастное снижение эластичности и нарушение целостности поверхностного слоя у старых филлоидов саргассума и дистальной части пластины ламинарий (после спороношения) приводит к разрушению листоподобных пластин. Важно отметить, что у ламинариевых это разрушение начинается с центральной зоны дистальной части.
Одним из основных продуктов фотосинтеза бурых водорослей является маннит (Schmitz et al., 1972). Он может накапливаться в вакуолях, а также транспортироваться по таллому к зонам потребления (Diouris, 1989). Имеются сведения об осморегуляторной функции этого соединения. Предполагается, что часть маннита превращается в полисахарид ламинарин, который служит запасным веществом. По нашим данным, общее содержание маннита у S. pallidum и L. japonica (=S. japonica)совпадает с данными других авторов (Кизеветтер и др., 1981; Аминина, Подкорытова, 1992). В филлоидах S. pallidum содержание манита увеличивается (рис. 24). Возрастная динамика этого полисахарида у L. japonica (=S. japonica) описывается одновершинной кривой с максимумом в средней части пластины и снижением в дистальной (рис. 25). Интересно отметить, что в отличие от содержания альгината и фукоиданов содержание маннита в краевой зоне ламинарии ниже, чем в центральной. По-видимому, это связано с тем, что центральная зона выполняет преимущественно запасную и транспортную функции, а краевая – адаптационную. Высокий уровень содержания маннита в зрелых и старых филлоидах S. pallidum и в средней части пластины L. japonica (=S. japonica) хорошо коррелирует со степенью развития пластидома и динамикой общего содержания органических веществ. Не исключено, что высокое содержание маннита в старых филлоидах S. pallidum связано не только с его активным синтезом, но и с нарушением оттока метаболитов на этом этапе развития листоподобных пластин. Можно также предположить, что максимальное количество маннита в центральной зоне средней части пластины ламинарии связано не только с его синтезом в клетках этой зоны, но и с накоплением в результате транспорта ассимилятов в эту зону, как это было показано для других ламинариевых водорослей (Хайлов и др., 1992), что, в свою очередь, является необходимым фактором для формирования спороносной ткани в этой области пластины в сентябре (Крупнова, 1984).
Содержание прочих моносахаридов в гидролизате у S. pallidum и L. japonica (=S. japonica) невелико и колеблется в пределах от 3 до 18 мг/г сухой массы. Качественный состав моносахаридов представлен в основном глюкозой и маннозой. Глюкоза, очевидно, образуется из ламинарана, причем бурые водоросли, как хорошо известно (Elyakova, Zvyagintseva, 1974; Усов и др., 1985), не накапливают большое количество этого полисахарида. Манноза, напротив, образуется при гидролизе сложных структурных полисахаридов клеточных стенок. Из рис. 24, 25 видно, что содержание моносахаридов у S. pallidum максимально в зрелых филлоидах. У L. japonica (=S. japonica) содержание глюкозы, как и маннита, максимально в средней части пластины, а маннозы – в базальной. При этом более высокий уровень моносахаридов отмечается в краевой зоне, что может еще раз свидетельствовать о более высоком продукционном уровне средней части пластины и повышенной функциональной активности краевой зоны, связанной с адаптацией к среде.
Рис. 26. Возрастные изменения концентрации ряда макро- и микроэлементов в листоподобных пластинах Sargassum pallidum
У ламинариевых водорослей в целом на стадии активного роста пластины концентрации различных минеральных элементов остаются примерно на одном уровне. При замедлении и прекращении роста пластины их содержание увеличивается, причем наиболее резкое повышение концентрации наблюдается в краевой зоне. Интересно отметить, что на начальных стадиях роста пластины содержание K, Na, Fe и Mn выше в краевой зоне, а Са, Cu и Zn – в центральной, что свидетельствует о функциональных различиях этих участков пластины уже на начальных этапах ее формирования. Повышенное содержание K, Na, Fe и Mn в краевой зоне, вероятно, может быть связано с более высоким уровнем ассимиляционной, обменной и адаптационной функций в этой части пластины, а более высокие концентрации Ca, Cu и Zn в центральной зоне – с дифференцировкой и делением, т.е. интенсивными ростовыми процессами, обусловленными повышенной активностью ферментативных систем и связанными с синтезом белка и энергетическими затратами. Кроме того, высокое содержание K, Na, Fe и Mn в краевой зоне может быть обусловлено их связями с фукоиданами, содержание которых существенно выше на начальных стадиях формирования пластины именно в этой зоне.
Увеличение содержания большинства анализируемых нами минеральных элементов после прекращения роста различных морфологических частей таллома, а также в дистальной части ламинарий, вероятно, может быть обусловлено накоплением этих элементов в связи с деградационными процессами, в частности с нарушением регуляции их обмена, происходящими в клетках на этой стадии развития таллома. Аналогичные закономерности были показаны ранее как для высших, так и для низших растений (Саламатова, 1983; Бурдин, Золотухина, 1998).
6. Рост, развитие и целостность водорослевого организма
Сложная дифференцированность талломов фукусовых и ламинариевых водорослей, имеющих четко оформленные осевые структуры и листоподобные образования, позволяет, с одной стороны, рассматривать их слоевища в качестве примера наиболее высокой морфологической организации водорослей, а с другой – проводить определенные аналогии с высшими растениями. Высокая степень дифференцированности талломов водорослей, функциональная специализация различных частей слоевища, а также наличие внутри каждого из морфологических элементов четко различающихся слоев клеток обусловливает необходимость проведения исследований структуры и функционально-биохимических характеристик в процессе роста, развития и старения этих макрофитов на клеточном, тканевом, организменном и популяционном уровнях. Таким образом, все это делает фукусовые и ламинариевые водоросли интересными объектами для исследования взаимосвязей структуры и функции, т.е. целостности макрофита, на различных уровнях иерархической организации в онтогенетическом аспекте.
Рост фукусовых и ламинариевых водорослей и их отдельных частей, как уже говорилось выше, описывается S-образной кривой. На основании ростовых характеристик можно выделить по крайней мере 3 основные фазы роста и, соответственно, 3 условные размерно-возрастные категории частей или тканей таллома водорослей: молодую, зрелую, стареющую. Аналогичные возрастные группы можно выделить в пределах популяции. Особенности кривой роста позволяют также выявлять видовые отличия в скоростях роста и способах формирования поверхности. В целом формирование поверхности у изученных макрофитов происходит за счет дифференцировки клеток, их деления, роста и последующей перестройки клеточных слоев.
Дифференцировка клеток меристемы высокоорганизованных видов фукусовых и ламинариевых водорослей, локализованных в коровом слое апикальных участков осевых стволов, ветвей и листоподобных пластин у фукоидов или интеркалярных участках у ламинариевых, в ходе ростовых процессов происходит в двух направлениях. Одни клетки дифференцируются в ассимилирующие, и в них постепенно развивается фотосинтетический аппарат. У других клеток, формирующих более глубокие слои тканей, способность к ассимиляции отсутствует. Эти клетки по мере развития увеличиваются в размерах, сильно вакуолизируются и осуществляют транспортную функцию (Биль, 1993).
Анализ литературных и собственных экспериментальных данных показал, что в процессе онтогенеза в фотосинтетическом аппарате бурых водорослей происходят как общие изменения, характерные для фотосинтезирующих клеток других растительных организмов, так и специфические, свойственные определенным видам водорослей.
Ультраструктурные особенности организации молодых ассимилирующих клеток водорослей свидетельствуют об активной белок-синтетической деятельности, направленной на построение клеточных структур. На этой стадии развития пластидом в клетках развит ещё недостаточно для того, чтобы обеспечить потребность клетки в необходимых метаболитах. Это подтверждается и анализом функциональных характеристик ювенильной ткани талломных водорослей, который показывает, что в этом возрасте ростовые процессы в различных частях слоевища находятся в тесной зависимости от транспорта веществ из других частей таллома. На следующих этапах развития ассимилирующие клетки достигают максимальных размеров. Идет увеличение количества и размеров хлоропластов, активно формируются фотосинтетические мембраны. Клетки характеризуются максимальной фотосинтетической активностью, вновь образованные вещества идут, с одной стороны, на удовлетворение внутренних потребностей, а с другой – экспортируются клеткой.
Низкая интенсивность фотосинтеза и слабое развитие пластидома на ранних стадиях развития наблюдается не только у ассимилирующих молодых клеток, но и у спор ламинариевых водорослей. Однако если в первом случае это связано с еще неполным развитием самой клетки, то во втором случае, т.е. у спор, это обусловлено функциональной направленностью клеток-спор на движение. Именно возросшей потребностью в энергии на данной стадии онтогенеза можно объяснить увеличение парциального объема митохондрий, смену трубчатой формы крист митохондрий ламинариевых водорослей на более «активную» пластинчатую (Воскобойников, Камнев, 1991). После оседания спор на субстрат происходит структурно-функциональная перестройка клеток. В ходе их дальнейшего развития и непосредственного формирования слоевища парциальный объем митохондрий уменьшается, а пластидома – увеличивается, при этом интенсивность фотосинтеза возрастает.
По мере роста таллома и его отдельных частей увеличивается объем ассимиляционной ткани, пластидома, возрастает уровень фотосинтетической активности. По мере старения в клетках ассимиляционного слоя появляются изменения, свидетельствующие о снижении функциональной активности, которые морфологически выражаются в постепенном уменьшении парциального объема хлоропластов в клетке, парциального объема тилакоидов в хлоропласте, нарушении упорядоченности в расположении мембран, появлении миелиноподобных фигур, пластоглобул, уменьшении числа рибосом. Морфологические преобразования сопровождаются изменением пигментного состава, снижением интенсивности фотосинтеза. Но в отличие от стареющих клеток высших растений, а также от исследованных нами листоподобных пластин ламинариевых водорослей, боковых ветвей первого порядка представителей сем. Cystoseiraceae и сем. Sargassaceae, в старых клетках ряда фукоидов (например, в старых филлоидах у макрофитов сем. Sargassaceae, в базальных частях макрофитов сем. Fucaceae) наряду с деградационными процессами в фотосинтетическом аппарате – накоплением пластоглобул, полисахаридных зерен и другими изменениями – продолжается рост хлоропластов, сохраняется высокий уровень мембранной организации, синтез пигментов. Отмеченная специфическая устойчивость ультраструктуры и функции хлоропластов при старении обусловлена некоторой автономией отдельных частей таллома и функционированием в этот период полуавтономной регуляторной системы хлоропластов. Значительное замедление морфофункциональных перестроек в онтогенезе отдельных видов макрофитов аналогично подобным процессам у вечнозеленых высших растений (Гамалей, Куликов, 1978).
Необходимо отметить, что ассимилирующие клетки, находящиеся в разных по отношению к поверхности слоях ткани, различаются по уровню функциональной активности: по мере удаления клеток от поверхности таллома их фотосинтетическая нагрузка снижается, что проявляется в уменьшении количества и размеров хлоропластов, объема тилакоидов.
В ходе роста, развития и старения отдельных структурных элементов таллома водорослей происходят различающиеся по характеру анатомические перестройки ассимиляционных тканей. В листоподобных пластинах водорослей сем. Laminariaceae и сем. Sargassaceae с возрастом толщина ассимиляционного слоя уменьшается, а в цилиндрических структурах талломов его толщина, напротив, возрастает, что коррелирует с увеличением содержания фотосинтетических пигментов. При этом величина А/Г в обоих случаях с возрастом уменьшается. Исключение составляют интеркалярно растущие пластины макрофитов сем. Laminariaceae, у которых, несмотря на уменьшение толщины ассимиляционного слоя в целом, величина А/Г увеличивается до определенного возраста и длительное время остается на высоком уровне, что, вероятно, необходимо для поддержания активного функционирования крупных пластинчатых талломов, и при старении снижается В наиболее старых базальных частях цилиндрических осей фукусовых и ламинариевых водорослей, а также в старых листоподобных пластинах представителей сем. Sargassacea после утраты кутикулы разрушаются (в основном) поверхностные ассимиляционные клетки. Ассимиляционные клетки более глубоких слоев не разрушаются и имеют хорошо развитый пластидом с высоким уровнем организации фотосинтетических мембран.
Анализ результатов, полученных при изучении функционального состояния различных морфологических частей таллома бурых водорослей в связи с их возрастом, показывает, что ассимиляционные процессы наиболее интенсивны в зрелых ветвях и листоподобных пластинах фукоидов, а также в средней зрелой части пластины ламинариевых. Поскольку у представителей сем. Sargassaceae листоподобные пластины составляют более 90% общей биомассы и поглощающей поверхности таллома, а зрелые (15–45 дней) – до 60% общей площади филлоидов, можно считать, что основная фотосинтетическая нагрузка приходится именно на эту возрастную категорию листоподобных пластин. У водорослей сем. Cystoseiraceae эта нагрузка падает на ветви II–IV порядков, сем. Fucaceae – на верхние дихотомически разветвленные ветви старше одного месяца, а сем. Laminareaceae – на среднюю, а также часть базальной и дистальной трети пластины. В этих частях таллома биосинтетическая активность в наибольшей степени направлена на нужды всего растения. По-видимому, морфологические элементы именно этого возраста наиболее перспективны в качестве материала для изучения различных аспектов физиологии и биохимии водорослей, так как для выяснения реакции водоросли на действие различных факторов окружающей среды целесообразно использовать те части таллома, которые находятся в состоянии максимальной и стандартизированной функциональной активности, т.е. зрелые одновозрастные.
Отсутствие видимого соответствия между изменениями уровня фотосинтетической активности и состоянием фотосинтетических структур в «старых» участках таллома ряда водорослей можно, вероятно, рассматривать в свете гипотезы о связи фотосинтетической функции с функциональной нагрузкой и формой таллома (Хайлов и др., 1978; Littler, 1980; Хайлов, Парчевский, 1983; Ковардаков и др., 1985; Хайлов и др., 1992). Некоторые авторы (Kanwisher, 1966) предлагают рассматривать талломы водорослей как совокупность фотосинтезирующих элементов (клеток), погруженных в структурный матрикс. При этом основная фотосинтетическая нагрузка приходится на клетки, лежащие в наружных слоях и хорошо обеспеченные светом. У водорослей с незначительной толщиной таллома активную ассимилирующую функцию выполняет подавляющее большинство клеток. Массивные талломы, имеющие значительную толщину, отличаются тем, что в них клетки глубоко расположенных слоев практически не обеспечиваются световой энергией в результате поглощения света верхними слоями клеток. Таким образом, общий фотосинтез, рассчитанный на единицу объема или на клетку, оказывается относительно низким. Эта концепция согласуется с наблюдаемым в наших исследованиях отсутствием корреляции между возрастными изменениями фотосинтетической активности и строением клеток ассимиляционных тканей различных частей талломов водорослей.
Возникает вопрос о целесообразности значительного развития ассимиляционного слоя клеток в базальных частях осевых структур крупных водорослей. Мощное развитие осевых и базальных структур талломов обусловлено необходимостью обеспечения механической прочности и одновременно эластичности этих частей, несущих значительную массу ветвей и филлоидов, т.к. в условиях активного волнового воздействия, характерного для мест обитания многих водорослей, формирование жестких структур типа древесины, обладающих высокой прочностью, но низкой интенсивностью метаболизма, нецелесообразно. Кроме того, при снижении уровня метаболической активности клетки водорослей быстро утилизируются микроорганизмами, а также другими гидробионтами. Поскольку базальные части водорослей, по-видимому, лишены возможности получать энергетические и пластические субстраты в количествах, достаточных для обеспечения жизнедеятельности разрастающейся с возрастом гетеротрофной ткани из активно ассимилирующих участков таллома, то ассимиляционные клетки базальной части должны сами обеспечивать себя и гетеротрофные клетки этими веществами, что и приводит к интенсивному развитию фотосинтетических структур, способных утилизировать минимальное количество света.
В ходе роста, развития и старения тканей фукусовых и ламинариевых водорослей происходят взаимозависимые изменения оводненности, содержания органических и минеральных веществ. При прекращении роста и в начале деградационных процессов в сухом остатке количество органических веществ снижается, а количество минеральных – повышается. Возрастное снижение удельной поверхности у апикально растущих и увеличение у интеркалярно растущих пластин водорослей сем. Laminareaceae, особенно в краевых зонах, является важным адаптационным фактором, необходимым для повышения контакта с водной средой. Возрастное увеличение содержания и степени прочности альгинатов в талломах, особенно в краевых зонах, вероятно, также является адаптационным фактором, обеспечивающим прочность и целостность всего таллома и соответственно обусловливающим продолжительный рост и формирование крупных нерассеченных поверхностей таллома.
Что касается минеральных элементов, то процесс их концентрирования является регулируемым и, пока ткани функционально активны, концентрации различных макро- и микроэлементов остаются на довольно постоянном, по-видимому, физиологически оправданном уровне. Общее повышенное содержание минеральных элементов в тканях краевых зон, вероятно, является свидетельством повышенной функциональной активности этих зон и, как следствие, обуславливает повышенное концентрирование металлов в полисахаридных фракциях клеточных стенок и межклетников.
Наблюдаемые в стареющих тканях талломов фукусовых и ламинариевых водорослей изменения позволяют предполагать, что с возрастом происходит нарушение транспортных связей этих участков с остальными частями слоевища. Наиболее отчетливо эти изменения проявляются в накоплении минеральных и органических соединений и относительном снижении оводненности. По-видимому, эти процессы являются одним из факторов, увеличивающих хрупкость тканей таллома, что приводит к потере им способности сопротивляться волновому воздействию, разрушению листоподобных пластин и их отделению от ветви, обламыванию старых каулоидов, несущих большую вегетативную массу, отрыву от ствола старых, крупных ветвей, у которых в апикальной части еще продолжаются ростовые процессы. Есть данные о том, что части ветвей с филлоидами саргассовых водорослей умеренных широт могут длительное время расти в лабораторных условиях, будучи отделенными от таллома, что свидетельствует о возможности потенциально неограниченного роста апикальных частей ветвей и стволов саргассовых водорослей, как это наблюдается на открытых акваториях тропических вод Саргассова моря. В естественных условиях литорали умеренных широт эта возможность не реализуется.
Еще одной причиной деградационных изменений в старых осевых структурах таллома высокоорганизованных бурых водорослей, вероятно, является их пространственное разобщение с активно вегетирующими участками. Поскольку таллом погруженных водорослей поглощает элементы питания из среды всей поверхностью, это разобщение не может быть причиной нарушения трофики тканей базальных частей ветвей и стволов. Возникает предположение о наличии у фукусовых и ламинариевых какого-то ростового фактора, возможно, гормональной природы, регулирующего метаболическую активность тканей и синтезирующегося в активно растущих частях таллома. В этом случае пространственное разобщение активно вегетирующих ассимиляционных структур филлоидов и ветвей и несущих структур таллома может приводить к нарушению гормонального контроля в базальных участках осевых частей, в результате чего, в свою очередь, могут развиваться деградационные процессы в их тканях. У старых филлоидов макрофитов сем. Sargassaceae, удаленных от апикальной части ветви, или старых частей пластины макрофитов сем. Laminariaceae активные деградационные процессы также могут индуцироваться, вероятно, снижением уровня гормонального контроля.
Кроме того, деградационным процессам способствуют как грибы и бактерии, так и другие гидробионты, которые при снижении с возрастом метаболической активности и, вероятно, иммунного статуса водорослей, утилизируют их.
Для понимания эколого-физиологических закономерностей формирования и регуляции морских прибрежных фитоценозов значительную ценность представляют данные о возрастной и количественной динамике отдельных растительных сообществ и популяций, особенно доминантных видов. Анализ результатов, полученных для литоральных популяций высокоорганизованных бурых водорослей, позволяет сделать вывод о том, что численность, размерный и возрастной состав этих популяций регулируется штормами, волновым воздействием и ледовым режимом. С одной стороны, в результате волнового воздействия, а также ледового режима в зимний и ранневесенний периоды элиминируется основная масса молодых растений (сеголетков), выросших непосредственно в прибойной зоне и на мелкой гальке. С другой стороны, при сильных штормах отрываются и выбрасываются на берег крупные талломы «старых» растений, ствол которых утратил необходимую прочность. Таким образом, популяция разреживается и ее плотность поддерживается на относительно постоянном уровне. Основная масса и ассимилирующая поверхность исследуемых нами фукоидов формируется 3–4-летними растениями.
Заключение
Теоретическое и прикладное значение возрастной морфофизиологии водорослей
В связи с ростом населения и истощением пищевых и энергетических ресурсов нашей планеты все ощутимее становится необходимость решения ряда биоэкологических проблем. В этих условиях особое значение приобретает оценка вкладов в продукционный процесс и круговорот веществ в биосфере различных групп растительных организмов, в частности макрофитобентоса, которому ранее уделялось недостаточное внимание. Для правильного решения этой проблемы следует соединить данные классической биологии об объектах исследований с данными современной биогеохимии. Для этого необходимо сочетать взаимодополняющие результаты исследований жизнедеятельности организмов на различных уровнях их организации: 1) на организменном уровне, что является областью исследования аутоэкологии и 2) на уровне популяции и выше, что является областью исследования синэкологии.
Поскольку популяция является формой существования живых организмов, а основной единицей продукционных процессов и процессов обмена со средой остаются отдельные организмы, то именно изучению экофизиологии организма, меняющего свое функциональное состояние с возрастом, необходимо уделять самое серьезное внимание.
Основным методологическим средством соединения биологии и биогеохимии, т.е. решения задачи со многими неизвестными, может быть физиология как интегративная наука, изучающая целостность организма.
При решении глобальной биоэкологической задачи одновременно может решаться ряд общебиологических теоретических и прикладных задач. К первой категории задач относится получение информации о возрастной морфофизиологии живого организма, ко второй – использование этих знаний в народном хозяйстве.
Настоящая работа представляет собой попытку реализации комплексного подхода к воссозданию целостной картины роста, развития и старения талломов различных видов водорослей, учитывая особенности роста и развития отдельных частей таллома, формирующих весь водорослевой организм.
Анализ результатов изучения морфофизиологических изменений бурых водорослей на всех уровнях иерархической организации в процессе роста, развития и старения показывает, что возраст является одним из определяющих факторов формирования комплекса структурных, функциональных и биохимических показателей водоросли. Поэтому при решении различных теоретических и прикладных задач с использованием многолетних водорослей необходимо учитывать возраст целого растения и отдельных морфологических элементов слоевища. Отличия, наблюдаемые в возрастных динамиках тех или иных параметров различных бурых водорослей, могут быть связаны с особенностями среды обитания. Вероятно, они являются эволюционно детерминированными и систематически закрепленными, что проявляется в особенностях формы таллома, который, с одной стороны, должен постоянно увеличивать размеры, а с другой – адаптироваться к изменяющемуся воздействию внешней среды.
Различные методологические подходы, использованные при решении поставленных задач, позволили установить основные структурные и функционально-биохимические закономерности, связанные с ростом, развитием и старением макрофитов.
С помощью электронной микроскопии установлено, что в ассимиляционных клетках бурых водорослей в ходе их роста, развития и старения наблюдаются закономерные перестройки ультраструктуры ядра, хлоропластов, митохондрий и вакуолярной системы, в целом характерные для фотосинтезирующих клеток других растительных организмов. Отсутствие, в отличие от других растительных организмов, значительных деградационных изменений фотосинтетических структур в старых тканях (например, филлоидах) свидетельсьвует о том, что листоподобные пластины отторгаются от таллома на ранних стадиях их старения. На основании ультраструктурных исследований также можно сделать вывод, что ослабление функциональной активности ядра в стареющих клетках Phaeophyceae отражается на хлоропластах в значительно меньшей степени, чем на других органеллах, что указывает на активное функционирование в этот период полуавтономной регуляторной системы хлоропластов. Кроме того, установлены различия функционально-морфологических характеристик хлоропластов, находящихся в ассимиляционных клетках, располагающихся на разном удалении от поверхности таллома. По мере удаления снижается функциональная нагрузка на хлоропласты, что выражается в уменьшении парциального объема пластидома и ламеллярной системы хлоропласта. Полученные результаты могут быть использованы для определения функциональной активности единичного хлоропласта, единицы поверхности ламеллярной системы. При пересчете на площадь ассимилирующей поверхности таллома эти данные можно применять для оценки продукционных характеристик всего растения и популяции в целом.
Физиологические исследования показали, что возрастные изменения фотосинтетической и дыхательной активности основных ассимилирующих структур таллома бурых водорослей сходны с изменениями, отмеченными для листьев высших растений мезофитного типа. Однако в отличие от стареющих листьев высших растений, в различных частях фукоидов, находящихся на поздних стадиях развития, отмечаются относительно высокие уровни фотосинтеза и содержания пигментов, а также сохранение структурной организации хлоропластов; эти различия определяются условиями обитания, отражающимися на процессах обмена со средой.
Нами еще раз подтверждено, что процесс перестройки фотосинтетического аппарата в онтогенезе водорослей, как и других растительных организмов, необходимо рассматривать не только на цитологическом и гистологическом уровнях, но и в сопоставлении с другими функционально-биохимическими характеристиками, а также с учетом возрастных изменений фотосинтетической компоненты всего организма. Проведенное исследование показывает взаимосвязь перестроек, происходящих в фотосинтетическом аппарате водорослей, с направленностью основной жизненной функции растения.
Знание особенностей роста при различных условиях и возрастных изменений биохимического состава позволит более эффективно использовать водоросли с целью получения ценных биологически активных веществ, таких как необычайно важный биосорбент – альгинат, способный выводить из организма радионуклиды и тяжелые металлы (Усов, 1990; Возжинская, Камнев, 1994), и сульфатированные полисахариды. Помимо альгината из бурых водорослей можно получать достаточные количества каротиноидов, обладающих антиканцерогенной активностью (Вершинин, Камнев, 1993, 1996; Vershinin, Kamnev, 1996a).
Использованные в настоящей работе подходы для определения возраста водорослей и изучения возрастного состава их популяций могут быть применены для получения соответствующих характеристик популяций других видов многолетних водорослей, имеющих промысловое значение, с целью наиболее рациональной эксплуатации их запасов, введения в марикультуру или культивирования клеток и фрагментов бурых водорослей в лабораторных условиях.
Так, например, в наших работах (Родова и др., 1985) было показано, что к росту на искусственной питательной среде способны как ламинариевые, так и фукусовые водоросли: L. saccharina (=Saccharina latissimi) и S. pallidum. Важно подчеркнуть, что наряду с неорганизованным ростом на твердых средах, на жидкой среде клетки S. pallidum могут расти не только в виде культуры клеток, но и переходить к морфогенезу, причем на начальных стадиях формируются структуры, напоминающие проростки. Более того, культура S. pallidum способна расти в темноте за счет использования экзогенных субстратов. Ранее это не отмечалось. Не исключено, что запуск суспензионной культуры ряда бурых водорослей позволит решить проблему получения ценных биологически активных веществ, в частности альгинатов и сульфатированных полисахаридов.
Бурые водоросли могут представлять определенный интерес в качестве биоконцентраторов редких элементов и организмов–мониторов загрязнения морской среды. Проведено достаточное количество исследований, результаты которых позволяют рассматривать фукусовые и ламинариевые водоросли в качестве перспективных биоконцентраторов редких элементов и организмов–мониторов для контроля за уровнем содержания радионуклидов, металлов и органических загрязнителей в морской среде (Бурдин и др., 1980, 1993; Бурдин, 1985; Парчевский и др., 1985; Христофорова, 1989; Саенко, 1992; Бурдин, Золотухина, 1998). На основании анализа данных, полученных нами (Бурдин и др., 1987 а,б,в, 1993) при изучении возрастных закономерностей изменения концентраций минеральных элементов в талломе ламинариевых и фукусовых водорослей, мы считаем необходимым подчеркнуть, что при использовании водорослей в качестве биоконцентраторов и видов–мониторов тоже необходимо учитывать возраст растений и отдельных морфологических элементов таллома. Стандартизация исследуемого материала по возрасту позволяет избежать искажения результатов, вызванного возрастными различиями в содержании минеральных элементов и других загрязнителей. Разная продолжительность жизни отдельных морфологических элементов талломов водорослей дает возможность использовать различные виды для слежения за уровнем содержания отдельных загрязнителей, в частности радионуклидов, в среде как в течение длительного периода времени (стволы), так и для индикации кратковременных загрязнений (ветви и филлоиды).
Таким образом, знание возрастных закономерностей изменения структурных и функциональных характеристик водоросли на всех уровнях иерархической организации – от клеточного до популяционного – может быть использовано для оценки продукционных и обменных характеристик как отдельного растения, так и популяции и фитоценоза в целом в норме, а также при различных природных и антропогенных воздействиях.
Работа осуществлялась в рамках темы кафедры физиологии растений биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова.
Автор является учредителем и главным редактором журнала «Вопросы современной альгологии», а также заявляeт об отсутствии иного конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.
Список литературы
- Аминина Н.М., Подкорытова А.В. Сезонная динамика химического состава Laminaria japonica, культивируемой у берегов Приморья // Раст. ресурсы. 1992. Т. 28, № 3. С. 137–140.
- Андреева В.М., Седова Т.В. Об изменчивости систематических признаков зеленых одноклеточных водорослей в услрвиях культуры. 1. Исчезновение пиреноида // Ботан. журн. 1965. Т. 50, №6–7. С. 954–961.
- Биль К.Я. Экология фотосинтеза. – М.: Наука, 1993. – 222 с.
- Биль К.Я., Медянников В.М. Ультраструктура таллома и передвижение продуктов фотосинтеза в морской бурой водоросли Sargassum pallidum // Бот. журнал. 1981. Т. 66, №5. С. 725–731.
- Биль К.Я., Медянников В.М., Карпов Е.А. Включение 14C в продукты фотосинтеза и их перераспределение в тканях таллома Sargassum pallidum // Физиол. раст. 1981а. Т. 28, № 4. С. 779–788.
- Биль К.Я., Медянников В.М., Карпов Е.А. Состав продуктов фотосинтеза и их перераспределение в тканях таллома бурой водоросли Sargassum pallidum // Энергетические и метаболические пути и их регуляция в фотосинтезе: Тез. докл. Пущино-на-Оке, 1981б. – 10 с.
- Блинова Е.И. Прирост и разрушение слоевищ сахаристой ламинарии – Laminaria saccharina (L.) Lamour. // Промысловые водоросли и их использование. – М., 1981. – С. 18–27.
- Блинова Е.И. Распределение, запасы и годовая продукция доминирующих видов водорослей литорали мурманского побережья Баренцева моря // Растит. ресурсы. 1969. Т. 5, № 2. С. 163–173.
- Блинова Е.И. Ресурсы морских водорослей // Биол. ресурсы океана. – М.: Агропромиздат, 1985. – С. 233–241.
- Блинова Е.И., Сабурин М.Ю. Сезонная и многолетняя динамика и скорость восстановления климаксовых фитоценозов цистозиры Черного моря // Прибрежные гидробиологические исследования: Сб. Научн. Тр. ВНИРО. – М., 1999. – С. 46–59.
- Блинова Е.И., Хромов В.М. Рост и развитие Laminaria sacchaarina (L.) Lamour. в Дальнезеленецкой губе Баренцева моря // Промысловые водоросли и их использование. – М., 1981. – С. 6–17.
- Бойченко Е.А., Опарин А.И. Значение соединений металлов в эволюции дегидрогеназ // Журн. эволюц. биохим. и физиол. 1979. Т.15, №1. C. 3–7.
- Бойченко Е.А., Удельнова Т.М. Роль металлов в эволюции биокатализа процессов у растений // Проблемы эволюционной морфологии и биохимии в систематике и филогении растений. – Киев: Наук. думка, 1981. – С. 19–24.
- Бурдин К.С. Основы биологического мониторинга. – М., МГУ, 1985. – 156 с.
- Бурдин К.С., Воскобойников Г.М., Зубова Е.В., Камнев А.Н., Крупина М.В. Морские макроводоросли – объекты мониторинга. // В кн.: Арктические моря: биоиндикация, состояние среды, биотестирование и технология деструкции загрязнений. ММБИ РАН, Апатиты, 1993. С. 72–81.
- Бурдин К.С., Гавриленко Е.Е., Золотухина Е.Ю., Камнев А.Н., Крупина М.В., Любимов М.В., Медведева Г.В., Сизов А.Д. Изучение мкрофитов морей СССР как объектов биомониторинга тяжелых металлов в морской среде // В сб.: Биология океана. – М., 1988. – С. 16–25.
- Бурдин К.С., Гусев М.В., Крупина М.В., Савельев И.Б. Изучение возможности использования макроводорослей в качестве организма – монитора загрязнений Черного моря тяжелыми металлами // Вестн. МГУ, Сер. 16. Биология. 1980. № 3. С. 3–11.
- Бурдин К.С., Золотухина Е.Ю. Тяжелые металлы в водных растениях (аккумуляция и токсичность). – М.: Диалог МГУ, 1998. – 204 с.
- Бурдин К.С., Золотухина Е.Ю., Игнатьевская М.А., Камнев А.Н. Изучение физиологии фитогидробионов с целью их использования для биологического мониторинга // В сб.: Применение научных разработок ученых–биологов в рыбном хозяйстве. – М., МГУ, 1987 а. – С. 137–140.
- Бурдин К.С., Золотухина Е.Ю., Камнев А.Н., Любимов М.В. Выбор критериев для мониторинга тяжелых металлов в морской среде с использованием макрофитов как видов–мониторов и тест–объектов // В сб.: Тез. докл. Симп. Специалистов стран–членов СЭВ «Комплексные методы контроля качества природной среды». – М., 1986. – С. 24.
- Бурдин К.С., Золотухина Е.Ю., Камнев А.Н., Родова Н.А. Изучение физиологических основ продукционного процесса водорослей // В сб.: Применение научных разработок ученых–биологов в рыбном хозяйстве. – М., МГУ, 1987 б. – С. 97–101.
- Бурдин К.С., Камнев А.Н., Любимов М.В. Концентрирование некоторых металлов в слоевище бурой водоросли Sargassum pallidum в зависимости от зависимости от возраста // Биол. науки. 1987 в. №4. С. 74–79.
- Бурдин К.С., Камнев А.Н., Сизов А.Д. Способ определения возраста бурой водоросли Sargassum pallidum (TURN) C.Ag на момент ее сбора по фрагментам таллома. Заявка № 4442380. Приоритет изобретения 17.07.1988. Авт.свидетельство № 1653654, зарегистрировано 8.02.1991.
- Вершинин А.О., Камнев А.Н. Каротиноиды некоторых морских макроводорослей и их светозависимые превращения // Альгология. 1993. Т.3, №9. С. 34–40.
- Вершинин А.О., Камнев А.Н. Клеточные механизмы противоопухолевой активности каротиноидов // Вопросы мед. химии. 1996. №4. С. 275–277.
- Владимирова М.Г. К изучению функциональной роли пиреноида в клетке хлореллы // Электронная микроскопия в ботанических исследованиях: Материалы 3-го Всесоюз. симп. по применению электронной микроскопии в ботанических исследованиях. – Петрозаводск, 1974. – С. 134–137.
- Возжинская В.Б. Донные макрофиты Белого моря. – М.: Наука, 1986. – 192 с.
- Возжинская В.Б. Донная растительность // Биологическая структура океана. – М.: Наука, 1977. Т. 1. – С. 78–80.
- Возжинская В.Б. Продукция донных морских водорослей // Экология донного населения шельфовой зоны. – М.: Ин-т океанологии АН СССР, 1979. – С. 19–67.
- Возжинская В.Б., Дуплик А.Ю., Мелентьев В.И., Проворов С.В., Камнев А.Н. Морфофизиология закономерностей роста пластины спорофитов Laminaria saccharina // В сб.: Тез.докл. конф. «Проблемы изучения, рационального использования и охраны природных ресурсов Белого моря» (Петрозаводск, 22–24.09.1992). – Петрозаводск, 1992. – С. 15.
- Возжинская В.Б., Камнев А.Н. Эколого-биологические основы культивирования и использования морских донных водорослей. – М.: Наука, 1994. – 202 с.
- Возжинская В.Б., Цапко А.С., Блинова Е.И., Калугина А.А., Петров Ю.Е. Промысловые водоросли СССР. Справочник. – М.: Пищевая промышленность, 1971. – 270 с.
- Возжинская В.Б., Ярцева И.А., Соловьева О.Л. К продуктивности донной флоры в тепловодных районах дальневосточных морей // Гидробиология, биогеография шельфов холодных и умеренных вод Мирового океана. – Л.: Наука, 1974. – С. 128–129.
- Возжинская В.Б., Ярцева И.А. Соловьева О.Л. Некоторые особенности летнего фотосинтеза и дыхания беломорских фукоидов // Океанология. 1975. Т. 16, № 3. С. 511–519.
- Воскобойников Г.М. Морфофункциональные изменения одноклеточной водоросли Euglena gracilis Klebs при длительном содержании в темноте на минеральной среде: автореф. дис. ... канд. биол. наук. – Л., 1980. – 22 с.
- Воскобойников Г.М., Бурдин К.С., Камнев А.Н. Изменение строения фотосинтетического аппарата бурой водоросли Sargassum pallidum при старении // В сб.: Тез. докл. Х1 Всесоюз. конф. По морской биологии. – Владивосток, 1982. – Ч.2. – С. 150–151.
- Воскобойников Г.М., Камнев А.Н. Морфофункциональные изменения хлоропластов в онтогенезе водорослей. – С.- Пб: Наука, 1991. – 96 с.
- Воскобойников Г.М., Камнев А.Н. Ультраструктура хлоропластов разновозрастных филлоидов бурой водоросли Sargassum pallidum // Биология моря. 1989. № 4. С. 24–28.
- Воскобойников Г.М., Камнев А.Н., Костылева Р.С. Старение хлоропластов морских макроводорослей // В сб.: Тез. докл. «Экологическая и биологическая продуктивность Баренцева моря». – Апатиты, 1986. – С. 151.
- Гамалей Ю.В. Возрастная кинетика клеточной популяции листа // Ботан. журн. 1977. Т. 62, №3. С. 313–318.
- Гамалей Ю.В., Куликов Г.В. Развитие хлоренхимы листа. – Л.: Наука, 1978. – 192 с.
- Гусев М.В., Бурдин К.С., Савельев И.Б., Камнев А.Н. Экологи-физиологические исследования морских растений // В сб.: Биологи МГУ – рыбному хозяйству. – М., 1984. – С. 82–87.
- Довгань И.В., Медведева Е.И. Гистохимическое изучение бурой водоросли Cystoseira barbata разного возраста // Гидроб. ж. 1982. Т. 18, №5. С. 95–99.
- Ермаков И.П., Жигалова Т.В., Карпова Л.В., Тукеева М.И. Моделирование процессов взаимосвязи клеточного цикла и специализации в условиях in vitro // Физиология и биохимия культурных растений. 1993. Т.25, № 3. С. 303–309.
- Завалко С.Е. Характеристики роста популяции Cystoseira crinita (Desf.) Bory в различных участках прибрежного экотопа // 2–й Всесоюз. съезд океанологов: Тез. докл. Севастополь, 1982. – Вып. 5, ч. 1. – С. 162–163.
- Зайцев В.П., Ажигихин И.С., Гандель В.Т. Комплексное использование морских организмов. – М.: Пищ. пром., 1980. – 279 с.
- Захарова Л.Л. Концентрирование поливалентных металлов из гидросферы растениями // Взаимодействие между водой и живым веществом. – М.: Наука, 1979. – Т.1. – С. 130–135.
- Звалинский В.И., Иванов Н.А., Чернова М.И. Нативное состояние хлорофилла «а» в морских водорослях в зависимости от световых условий обитания // Экологические аспекты фотосинтеза. – Владивосток, 1978. – С. 88–102.
- Зинова Е.С. Беломорские водоросли и их практическое применение. – Архангельск, 1929а. – 46 с.
- Зинова Е.С. Водоросли Японского моря (бурые) // Изв. ТОНС. 1929в. Т.3, вып. 4. – 51 с.
- Зинова Е.С. Морская капуста (Laminaria) и другие водоросли, имеющие промысловое значение // Изв. ТОНС. 1929б. Т.1., вып.1. – С. 77–142.
- Зинова А.Д. Определитель зеленых, бурых и красных водорослей южных морей СССР. – М., Л.: «Наука», 1967. – 398 с.
- Зинова Л.Д., Возжинская В.Б., Гусарова И.С. Фитогеографический состав и характеристика донной альгофлоры Охотского моря // Донная флора и продукция краевых морей СССР. – М.: Наука, 1980. – С. 4–29.
- Золотухина Е.Ю., Тропин И.В., Кононенко Р.В. Распределение тяжелых металлов в талломах бурой водоросли Laminaria sacharina (Ag.) Kjellm // Вестник Московского университета. Сер. 16: Биология. 1992. № 1. С. 72–76.
- Казарян В.С. Старение высших растений. – М.: Наука, 1969. – С. 1–313.
- Калугина-Гутник А.А. Фитобентос Черного моря. – Киев, Наук. думка, 1975. – 248 с.
- Калугина-Гутник А.А. Сезонная динамика роста Cystoseira barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) в Чёрном море // Альгология. 1992. Т.2, № 1. С. 32–39.
- Калугина-Гутник А.А., Евстигнеева И.К., Миронова Н.В. Состояние ценопопуляций Cystoseira crinita Bory и C. barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) у мыса Омега Севастопольской бухты (Чёрное море) // Альгология. 1992. Т.2, №4. С. 73–79.
- Калугина-Гутник А.А., Парчевский В.П., Шахматова А.П., Хайлов К.М. Влияние глубины обитания и возраста на морфологические признаки слоевища черноморских видов Cystoseira Ag. // Экология моря. 1986. Вып. 23. С. 43–48.
- Камнев А.Н. Бурая водоросль Sargassum pallidum как объект мониторинга тяжелых металлоав в морской среде // В сб.: Тез. докл. симп. специалистов стран–членов СЭВ «Комплексные методы контроля качества природной среды». – М., 1986. –С. 57.
- Камнев А.Н. Структура и функции бурых водорослей. – М.: Изд-во МГУ, 1989. – 199 с.
- Камнев А.Н. (В составе коллектива рабочей группы по окружающей среде) «Проект по мониторингу Флоридского залива» // Итоговый отчет Российско-Американской совместной комиссии по экономическому и технологическому сотрудничеству. – М.: Госкомэкологии, ЦНИИ «Комета», 1998. – 59 с.
- Камнев А.Н. К вопросу о возрасте листоподобных пластин бурой водоросли Sargassum pallidum Японского моря // В сб.: Тр. XV конф. молодых ученых биол. ф-та МГУ. – М., 1984. – Ч. 2. – С. 191–193.
- Камнев А.Н. К вопросу определения возраста Sargassum pallidum Японского моря // В сб.: Тр. XIII конф. Молодых ученых биол. ф-та МГУ. – М., 1982. – Ч. 2. – С. 74–78.
- Камнев А.Н., Бурдин К.С. Учет возраста растений и их отдельных морфологических частей при выборе организма–монитора // В сб.: Тез. докл. Всесоюз. конф. «Биоиндикация и биотестирование природных вод». – Ростов-на-Дону, 1986. – С. 101.
- Камнев А.Н., Бурдин К.С., Родова Н.А., Каянева М.А. Анатомическое строение разновозрастных слоевищ бурой водоросли Sargassum pallidum (TURN) С. Ag. // Изв. АН СССР. 1988. №Z. С. 301–305.
- Камнев А.Н., Воскобойников Г.М. Строение и функциональная активность хлоропластов филлоидов Sargassum pallidum, различающихся по возрасту // В сб.: Тез.докл. У Всес. Симп. по ультраструктуре растений. – Кишинев, 1983. – С. 76–77.
- Камнев А.Н., Воскобойников Г.М., Вершинин А.О., Жильцова Л.В., Возжинская В.Б. Возрастные изменения некоторых морфофизиологических характеристик у промысловых и гигартиновых водорослей // В кн.: Биология черноморских агарофитов. – М.: ИОРАН, 1993а. – С. 141–162.
- Камнев А.Н., Золотухина Е.Ю., Бурдин К.С. Возрастные изменения некоторых физиологических характеристик бурой водоросли Sargassum pallidum // Физиология растений. 1986. Т. 33, вып. 5. С. 930–934.
- Камнев А.Н., Золотухина Е.Ю., Воскобойников Г.М., Бурдин К.С. Особенности возрастных морфофункциональных изменений филлоидов бурой водоросли Sargassum pallidum // Биология моря. 1989. № 2. С. 48–55.
- Камнев А.Н., Золотухина Е.Ю., Воскобойников Г.М., Бурдин К.С. Особенности возрастных морфофункциональных изменений филлоидов бурой водоросли Sargassum pallidum (TURN) C.Ag // В сб.: Биология моря. – Владивосток, 1993б. – 22 с.
- Камнев А.Н., Любимов М.В. Возрастные и сезонные изменения морфологии слоевища бурой водоросли Sargassum pallidum // В сб.: Тр. XIII конф. Молодых ученых биол. ф-та МГУ. – М., 1982. – Ч. 2. – С. 79–83.
- Камнев А.Н., Сизов А.Д. Определения возраста Sargassum pallidum для целей биомониторинга шельфовой зоны // В сб.: Тез. докл. XI Всесоюз. конф. По морской биологии. Владивосток, 1982. – Ч. 3. – С. 121.
- Камнев А.Н., Тропин И.В. Возрастная морфофизиология морских макроводорослей (на примере ламинариевых) // Материалы конференции «Современные проблемы микологии, альгологии и фитопатологии» (Москва, МГУ, 21–23 апреля 1998). – М.: МГУ, 1998. – С. 53–55.
- Камнев А.Н., Тропин И.В. Возраст, закономерности роста и формирования ассимилирующей поверхности таллома у беломорской Laminaria saccharina (L.) Lamour. // Известия АН. Серия биологическая. 1999. № 3. С. 296–303.
- Карманов И.В., Ильина Н.А. Взаимосвязь между пространственной структурой и продукцией на разных уровнях организации (особь, ярус, сообщество) // Бот. журнал. 1984. Т.69, №12. С. 1593–1602.
- Карпов Е.А., Медянников В.М. Распределение радиоактивных изотопов углерода и фосфора в талломе морской водоросли Sargassum pallidum // Экологические аспекты фотосинтеза морских водорослей-макрофитов. – Владивосток, 1978. – С. 175-182.
- Кизеветтер И.В., Суховеева М.В., Шмелькова Л.П. Промысловые морские водоросли и травы дальневосточных морей. – М.: Легк. и пищ. пром., 1981. – 112 с.
- Киреева М. С. Промысловые водоросли Советского побережья Балтийского моря // Биол. процессы в морях и континентальных водоемах. – Кишинев, 1970. – С. 171–172.
- Киреева М.С., Шапова Т.Ф. Темп роста, возраст и спороношение Laminaria saccharina и L. digitata Кольского залива // Тр. ВНИРО. 1948. Т. 7. С. 24–49.
- Клячко Н.Л., Кулаева О.Н. Факторы старения и омоложения листьев // Биология развития растений. 1975. С. 214–228.
- Ковалевская Р.А. Морфология, размножение, экология Cystoseira crassipes (Turn.) C. Ag.: дис. … канд. биол. наук – Владивосток, 1989. – 182 с.
- Ковардаков С.А., Празукин А.В., Фирсов Ю.К., Попов А.Е. Комплексная адаптация цистозиры к градиентным условиям: научные и прикладные проблемы. – Киев: Наук. думка, 1985. – 221 с.
- Комаров В.Л. Происхождение растений. – М.: Изд-во АН СССР, 1961. – 190 с.
- Комфорт А. Биология старения. – М.: Мир, 1967. – 397 с.
- Кренке Н. П. Основные положения теории циклического старения и омоложения растений в онтогенезе // Сборник работ по физиологии растений памяти К.А. Тимирязева. – М., 1941. – С. 253–281.
- Кренке Н.П. Теория циклического старения и омоложения растений и практическое её применение. – М.: Сельхозгиз, 1940. – 136 с.
- Крупнова Т.Н. Закономерности размножения ламинарии японской (Laminaria japonica Aresch.) – объекта марикультуры: Дис. ... канд. биол. наук. – Владивосток: ТИНРО, 1984. – 199 с.
- Кузнецов В.В. Белое море и биологические особенности его фауны и флоры. –М.; Л.: Изд-во АН СССР, 1960. – 322 с.
- Курсанов А.Л. Транспорт ассимилянтов в растениях. – М.: Наука, 1976. – 646 с.
- Леопольд А. Рост и развитие растений. – М.: Мир, 1968. – 494 с.
- Лучина Н.П. Количественное распределение плавающих водорослей Sargassum natans и Sargassum fluitans (Phaeophyta) в северной части Саргассова моря. – М.: МГУ им. М. В.Ломоносова, 1986. – 11 с. – Деп. В ВИНИТИ. № 4680–1386.
- Максимова О.В. Некоторые сезонные особенности развития и определение возраста беломорских фукоидов // Донная флора и продукция краевых морей СССР. – М.: Наука, 1980. – С. 73–79.
- Максимова О. В. Соотношение возрастных, размерных и весовых характеристик некоторых представителей порядка Fucales Белого и Японского морей // III Всес. совещ. по морской альгологии – макрофитобентосу: Тез. докл. – Киев, 1979. – С. 90–92.
- Миничева Г.Г. Методические рекомендации по определению комплекса показателей, связанных с поверхностью водорослей макрофитов: Препр. /АН УССР. Одесское отд. Ин–та биологии южных морей. – Одесса, 1987. – 22 с.
- Мокроносов А.Т. Онтогенетический аспект фотосинтеза. – М.: Наука, 1981. – 196 с.
- Мокроносов А.Т. Фотосинтетическая функция и целостность растительного организма. –М., 1983. – 64 с. (42-е Тимирязевские чтения).
- Мокроносов А.Т., Богаутдинова Р.И. Динамика хлоропластов в листьях картофеля // Физиология растений. 1974. Т. 21, вып. 6. C. 1132–1138.
- Мокроносов А.Т., Некрасова Г.Ф. Онтогенетический аспект фотосинтеза (на примере листа картофеля) // Физиология растений. 1977. Т. 24, вып. 3. С. 458–465.
- Морозова-Водяницкая Н.В. К вопросу о растительной продуктивности Черного моря // Тр. БИН АН СССР. 1941. Т. 7, вып. 2. С. 140–157.
- Оводов Ю.С. Химия и биохимия морских организмов в тихоокеанском институте биоорганической химии ДВО АН СССР // Биологически активные вещества морских организмов. – М., 1990. – Вып. 1. – С. 5–23.
- Парамонова Н.В. Особенности поведения мембран хлоропластов в связи с транспортом веществ // Докл. АН СССР. 1977. Т. 233, № 5. С. 1225–1227.
- Парчевский В.П., Парчук Г.В. Анализ морфологических признаков черноморских цистозир в онтогенетическом ряду в природных условиях // III Всес. совещ. по морской альгологии – макрофитобентосу: Тез. докл. – Киев, 1979. – С. 96–98.
- Парчевский В.Н., Празукин А.В., Попов А.С., Бурдин К.С., Крупина М.В., Савельев И.Б. Изучение влияния городских сточных вод на популяционные и организменные параметры черноморской бурой водоросли Cystoseira crinita (Dest. Bory) // Вести. МГУ. 1985. Сер. 16, Биология. №2. С. 32–38.
- Пельтихина Т.С., Сорокин А.Л. Ламинариевые водоросли Баренцева моря и рекомендации по их рациональной адаптации // Всесоюз. конф. по экологии и биол. продуктивности Баренцева моря: Тез. докл. Мурманск, 1986. – С. 147–148.
- Перестенко Л.П. Водоросли залива Петра Великого. – Л.: Наука, 1980. – 232 с.
- Петров Ю.Е. Ламинариевые и фукусовые водоросли в морях СССР // Раст. ресурсы. 1973. Т.9, вып. I. С. 123–127.
- Петров Ю.Е. Ламинариевые и фукусовые водоросли морей СССР (Морфология, экология, филогения, систематика): автореф. дис. ... д-ра биол. наук. – Л.: Ботан. ин-т им. В. Л. Комарова, 1975. – 53 с.
- Петров Ю.Е. Обзорный ключ порядков Laminariales и Fucales морей СССР // Новости систематики низших растений. 1974. Т. 9. С. 153–169.
- Петров Ю.Е. Отдел бурые водоросли (Phaeophyta). Жизнь растений в 6 т.: Т.3. Водоросли. Лишайники. – М.: Просвещение, 1977. – С. 144–191.
- Петров Ю.Е. Род Cystoseira C. Ag. в дальневосточных морях СССР // Новости систематики низших растений. 1966. Т.3. С. 96–99.
- Петров Ю.Е. Род Sargassum C.Ag. в дальневосточных морях // Нов. сист. низш. раст. 1968. Т.9. С. 47–48.
- Потапова Н.А. Некоторые вопросы биологии Pelvetia wrightii и Fucus evanescens Японского моря // 2-я Всесоюз. конф. по морской биологии: Тез. докл. – Владивосток, 1982. – С. 36.
- Празукин А.В. Удельная поверхность осевых структур Cystoseira barbata как регулятор входного потока углерода // Экология моря. 1983a. Вып. 14. С. 70–75.
- Празукин А.В. Феноменологическое описание роста ветвей Cystoseira barbata как основа периодизации их онтогенеза // Экология моря. 1983b. Вып. 15. С. 49–58.
- Пронина О.А. Современное состояние зарослей промысловых водорослей в Белом море // Нетрадиционные объекты морского промысла и перспективы их использования: Тез. докл. научн.-практ. конф. – Мурманск, 1997. – С. 127–131.
- Родова Н.А., Василевская Т.Д., Камнев А.Н., Бурдин К.С. Культивирование изолированных фрагментов таллома Ahnfeltia tobuchiensis, Laminaria saccharina и Sargassum pallidum на искусственной питательной среде // Докл. АН СССР. 1985. Т.282, №1. С. 254–256.
- Романюк В.А. Методы регистрации светоиндуцированных изменений поглощения и люминесценции талломов морских водорослей // Экологические аспекты фотосинтеза. – Владивосток, 1978. – С. 64–82.
- Романюк В.А. Спектры флюоресценции пигментов морских макроводорослей из талломов разного возраста // Тез. докл. 2-й Всесоюз. конф. по морской биологии. Владивосток, 1982. Ч. 2. С. 201–202.
- Сабинин Д.А. О ритмичности строения и роста растений // Ботан. журн. 1957. Т. 42, № 7. С. 991.
- Сабинин Д.А. Физиология развития растений. – М.: Изд-во АН СССР, 1963. – 196 с.
- Сабинин Д.А., Щапова Т.Ф. Темп роста, возраст и продукция Cystoseira barbata в Черном море // Тр. Ин-та Океанолог. 1954. Т. 8. С. 119–146.
- Саенко Г.Н. Металлы и галогены в морских организмах. – М.: Наука, 1992. – 200 с.
- Саламатова Т.С. Физиология растительной клетки. –Л.: Изд.-во ЛГУ, 1983. – 232 с.
- Седова Т.В. Кариология водорослей. – СПб, 1996. – 368 с. – ISBN 5-02-026058-4
- Седова Т.В. Основы цитологии водорослей. – Л.: Наука, 1977. – 171 с.
- Силкин В.А., Хайлов К.М. Биоэкологические механизмы управления в аквакультуре. – Л.: Наука, 1988. – 230 с.
- Стефанов С.Б. Согласованный набор морфометрических сеток для стереологических измерений с повышенным быстродействием и планируемой достоверностью. – Пущино-на-Оке, 1972. – 20 с.
- Титлянов Э.А. Методические подходы к эколого-физиологическому изучению фотосинтеза морских прикрепленных водорослей // Экологические аспекты фотосинтеза морских водорослей. – Владивосток, 1978. – С. 5–20.
- Титлянов Э.А., Звалинский В.И. Пигментная характеристика и интенсивность фотосинтеза зеленых водорослей, обитающих на различных глубинах // Биохимия и биофизика фотосинтеза: Сб., 1971 – С. 82–94.
- Титлянов Э.А., Ле Нгуен Хиеу, Начай Е.Г., Буторин Н.В., Хоанг Тхи Линъ. Суточные изменения физиологических параметров фотосинтеза и темнового дыхания у водорослей рода из южных районов Вьетнама // Биология моря. 1983. №3. С. 39–48.
- Титлянов Э.А., Новожилов А.В., Чербаджи И.И. Физиология анфельции // Анфельция тобучинская: биология, экология, продуктивность. – М.: Наука, 1993. – 221 с.
- Толстикова Н.Е. Наблюдение за развитием Fucus vesiculosus L. и Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis в течение года на литорали Восточного Мурмана // Донная флора и продукция краевых морей СССР. – М.: Наука, 1980. – С. 81–84.
- Толстикова Н.Е. Определение возрастного состава популяций Fucus vesiculosus L. на побережье Баренцева моря // III Всес. совещ. по морской альгологии – макрофитобентосу: Тез. докл. – Киев, 1979. – С. 120.
- Тропин И.В. Токсикологические и экологические закономерности распределения металлов в биохимических фракциях талломов бурых водорослей Phaeophyta // Океанология. 1996. Т.36, №1. С. 86–92.
- Тропин И.В. Экологические и биохимические аспекты аккумуляции некоторых тяжелых металлов морскими макроводорослями: Автореф. дис. ... канд. биол. наук. – М., 1992. – 20 с.
- Тропин И.В., Золотухина Е.Ю. Влияние накопления тяжелых металлов на содержание железа в талломах морских бентосных водорослей // Вестник МГУ. Сер. 16, Биология. 1997. №3. С. 25–30.
- Тропин И.В., Золотухина Е.Ю. Влияние экзо- и катаболитов бурых водорослей на аккумуляцию металлов талломами морских макрофитов // Вестник МГУ. Сер. 16, Биология. 1996. №1. С. 47–53.
- Усов А.И. Альгиновые кислоты и альгинаты: методы анализа, определения состава и установления строения // Успехи химии. 1999. Т.68, №11. С. 1051–1061.
- Усов А.И. Полисахариды морских растений: Проблемы изучения и использования // Биологические активные вещества морских организмов. – Вып. 1. – М.: АН СССР, 1990. – С. 97–111.
- Усов А.И., Кошелева Е.А., Яковлев А.П. Полисахариды водорослей. 35. Полисахаридный состав некоторых бурых водорослей Японского моря // Биоорган. химия. 1985. Т.11, № 6. С. 830–836.
- Усов А.И., Чижов О.С. Химические исследования водорослей. // Новое в жизни, науке и технике. – Сер. Химия, № 5. – М.: Знание, 1988. – 48 с.
- Фирсов Ю.К. Иерархический структурно-функциональный анализ морской многоклеточной водоросли Cystoseira barbata: Автореф. дис… канд. биол. наук. – Севастополь, 1984. – 20 с.
- Фирсов Ю.К. Связь физиологических функций морфологических элементов слоевища цистозиры с их возрастом и структурой // Биология моря. 1978. Вып. 44. C. 68–73.
- Хайлов К.М., Парчевский В.П. Иерархическая регуляция структуры и функции морских растений. – Киев.: Наук. думка, 1983. – 254 с.
- Хайлов К.М., Празукин А.В., Ковардоков С.А., Рыгалов В.Е. Функциональная морфология морских многоклеточных водорослей. – Киев: Наук. думка, 1992. – 280 с.
- Хайлов К.М., Фирсов Ю.К. Расчет величины ассимилирующей поверхности на разных уровнях организации Sargassum miyabei // Бот. журнал. 1985. Т.70, №2. С. 215–221.
- Хайлов К.М., Фирсов Ю.К. Фотосинтез и органотрофия морских макрофитов как функция индивидуального веса их талломов // Биология моря. 1976. Вып.6. С. 47–51.
- Хайлов К.М., Фирсов Ю.К., Празукин А.В. Морфофизиологический анализ слоевищ Fucus vesiculosus в онтогенезе // Биология моря. 1978. Вып. 44. С. 55–67.
- Христофорова Н.К. Биоиндикация и мониторинг загрязнения морских вод тяжелыми металлами. – Л.: Наука, 1989. – 192 с.
- Цельникер Ю.Л. Репликация хлоропластов, ее регуляция и значение для фотосинтеза // Мезоструктура и функциональная активность фото синтетического аппарата. Свердловск, 1978 б. С. 31–45.
- Цельникер Ю.Л. Ритмы роста тканей, хлоропластов и детерминация признаков световой и темновой структуры листа у клена остролистного // Физиология растений. 1973. Т. 20, вып. 6. С. 1182–1190.
- Чайлахян М.Х. Целостность организма в растительном мире. – Ереван: Изд-во АН АрмССР, 1955. – 59 с.
- Чайлахян М.Х. Целостность организма в растительном мире // Физиол. раст. 1980. Т. 27, вып. 5. С. 917–940.
- Ченцов Ю.С., Поляков В.Ю. Ультраструктура клеточного ядра. М., «Наука», 1974. – 175 с.
- Шмелева В.Л. Распределение пигментов и фотосинтетической активности по площади таллома морской макроводоросли Laminaria saccharina // Физиология растений. 1986. Т. 33, вып. 6. С. 1062–1068.
- Шмелева В.Л., Макаров В.Н., Хохряков К.Б., Николаева Е.Н. Морфобиохимические особенности ламинарии сахаристой из разных биотопов Баренцева моря в связи с ее культивированием. – Апатиты, 1990. – 40 с.
- Экологические аспекты фотосинтеза морских макроводорослей. – Владивосток, 1978. – 187 с.
- Anderson J.M., Barett J. Chlorophyll-protein complexes of brown algae: P700 reaction center and light-harvesting complexes // Chlorophyll Organization and Energy Transfer in Photosynthesis. Ciba Foundation Symp. Excerpta Medica, Amsterdam, 1979. 61. P. 81–104.
- Baardseth E. Synopsis of biological data on Knobbed wrock Ascophyllum nodosum (Linneus) Le Jolis // FAO Fish. Synops. 1970. V. 38, rev. 1. Pag. var.
- Bouck B. The fine structure of differentiating xylem elements // J Cell Biol. 1965. 24 (3). P. 415–431. DOI: https://doi.org/10.1083/jcb.24.3.415
- Burdin K., Gavrilenko E., Zolotuchina E., Kamnev A., Tropin I. Bioaccomulation and toxicity of heavy metals for seaweed (experimental and field research) // Asia-Pacific conference of Algal Biotechnology (29–31 January 1992). – Institute for Advanced Studies, University of Malaya, Kuala Lumpur, 1992. – P. 93.
- Butler R.D., Simon E.W. Ultrastructural aspects of senescence in plants // Adv. Gerontol. Res. 1971. V.3, №1. P. 73–129.
- Corbit J.R., Garbary D.J. Fractal dimension as a quantitative measure of complexity in plant development // Proceed. Royal Soc. London B. 1995. V. 262. P. 1–6.
- Critchley A.T. Experimental observations on variability of leaf and air vesicle shape of Sargassum muticum // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 1983. V.63, №4. P. 813–829.
- De Morals C., Etore do Valle J.L., Pizzinatto A. Colloids from seaweeds. 1. Alginates // Coll. Inst. Technol. Aliment. Campinas. 1988. V.18. P. 103–113.
- Diouris M. Long-distance transport of 14C labelled assimilates in the Fucales: nature of translocated substances in Fucus serratus // Phycologia. 1989. V.28, №4. P. 503–511.
- Dodge I.D. Change in chloroplast fine structure during the autumnal senescence of Betula leaves // Ann. Bot. 1970. V.34, №137. P. 817–824.
- Dodge J.D. The fine structure of algae cell. – N.Y.: Acad. press, 1973. – 261 p.
- Dromgoole F.I. Desiccation resistance of intertidal and subtidal algae // Bot. Mar. 1980. V.23. P. 149–159.
- Elyakova L.A, Zvyagintseva T.N. A study of the laminarins of some far-eastern, brown seaweeds // Carbohydrate Research. 1974. V.34, Is.2. P. 241–248.
- Evans L.V. Cytoplasmic organelles // Algal Physiology and Biochemistry. W.D.P. Stewart (Ed.). – Blackwell Scientific Publications, Oxford, 1973. – Botanical Monographs, Vol. 10, pp. 86–123. – Univ.-California Press.
- Evans L.V. Distribution of pyrenoids among some brown algae // J. Cell Sci. 1966. 1. P. 449–452.
- Evans L.V., Holligan M.S. Correlated light and electron microscope studies on brown algae. I. Localization of alginic acid and sulphated polysaccharides in Dictyota // New Phytologist. 1972. 71. P. 1161–1172.
- Foreman R.E. Impacts of experimental harvesting on the kelp Nereocystis Iuetkeana in British Columbia // Proc. Intern. Seaweed Symp. 1983. V.11. P. 71.
- Glombitza K.W., Rösener H.U., Vilter H., Rauwald H.W. Antibiotics from Algae. 8. Phloroglucinol from Phaeophyceae // Planta Medica. 1973. 24(4). P. 301–303. DOI:10.1055/s-0028-1099502
- Glombitza K. W. Antibiotics from algae // Marine Algae in Pharmaceutical Science. H. A. Hoppe, T. Levring & Y. Tanaka (eds). – Walter de Gruyter, Berlin, 1979. P. 303–342.
- Goodwin T.W. Chemistry and biochemistry of plant pigments. – Berlin, 1976. – 870 p.
- Goran M. Seaweed resourses of the ocean. – Rome, 1975. – 127 p. (FAO Fish. Techn. Pap.; N 138).
- Gunnill F.C. Demography of the intertidal brown alga Pelvetia fastigiata in Southern Califorina, USA // Mar. Biol. 1980. V. 59, № 3. P. 169–179.
- Güven K.C., Okuş E., Topcuoğlu S., Esen N., Küçükçezzar R., Seddigh E., Kut D. Heavy metal accumulation in algae and sediments of the Black Sea coast of Turkey // Toxicol. Environ. Chem. 1998. 67. P. 435–440.
- Güven K.C., Ozsoy Y., Ulitin O.N. Anticoagulant, fibrinolytic and antiaggregant activity of carrageenans and alginic acid // Bot. mar. 1991. V.34. P. 492–432.
- Güven K.C., Saygı N., Öztürk B. Surveys of metal contents of Bosphorus algae, Zostera marina // Bot. Mar. 1993. V.36. P. 175–178.
- Güven K.C., Topcuoğlu S., Kut D., Esen N., Erentürk N., Saygı N., Cevher E., Güvener B. Metal uptake by Black Sea algae // Bot. Mar. 1972. V.35. P. 337–349.
- Güven K.C., Topcuoğlu S., Kut D., Esen N., Erentürk N., Saygı N., Cevher E., Güvener B., Öztürk B. Metal pollution of Black Sea algae // Acta Pharmaceutica Turcica. 1992b. 34. P. 81–89.
- Güven K.C., Topcuoglu S., Kut D., Esen N., Erenturk N., Saygi N., Cevher E., Guvener B., Ozturk B. Metal up take by Black Sea algae // Bot. mar. 1992a. V.35. P. 337–340.
- Hager A., Stransky H. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. V. A few members of Cryptophyceae // Arch Mikrobiol. 1970a. 73 (1). P. 77–89.
- Hager A, Stransky H. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. 3. Green algae // Arch Mikrobiol. 1970b. 72(1). P. 68–83.
- Hoek van den C., Mann D.G., Jahns H.M. Algae. An introduction to phycology. –Cambrige University Press, 1995. – 623 p.
- Hymanson Z.P., Reed D.C., Foster M.S., Carter J.W. The validity of using morphological characteristicsas predictors of age in the kelp Pterygophora californica Laminariales Phaeophyta // Mar. Ecol. Prog. Ser. 1990. 59. P. 295–304.
- Jeffrey S.W. An improved thin-layer chromatographic technique for marine phytoplankton pigments // Limnol. Oceanogr. 1981. 26. P. 191–197.
- Jeffrey S.W. The occurrence of chlorophyll eland C2 in algae // J. Phycol. 1976. V. 12, N 3. P. 349–354.
- Jeffrey S.W., Humprey G.F. New spectrophotometrie equations for determining chlorophylls a, b, c and c in higher plants, algae and natural phytoplankton // Biochem. Physiol. Plant. 1975. V.167, N 2. P. 271–285.
- Kamnev A., Vershinin A., Tropin I. Age-dependent changes of morpho-physiological characteristics as important component of algae investigation // XYIth International Seaweed Symposium. Cebu City. Cebu, Philippines. 1996a. P. 50.
- Kamnev A.N., Vershinin A.O., Tropin I.V. Age-dependent changes of morpho-phisiological characteristics of tallus: connections with adaptive abilities of macroalgae // 31st Europian Marine Biol. Symp. 9–13 Sept. 1996b. Zool. – Inst. RAS., Sant-Petersb., 1996. P. 56–57.
- Kanwisher J.W. Photosynthesis and respiration in some seaweeds // Some contemporary studies in marine science. – London, 1966. – P. 407–420.
- Khaleafa A.F., Kharboush M.A.M., Metwalli A., Mohsen A.F., Serwi A. Antibiotic (fungicidal) action from extracts of some seaweeds // Botanica Marina. 1975. 18. P. 163–165. DOI – https://doi.org/10.1515/botm.1975.18.3.163
- Kinne O. Marine ecology. V.1, pt.2. – Wiley, London, 1971. – P. 705–820.
- Kitamura K., Matsuo M., Yasui T. Fucoidan from brown seaweed Laminaria angustata var. longissima // Agr. and Biol. Chem. 1991. V.55. P. 615–616.
- Kloareg B. Structure et proprietes d’echange des parios cellulares des parois des Algues brunes. Implication ecophysiologiques // Bull. Soc. bot. Fr. actual. bot. 1991. V.55. P. 305–318.
- Lane Ch.E., Mayers Ch., Druehl L.D., Saunders G.W. A Multi-Gene Molecular Investigation of the Kelp (Laminariales, Phaeophyceae) Supports Substantial Taxonomic Re-Organisation // Journal of Phycology. 2006. V. 42, №2. P. 493–512. DOI:10.1111/j.1529-8817.2006.00204
- Larsen B. Fucoidan // Handbook of Phycological Methods. Physiological and Biochemical Methods. – Cambrige, ed. by J. A. Craigie, 1978. – P. 151–156.
- Littler M.M. Morphological form and photosynthetic perfomances of marine macroalgae: tests of a functional form hypothesis // Bot. Mar. 1980. V.33, №3. P. 161–165.
- Luning K. Growth strategies of three Laminaria species (Phaeophyceae) inhabiting different depth zones in the sublittoral region of Helgoland (North Sea) // Mar. Ecol. 1980. V.1. P. 195–207.
- Mabeau S., Kloareg B. Isolation and analysis of the cell walls of brown algae: Fucus spiralis, F. ceranoides, F. vesiculosus, F. serratus, Bifurcaria bifurcata, Laminaria digitata // J. Exp. Bot. 1987. V. 38, № 194. P. 1573–1580.
- Mariani P., Tolomio C., Braghette P. An ultrastructural approach to the adaptive role of the cell wall in the intertidal alga Fucus versoides // Protoplasma. 1985. V.128, №2–3. P. 208–217.
- Masao O., Largo L.B., Trono G.C. A survey of standing crop, lengths of primary lateral branches and reproductive states od Sargassum communities on the reefs of the Phillipine islands // Bull. mar. sci. and fish. Koshi Univ. 1995. №15. P. 67–78.
- McCully М.E. Histological studies on the genus Fucus II. Histology of the reproductive tissues // Protoplasma. 1968a. V.66. P. 205–230. DOI:10.1007/BF01252533
- McCully M.E. Histological studies on the genus Fucus III. Fine structure and possible function of the epidermal cells of the vegetative thallus issues // J. Cell Sci. 1968b. 3 (1). P. 1–16. DOI: https://doi.org/10.1242/jcs.3.1.1
- McLachlan J. Macroalgae (seaweeds): Industrial resourses and their utilization // Plant and Soil. 1985. V.20. P. 137.
- Nishido J., Anzai H., Ulhida N., Nisizawa K. Sugar constituents of fucose-containing polysaccharides from various Japanese brown algae // Hydrobiologia. 1990. V.204–205. P. 573–576.
- Oliveria L., Bisalputra T. Studies in the brown alga Ectocarpus in culture // The chloroplast. Amer. J. Bot. 1977. V.9. P. 229–237.
- Painter T.J. Algal polysaccharides // The Polysaccharides. – N. Y., Academic Press, Ed. Aspinall, G.O., 1983. – V.2. – P. 195–285.
- Parker B.C., Dawson E.Y. Non-calcareous marine algae from California Miocene deposits // Nova Hedwigia Beihefte. 1965. 10. P. 273–295.
- Percival E., McDowell R.H. Algal walls – composition and biosynthesis // Encyclopedia of plant physiology. New Series. Plant carbohydrates. II. Extracellular carbohydrates. W. Tanner, F. A. Loewus (Eds.). – Berlin, 1981. – V.13B. – P. 277–316.
- Possingham J.V., Rose R.J. Chloroplast replication and chloroplast DNA synthesis in spinach leaves // Proceedings of the Royal Society of London. Series B. Biological Sciences. 1976. V.193, №1112. P. 295–305.
- Possingham J.V. Effect of light quality on chloroplast replication in spinach // J. Exp. Bot. 1973. 24. P. 1247–1260.
- Rosell K.G., Srivastava L.M. Fatty acids as antimicrobial substances in brown algae // Hydrobiologia. 1987. 151/152. P. 471–475.
- Santelices B. Patterns of reproduction, dispersal and recruitment inseaweeds // Ocearrogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 1990. V. 28. P. 177–276.
- Saunders G.W., Druehl L.D. Nucleotide sequences of the small-subunit ribosomal RNA genes from selected Laminariales (Phaeophyta): Implications for kelp evolution // J. Phycol. 1992. V.28. P. 544–549.
- Scagel R.F., Bandoni R.J., Maze J.R., Rouse G.E., Schofield W.B., Stein J.R. Plants: an evolutionary survey. – Wadsworth Publishing Co., Belmont, California, 1982. – 570 p.
- Schmitz K., Luning K., Willenbrink J. CO2-Fixierung and Stoff-transport in benthischen marinen Algen. 2. Zum Ferntransport 14C-markierten Assimilate bei Laminaria hyperborea und Laminaria saccharina // Ztschr. Pflanzenphysiol. 1972. Bd 67. S. 418–429.
- Stegenga H., Mol I. Flora van de Nederlandse Zeewieren // Wetenschappelijke Bibliotheek van de Koninklijke Nederlandse Natuurhistorische Vereniging. 1983. P. 1–263.
- Stransky H., Hager A. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. IV. Cyanophyceae and Rhodophyceae // Arch Mikrobiol. 1970. 72(1). P. 84–96.
- Tan I.H., Druehl L.D. A molecular analysis of Analipusand Ralfsia (Phaeophyceae) suggests the order Ectocarpales ispolyphyletic // J. Phycol. 1994. 30. P. 721–729.
- Tan I.H., Druehl L.D. A ribosomal DNA phylogeny sup-ports the close evolutionary relationships among the Spo-rochnales, Desmarestiales, and Laminariales (Phaeophyceae) // J. Phycol. 1996. 32. P. 112–118.
- Tan I.H., Druehl L.D. Phylogeny of the northeast Pacificbrown algal (Phaeophycean) orders as inferred from 18SrDNA gene sequences // Hydrobiologia 1993. 260/261. P. 699–704.
- Vershinin A.O., Kamnev A.N. Age-related physiological and ultrastructural changes in Sargassaceae (Decne) Kutz. from Sea of Japan // 1st Europian Phycological Congress Cologne abstracts. 1996 b. Koln. P. 20.
- Vershinin A.O., Kamnev A.N. Xanthophyll cycle in marine macroalgae // Botanica Marina. 1996 a. V.39. P. 421–425.
- Vershinin A., Kamnev A., Pashenko V. Light-dependent interconnection of carotenoids in marine macroalgae // Photosyntesis research. 1992. V.34, №1. P. 169.
- Walker F.T. A seaweed survey of Scotland Fucaceae (april 1945 to desember 1946) // Proc. Linnean Soc. Bot. London. 1947. Session 159, part 2. P. 90–99.
Статья поступила в редакцию 12.03.2023
Поступила после доработки 25.09.2023
Статья принята к публикации 26.10.2023
Об авторе
Камнев Александр Николаевич – Kamnev Alexander N.
доктор биологических наук, кандидат педагогических наук
ведущий научный сотрудник, Институт океанологии имени П.П. Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology RAS, Russia, Moscow); Московский государственный психолого-педагогический университет, Москва, Россия (Moscow State University of Psychology and Education, Russia, Moscow); Московский государственный университете имени М.В. Ломоносова, Москва, Россия (Lomonosov Moscow State University, Russia, Moscow), факультет почвоведения
dr.kamnev@mail.ru
Корреспондентский адрес: Россия, 117997, Москва, Нахимовский проспект, дом 36, ИО РАН. Телефон (499)124-61-49.
ССЫЛКА:
Камнев А.Н. Возрастная морфофизиология бурых водорослей (на примере представителей фукусовых и ламинариевых). Некоторые взгляды, идеи и итоги прошлого тысячелетия // Вопросы современной альгологии. 2023. № 3 (33). С. 7–82. URL: http://algology.ru/2011
DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2023-3(33)-7-82
EDN – FQLRPB
При перепечатке ссылка на сайт обязательна
Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно.
Адрес - info@algology.ru
Age-related morphophysiology of brown algae
(using the example of representatives of Fucus and Laminariaceae).
Some Views, Ideas and Results of the Last Millennium
Alexander N. Kamnev1,2,3
1Shirshov Institute of Oceanology RAS (Moscow, Russia)
2Moscow State University of Psychology and Education (Moscow, Russia)
3Lomonosov Moscow State University (Moscow, Russia)
As a result of our own comprehensive research (1979–1999) and generalization of literature data, a fairly complete picture of age-related changes in structure and function in representatives of four families of brown algae, having different morphology, life expectancy and growth type, was obtained.
Representatives of the Fucaceae Ag. family (Fucus evanescens C. Ag., Pelvetia wrightii Okam; семейства Sargassaceae (Decne.) Kutz.: Coccophora langsdoerfii (Turn.) Grev., Sargassum pallidum (Turn.) C.Ag., Sargassum mijabei Yendo; семейства Cystoseiraceae Kutz: Cystoseira crassipes (Turm.) C. Ag., Cystoseira barbata (Good, et Wood.) Ag. and the Laminariaceae (Bory) Rostaf. family: Laminaria japonica (J.E. Areschoug), Laminria cichorioides (Miyabe), Laminaria saccharina (L.) Lamour [currently, these species have been renamed and assigned to the genus Saccharina – Saccharina japonica, Saccharina cichorioides, Saccharina latissima, respectively] were selected as research objects.
Methods have been developed for determining the age of entire thalli and individual morphological parts for a number of brown algae. The stages of growth, development, and aging of leaf-like plates, branches, trunks and entire thalli of algae are identified. For the first time, age-related changes occurring in the assimilation tissue of various parts of the thallus have been identified; age-related changes in the nucleus, vacuolar system, mitochondria and chloroplasts located at different distances from the surface. The preservation of a high level of structural organization of chloroplasts and photosynthetic activity at late stages of development in apically growing fucus algae has been established, which distinguishes them from intercalary growing kelp and aging leaves of higher plants. Interdependent age-related changes in the level of water content, organic and mineral substances were revealed. Data were obtained on the size-age composition and surface area of populations of various species of fucus and kelp algae.
The research results can be used to assess the physiological state of an individual plant, its part and the phytocenosis as a whole, both normally and under various natural and anthropogenic influences, which is necessary, firstly, to obtain the production characteristics of the population, and secondly, during the artificial cultivation of algae and, thirdly, when choosing bioconcentrator organisms or environmental pollution monitor organisms.
Key words: marine macroalgae; brown algae; the age of algae; determination of the age of algae; age-related changes; age morphophysiology; the anatomy of the thallus; growth and development of algae; features of the structure of cells located at different distances from the surface of the thallus; cellular structures; plastids; photosynthesis; carbohydrate composition; mineral nutrition, water content
References
- Aminina N.M., Podkorytova A.V. Sezonnaya dinamika himicheskogo sostava Laminaria japonica, kul'tiviruemoj u beregov Primor'ya [Seasonal dynamics of the chemical composition of Laminaria japonica cultivated off the coast of Primorye. Rastitelnye resursy. 1992. T.28, №3. P. 137–140. (In Russ.)
- Anderson J.M., Barett J. Chlorophyll-protein complexes of brown algae: P700 reaction center and light-harvesting complexes. In: Chlorophyll Organization and Energy Transfer in Photosynthesis. Ciba Foundation Symp. Excerpta Medica, Amsterdam, 1979. 61. P. 81–104.
- Andreeva V.M., Sedova T.V. Ob izmenchivosti sistematicheskih priznakov zelenyh odnokletochnyh vodoroslej v uslrviyah kul'tury. 1. Ischeznovenie pirenoida [On the variability of systematic characters of green unicellular algae under cultural conditions. 1. Disappearance of the pyrenoid]. Botanicheskii zhurnal. 1965. T.50, №6–7. P. 954–961. (In Russ.)
- Baardseth E. Synopsis of biological data on Knobbed wrock Ascophyllum nodosum (Linneus) Le Jolis // FAO Fish. Synops. 1970. V. 38, rev. 1. Pag. var.
- Bil' K.Ya. Ekologiya fotosinteza [Ecology of photosynthesis]. Nauka, Moscow, 1993. 222 p. (In Russ.)
- Bil' K.Ya., Medyannikov V.M. Ul'trastruktura talloma i peredvizhenie produktov fotosinteza v morskoj buroj vodorosli Sargassum pallidum [Ultrastructure of the thallus and movement of photosynthetic products in the marine brown alga Sargassum pallidum]. Botanicheskii zhurnal. 1981. T.66, №5. P. 725–731. (In Russ.)
- Bil' K.Ya., Medyannikov V.M., Karpov E.A. Vklyuchenie 14C v produkty fotosinteza i ih pereraspredelenie v tkanyah talloma Sargassum pallidum [Incorporation of 14C into photosynthetic products and their redistribution in the tissues of the Sargassum pallidum thallus]. Fiziologiya rastenij. 1981a. T.28, №4. P. 779–788. (In Russ.)
- Bil' K.Ya., Medyannikov V.M., Karpov E.A. Sostav produktov fotosinteza i ih pereraspredelenie v tkanyah talloma buroj vodorosli Sargassum pallidum [Composition of photosynthesis products and their redistribution in the tissues of the thallus of the brown alga Sargassum pallidum]. Energeticheskie i metabolicheskie puti i ih regulyaciya v fotosinteze: Tez. dokl. Pushchino-na-Oke, 1981b. 10 p. (In Russ.)
- Blinova E.I. Prirost i razrushenie sloevishch saharistoj laminarii – Laminaria saccharina (L.) Lamour. [Growth and destruction of thalli of sugary kelp – Laminaria saccharina (L.) Lamour.]. Promyslovye vodorosli i ih ispol'zovanie [Commercial algae and their use]. Moscow, 1981. P. 18–27. (In Russ.)
- Blinova E.I. Raspredelenie, zapasy i godovaya produkciya dominiruyushchih vidov vodoroslej litorali murmanskogo poberezh'ya Barenceva morya [Distribution, stocks and annual production of the dominant species of algae in the littoral zone of the Murmansk coast of the Barents Sea]. Rastitelnye resursy. 1969. T.5, №2. P. 163–173. (In Russ.)
- Blinova E.I. Resursy morskih vodoroslej [Seaweed resources]. In: Biol. resursy okeana [Ocean biological resources]. Agropromizdat, Moscow, 1985. P. 233–241. (In Russ.)
- Blinova E.I., Saburin M.Yu. Sezonnaya i mnogoletnyaya dinamika i skorost' vosstanovleniya klimaksovyh fitocenozov cistoziry Chernogo morya [Seasonal and long-term dynamics and recovery rate of climax phytocenoses of Cystoseira in the Black Sea]. In: Pribrezhnye gidrobiologicheskie issledovaniya [Coastal hydrobiological studies]: Sb. Nauchn. Tr. VNIRO. Moscow, 1999. P. 46–59. (In Russ.)
- Blinova E.I., Hromov V.M. Rost i razvitie Laminaria sacchaarina (L.) Lamour. v Dal'nezeleneckoj gube Barenceva morya [Growth and development of Laminaria sacchaarina (L.) Lamour. in the Dalnezelenetskaya Bay of the Barents Sea]. In: Promyslovye vodorosli i ih ispol'zovanie [Commercial algae and their use]. Moscow, 1981. P. 6–17. (In Russ.)
- Bojchenko E.A., Oparin A.I. Znachenie soedinenij metallov v evolyucii degidrogenaz [The importance of metal compounds in the evolution of dehydrogenases]. Zhurn. evolyuc. biohim. i fiziol. [Journal of Evolutionary Biochemistry and Physiology]. 1979. T.15, №1. P. 3–7. (In Russ.)
- Bojchenko E.A., Udel'nova T.M. Rol' metallov v evolyucii biokataliza processov u rastenij [The role of metals in the evolution of biocatalysis processes in plants]. In: Problemy evolyucionnoj morfologii i biohimii v sistematike i filogenii rastenij [Problems of evolutionary morphology and biochemistry in the systematics and phylogeny of plants]. Nauk. dumka, Kiev, 1981. P. 19–24. (In Russ.)
- Bouck B. The fine structure of differentiating xylem elements. J Cell Biol. 1965. 24 (3). P. 415–431. DOI: https://doi.org/10.1083/jcb.24.3.415
- Burdin K.S. Osnovy biologicheskogo monitoringa [Basics of biological monitoring]. MGU, Moscow, 1985. 156 p. (In Russ.)
- Burdin K.S., Gavrilenko E.E., Zolotuchina E.Yu., Kamnev A.N., Krupina M.V., Lyubimov M.V., Medvedeva G.V., Sizov A.D. Izuchenie mkrofitov morej SSSR kak ob"ektov biomonitoringa tyazhelyh metallov v morskoj srede [Study of microphytes of the seas of the USSR as objects of biomonitoring of heavy metals in the marine environment]. In: Biologiya okeana [Ocean Biology]. Moscow, 1988. P. 16–25. (In Russ.)
- Burdin K., Gavrilenko E., Zolotuchina E., Kamnev A., Tropin I. Bioaccomulation and toxicity of heavy metals for seaweed (experimental and field research). In: Asia-Pacific conference of Algal Biotechnology (29–31 January 1992). Institute for Advanced Studies, University of Malaya, Kuala Lumpur, 1992. P. 93.
- Burdin K., Gusev M.V., Krupina M.V., Savel'ev I.B. Izuchenie vozmozhnosti ispol'zovaniya makrovodoroslej v kachestve organizma – monitora zagryaznenij Chernogo morya tyazhelymi metallami [Studying the possibility of using macroalgae as an organism - a monitor of heavy metal pollution in the Black Sea]. Bulletin of Moscow State University. Ser. 16, Biology. 1980. № 3. P. 3–11. (In Russ.)
- Burdin K. S., Kamnev A.N., Lyubimov M.V. Koncentrirovanie nekotoryh metallov v sloevishche buroj vodorosli Sargassum pallidum v zavisimosti ot zavisimosti ot vozrasta [Concentration of some metals in the thallus of the brown alga Sargassum pallidum depending on age]. Biol. nauki. 1987c. №4. P. 74–79. (In Russ.)
- Burdin K., Kamnev A.N., Sizov A.D. Sposob opredeleniya vozrasta buroj vodorosli Sargassum pallidum (TURN) C. Ag na moment ee sbora po fragmentam talloma [A method for determining the age of the brown alga Sargassum pallidum (TURN) C. Ag at the time of its collection from fragments of the thallus]. Zayavka № 4442380. Prioritet izobreteniya 17.07.1988. Avt.svidetel'stvo № 1653654, zaregistrirovano 8.02.1991. (In Russ.)
- Burdin K.S., Voskobojnikov G.M., Zubova E.V., Kamnev A.N., Krupina M.V. Morskie makrovodorosli – ob"ekty monitoringa [Marine macroalgae – objects of monitoring]. In: Arkticheskie morya: bioindikaciya, sostoyanie sredy, biotestirovanie i tekhnologiya destrukcii zagryaznenij [Arctic seas: bioindication, environmental conditions, biotesting and pollution destruction technology]. MMBI RAN, Apatity, 1993. P. 72–81. (In Russ.)
- Burdin K.S., Zolotuhina E.Yu. Tyazhelye metally v vodnyh rasteniyah (akkumulyaciya i toksichnost') [Heavy metals in aquatic plants (accumulation and toxicity)]. Dialog MGU, Moscow, 1998. 204 p. (In Russ.)
- Burdin K.S., Zolotuhina E.Yu., Ignat'evskaya M.A., Kamnev A.N. Izuchenie fiziologii fitogidrobionov s cel'yu ih ispol'zovaniya dlya biologicheskogo monitoringa [Study of the physiology of phytohydrobions for the purpose of their use for biological monitoring]. In: Primenenie nauchnyh razrabotok uchenyh–biologov v rybnom hozyajstve [Application of scientific developments of biologists in fisheries]. MGU, Moscow, 1987a. P. 137–140. (In Russ.)
- Burdin K.S., Zolotuhina E.Yu., Kamnev A.N., Lyubimov M.V. Vybor kriteriev dlya monitoringa tyazhelyh metallov v morskoj srede s ispol'zovaniem makrofitov kak vidov–monitorov i test–ob"ektov [Selection of criteria for monitoring heavy metals in the marine environment using macrophytes as monitor species and test objects]. In: Tez. dokl. Simp. Specialistov stran–chlenov SEV «Kompleksnye metody kontrolya kachestva prirodnoj sredy». Moscow, 1986. P. 24. (In Russ.)
- Burdin K.S., Zolotuhina E.Yu., Kamnev A.N., Rodova N.A. Izuchenie fiziologicheskih osnov produkcionnogo processa vodoroslej [Study of the physiological basis of the algae production process]. In: Primenenie nauchnyh razrabotok uchenyh–biologov v rybnom hozyajstve [Application of scientific developments of biologists in fisheries]. MGU, Moscow, 1987b. P. 97–101. (In Russ.)
- Butler R.D., Simon E.W. Ultrastructural aspects of senescence in plants // Adv. Gerontol. Res. 1971. V.3, №1. P. 73–129.
- Cel'niker Yu.L. Replikaciya hloroplastov, ee regulyaciya i znachenie dlya fotosinteza [Chloroplast replication, its regulation and significance for photosynthesis]. In: Mezostruktura i funkcional'naya aktivnost' foto sinteticheskogo apparata [Mesostructure and functional activity of the photosynthetic apparatus]. Sverdlovsk, 1978b. P. 31–45. (In Russ.)
- Cel'niker Yu.L. Ritmy rosta tkanej, hloroplastov i determinaciya priznakov svetovoj i temnovoj struktury lista u klena ostrolistnogo [Rhythms of tissue growth, chloroplasts and determination of signs of light and dark leaf structure in Norway maple]. Fiziologiya rastenij [Fiziologiya rastenij]. 1973. T.20, v.6. P. 1182–1190. (In Russ.)
- Chajlahyan M.H. Celostnost' organizma v rastitel'nom mire [Integrity of the organism in the plant world]. Izd-vo AN ArmSSR, Erevan, 1955. 59 p. (In Russ.)
- Chajlahyan M.H. Celostnost' organizma v rastitel'nom mire [Integrity of the organism in the plant world]. Fiziologiya rastenij.1980. T.27, v.5. P. 917–940. (In Russ.)
- Chencov Yu.S., Polyakov V.Yu. Ul'trastruktura kletochnogo yadra [Ultrastructure of the cell nucleus]. Nauka, Moscow, 1974. 175 p. (In Russ.)
- Corbit J.R., Garbary D.J. Fractal dimension as a quantitative measure of complexity in plant development. In: Proceed. Royal Soc. London B. 1995. V.262. P. 1–6.
- Critchley A.T. Experimental observations on variability of leaf and air vesicle shape of Sargassum muticum. J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 1983. V.63, №4. P. 813–829.
- De Morals C., Etore do Valle J.L., Pizzinatto A. Colloids from seaweeds. 1. Alginates. Coll. Inst. Technol. Aliment. Campinas. 1988. V.18. P. 103–113.
- Diouris M. Long-distance transport of 14C labelled assimilates in the Fucales: nature of translocated substances in Fucus serratus. Phycologia. 1989. V.28, №4. P. 503–511.
- Dodge I.D. Change in chloroplast fine structure during the autumnal senescence of Betula leaves. Ann. Bot. 1970. V.34, №137. P. 817–824.
- Dodge J.D. The fine structure of algae cell. Acad. press, N.Y., 1973. 261 p.
- Dovgan' I.V., Medvedeva E.I. Gistohimicheskoe izuchenie buroj vodorosli Cystoseira barbata raznogo vozrasta [Histochemical study of the brown alga Cystoseira barbata of different ages]. Hydrobiological journal. 1982. T.18, №5. P. 95–99. (In Russ.)
- Dromgoole F.I. Desiccation resistance of intertidal and subtidal algae. Bot. Mar. 1980. V.23. P. 149–159.
- Ekologicheskie aspekty fotosinteza morskih makrovodoroslej [Ecological aspects of photosynthesis in marine macroalgae]. Vladivostok, 1978. 187 p.
- Elyakova L.A, Zvyagintseva T.N. A study of the laminarins of some far-eastern, brown seaweeds. Carbohydrate Research. 1974. V.34, Is.2. P. 241–248.
- Ermakov I.P., Zhigalova T.V., Karpova L.V., Tukeeva M.I. Modelirovanie processov vzaimosvyazi kletochnogo cikla i specializacii v usloviyah in vitro [Modeling the processes of relationship between the cell cycle and specialization in vitro]. Fiziologiya i biohimiya kul'turnyh rastenij [Physiology and biochemistry of cultivated plants]. 1993. T.25, № 3. P. 303–309. (In Russ.)
- Evans L.V. Cytoplasmic organelles. In: Algal Physiology and Biochemistry. W.D.P. Stewart (Ed.). Blackwell Scientific Publications, Oxford, 1973. Botanical Monographs. V.10, pp. 86–123. Univ.-California Press.
- Evans L.V. Distribution of pyrenoids among some brown algae. J. Cell Sci. 1966. 1. P. 449–452
- Evans L.V., Holligan M.S. Correlated light and electron microscope studies on brown algae. I. Localization of alginic acid and sulphated polysaccharides in Dictyota. New Phytologist. 1972. 71. P. 1161–1172.
- Firsov Yu.K. Ierarhicheskij strukturno-funkcional'nyj analiz morskoj mnogokletochnoj vodorosli Cystoseira barbata [Hierarchical structural-functional analysis of the marine multicellular alga Cystoseira barbata]: PhD. Dissertation abstract. Sevastopol', 1984. 20 p. (In Russ.)
- Firsov Yu.K. Svyaz' fiziologicheskih funkcij morfologicheskih elementov sloevishcha cistoziry s ih vozrastom i strukturoj [Relationship between the physiological functions of the morphological elements of the Cystoseira thallus and their age and structure]. Biologiya morya. 1978. V.44. P. 68–73. (In Russ.)
- Foreman R.E. Impacts of experimental harvesting on the kelp Nereocystis Iuetkeana in British Columbia. Proc. Intern. Seaweed Symp. 1983. V.11. P. 71.
- Gamalej Yu.V. Vozrastnaya kinetika kletochnoj populyacii lista [Age-related kinetics of leaf cell populations]. Botan. zhurn. 1977. T.62, №3. P. 313–318. (In Russ.)
- Gamalej Yu.V., Kulikov G.V. Razvitie hlorenhimy lista [Development of leaf chlorenchyma]. Nauka, Leningrad, 1978. 192 p. (In Russ.)
- Glombitza K.W. Antibiotics from algae. In: Marine Algae in Pharmaceutical Science. H.A. Hoppe, T. Levring, Y. Tanaka (eds). Walter de Gruyter, Berlin, 1979. P. 303–342.
- Glombitza K.W., Rösener H.U., Vilter H., Rauwald H.W. Antibiotics from Algae. 8. Phloroglucinol from Phaeophyceae. Planta Medica. 1973. 24(4). P. 301–303. DOI: 10.1055/s-0028-1099502
- Goodwin T.W. Chemistry and biochemistry of plant pigments. Berlin, 1976. 870 p.
- Goran M. Seaweed resourses of the ocean. Rome, 1975. 127 p. (FAO Fish. Techn. Pap.; N 138).
- Gunnill F.C. Demography of the intertidal brown alga Pelvetia fastigiata in Southern Califorina, USA. Mar. Biol. 1980. V. 59, № 3. P. 169–179.
- Gusev M.V., Burdin K.S., Savel'ev I.B., Kamnev A.N. Ekologi-fiziologicheskie issledovaniya morskih rastenij [Ecological and physiological studies of marine plants]. In: Biologi MGU – rybnomu hozyajstvu [Biologists from Moscow State University – fisheries]. Moscow, 1984. – P. 82–87. (In Russ.)
- Güven K.C., Okuş E., Topcuoğlu S., Esen N., Küçükçezzar R., Seddigh E., Kut D. Heavy metal accumulation in algae and sediments of the Black Sea coast of Turkey. Toxicol. Environ. Chem. 1998. 67. P. 435–440.
- Güven K.C., Ozsoy Y., Ulitin O.N. Anticoagulant, fibrinolytic and antiaggregant activity of carrageenans and alginic acid. Bot. mar. 1991. V.34. P. 492–432.
- Güven K.C., Saygı N., Öztürk B. Surveys of metal contents of Bosphorus algae, Zostera marina. Bot. Mar. 1993. V.36. P. 175–178.
- Güven K.C., Topcuoğlu S., Kut D., Esen N., Erentürk N., Saygı N., Cevher E., Güvener B. Metal uptake by Black Sea algae. Bot. Mar. 1972. V.35. P. 337–349.
- Güven K.C., Topcuoğlu S., Kut D., Esen N., Erentürk N., Saygı N., Cevher E., Güvener B., Öztürk B. Metal pollution of Black Sea algae. Acta Pharmaceutica Turcica. 1992b. 34. P. 81–89.
- Güven K.C., Topcuoğlu S., Kut D., Esen N., Erenturk N., Saygi N., Cevher E., Guvener B., Ozturk B. Metal up take by Black Sea algae. Bot. mar. 1992a. V.35. P. 337–340.
- Hajlov K.M., Firsov Yu.K. Fotosintez i organotrofiya morskih makrofitov kak funkciya individual'nogo vesa ih tallomov [Photosynthesis and organotrophy of marine macrophytes as a function of the individual weight of their thalli]. Biologiya morya. 1976. V.6. P. 47–51. (In Russ.)
- Hajlov K.M., Firsov Yu.K. Raschet velichiny assimiliruyushchej poverhnosti na raznyh urovnyah organizacii Sargassum miyabei [Calculation of the size of the assimilating surface at different levels of organization of Sargassum miyabei]. Bot. zhurnal. 1985. T.70, №2. P. 215–221. (In Russ.)
- Hajlov K.M., Firsov Yu.K., Prazukin A.V. Morfofiziologicheskij analiz sloevishch Fucus vesiculosus v ontogeneze [Morphophysiological analysis of the thalli of Fucus vesiculosus in ontogenesis]. Biologiya morya. 1978. V.44. P. 55–67. (In Russ.)
- Hajlov K.M., Parchevskij V.P. Ierarhicheskaya regulyaciya struktury i funkcii morskih rastenij [Hierarchical regulation of structure and function of marine plants]. Nauk. dumka, Kiev, 1983. 254 p. (In Russ.)
- Hajlov K.M., Prazukin A.V., Kovardokov S.A., Rygalov V.E. Funkcional'naya morfologiya morskih mnogokletochnyh vodoroslej [Functional morphology of marine multicellular algae]. Nauk. dumka, Kiev, 1992. 280 p. (In Russ.)
- Hager A., Stransky H. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. V. A few members of Cryptophyceae. Arch Mikrobiol. 1970a. 73 (1). P. 77–89.
- Hager A, Stransky H. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. 3. Green algae. Arch Mikrobiol. 1970b. 72(1). P. 68–83.
- Hoek van den C., Mann D.G., Jahns H.M. Algae. An introduction to phycology. Cambrige University Press, 1995. 623 p.
- Hristoforova N.K. Bioindikaciya i monitoring zagryazneniya morskih vod tyazhelymi metallami [Bioindication and monitoring of sea water pollution with heavy metals]. Nauka, Leningrad, 1989. 192 p. (In Russ.)
- Hymanson Z.P., Reed D.C., Foster M.S., Carter J.W. The validity of using morphological characteristicsas predictors of age in the kelp Pterygophora californica Laminariales Phaeophyta. Mar. Ecol. Prog. Ser. 1990. 59. P. 295–304.
- Jeffrey S.W. An improved thin-layer chromatographic technique for marine phytoplankton pigments. Limnol. Oceanogr. 1981. 26. P. 191–197.
- Jeffrey S.W. The occurrence of chlorophyll eland C2 in algae. J. Phycol. 1976. V.12, №3. P. 349–354.
- Jeffrey S.W., Humprey G.F. New spectrophotometrie equations for determining chlorophylls a, b, c and c in higher plants, algae and natural phytoplankton. Biochem. Physiol. Plant. 1975. V.167, №2. P. 271–285.
- Kalugina-Gutnik A.A. Fitobentos Chernogo morya [Phytobenthos of the Black Sea]. Nauk. dumka, Kiev, 1975. 248 p. (In Russ.)Kalugina-Gutnik A.A. Sezonnaya dinamika rosta Cystoseira barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) v Chyornom more [Seasonal growth dynamics of Cystoseira barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) in the Black Sea]. Al'gologiya. 1992. T.2, №1. P. 32–39. (In Russ.)
- Kalugina-Gutnik A.A. Sezonnaya dinamika rosta Cystoseira barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) v Chyornom more [Seasonal growth dynamics of Cystoseira barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) in the Black Sea]. Al'gologiya. 1992. T.2, №1. P. 32–39. (In Russ.)
- Kalugina-Gutnik A.A., Evstigneeva I.K., Mironova N.V. Sostoyanie cenopopulyacij Cystoseira crinita Bory i C. barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) u mysa Omega Sevastopol'skoj buhty (Chyornoe more) [State of the coenopopulations of Cystoseira crinita Bory and C. barbata (Good et Wood.) Ag. (Phaeophyta) near Cape Omega of Sevastopol Bay (Black Sea)]. Al'gologiya. 1992. T.2, №4. P. 73–79. (In Russ.)
- Kalugina-Gutnik A.A., Parchevskij V.P., Shahmatova A.P., Hajlov K.M. Vliyanie glubiny obitaniya i vozrasta na morfologicheskie priznaki sloevishcha chernomorskih vidov Cystoseira Ag. [The influence of habitat depth and age on the morphological characteristics of the thallus of the Black Sea species Cystoseira Ag.]. Ekologiya morya. 1986. V.23. P. 43–48. (In Russ.)
- Kamnev A. (as the member of working group on The Monitoring Project of Florida Bay. In: The final report of the Russian-American Commission on the Economic and Technological Cooperation. NOAA, ERIM. Michigan, 1998. 59 p.
- Kamnev A. Buraya vodorosl' Sargassum pallidum kak ob’ekt monitoringa tyazhelyh metalloav v morskoj srede [Brown algae Sargassum pallidum as an object for monitoring heavy metals in the marine environment]. In: Tez. dokl. simp. specialistov stran–chlenov SEV «Kompleksnye metody kontrolya kachestva prirodnoj sredy». Moscow, 1986. P. 57. (In Russ.)
- Kamnev A. K voprosu o vozraste listopodobnyh plastin buroj vodorosli Sargassum pallidum Yaponskogo morya [On the question of the age of leaf-like plates of the brown algae Sargassum pallidum from the Sea of Japan]. In: V sb.: Tr. XV konf. molodyh uchenyh biol. f-ta MGU. Moscow, 1984. Part 2. P. 191–193. (In Russ.)
- Kamnev A. K voprosu opredeleniya vozrasta Sargassum pallidum Yaponskogo morya [On the issue of determining the age of Sargassum pallidum in the Sea of Japan]. In: Tr. XIII konf. Molodyh uchenyh biol. f-ta MGU. Moscow, 1982. Part 2. P. 74–78. (In Russ.)
- Kamnev A. Struktura i funkcii buryh vodoroslej [Structure and functions of brown algae]. Izd-vo MGU, Moscow,1989. 199 p. (In Russ.)
- Kamnev A., Burdin K. Uchet vozrasta rastenij i ih otdel'nyh morfologicheskih chastej pri vybore organizma–monitora [Taking into account the age of plants and their individual morphological parts when choosing a monitor organism]. In: Tez. dokl. Vsesoyuz. konf. «Bioindikaciya i biotestirovanie prirodnyh vod». Rostov-na-Donu, 1986. P. 101. (In Russ.)
- Kamnev A., Burdin K., Rodova N.A., Kamneva M.A. Anatomicheskoe stroenie raznovozrastnyh sloevishch buroj vodorosli Sargassum pallidum (TURN) S. Ag. [Anatomical structure of different-aged thalli of the brown alga Sargassum pallidum (TURN) C. Ag.]. Izv. AN SSSR. 1988. №Z. P. 301–305. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Lyubimov M.V. Vozrastnye i sezonnye izmeneniya morfologii sloevishcha buroj vodorosli Sargassum pallidum [Age-related and seasonal changes in the morphology of the thallus of the brown alga Sargassum pallidum]. In: Tr. XIII konf. Molodyh uchenyh biol. f-ta MGU. Moscow, 1982. Part 2. P. 79–83. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Sizov A.D. Opredeleniya vozrasta Sargassum pallidum dlya celej biomonitoringa shel'fovoj zony [Determination of the age of Sargassum pallidum for the purposes of biomonitoring of the shelf zone]. In: Tez. dokl. XI Vsesoyuz. konf. Po morskoj biologii. Vladivostok, 1982. Part 3. P. 121. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Tropin I. Vozrastnaya morfofiziologiya morskih makrovodoroslej (na primere laminarievyh) [Age-related morphophysiology of marine macroalgae (using the example of Laminaria)]. Sovremennye problemy mikologii, al'gologii i fitopatologii [Modern problems of mycology, algology and phytopathology]: Proceedings of conference (Moscow, MGU, 21–23 Apr. 1998). P. 53–55. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Tropin I. Vozrast, zakonomernosti rosta i formirovaniya assimiliruyushchej poverhnosti talloma u belomorskoj Laminaria saccharina (L.) Lamour. [Age, patterns of growth and formation of the assimilating surface of the thallus in the White Sea Laminaria saccharina (L.) Lamour.]. Izvestiya AN. Seriya biologicheskaya. 1999. №3. P. 296–303. (In Russ.)
- Kamnev A., Vershinin A., Tropin I. Age-dependent changes of morpho-physiological characteristics as important component of algae investigation. In: XVIth International Seaweed Symposium. Cebu City. Cebu, Philippines. 1996a. P. 50.
- Kamnev A.N., Vershinin A.O., Tropin I.V. Age-dependent changes of morpho-phisiological characteristics of tallus: connections with adaptive abilities of macroalgae. 31st Europian Marine Biol. Symp. 9–13 Sept. 1996b. Zool. Inst. RAS., Saint-Petersburg, 1996. P. 56–57.
- Kamnev A., Voskobojnikov G.M. Stroenie i funkcional'naya aktivnost' hloroplastov filloidov Sargassum pallidum, razlichayushchihsya po vozrastu [Structure and functional activity of chloroplasts of Sargassum pallidum phylloids, differing in age]. In: Tez.dokl. V Vses. Simp. po ul'trastrukture rastenij. Kishinev, 1983. P. 76–77. (In Russ.)
- Kamnev A., Voskobojnikov G.M., Vershinin A., Zhil'cova L.V., Vozzhinskaya V.B. Vozrastnye izmeneniya nekotoryh morfofiziologicheskih harakteristik u promyslovyh i gigartinovyh vodoroslej [Age-related changes in some morphophysiological characteristics of commercial and gigartine algae]. In: Biologiya chernomorskih agarofitov [Biology of Black Sea agarophytes]. IORAN, Moscow, 1993a. P. 141–162. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Zolotuhina E.Yu., Burdin K.S. Vozrastnye izmeneniya nekotoryh fiziologicheskih harakteristik buroj vodorosli Sargassum pallidum [Age-related changes in some physiological characteristics of the brown alga Sargassum pallidum]. Fiziologiya rastenij. 1986. T.33, v.5. P. 930–934. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Zolotuhina E.Yu., Voskobojnikov G.M., Burdin K.S. Osobennosti vozrastnyh morfofunkcional'nyh izmenenij filloidov buroj vodorosli Sargassum pallidum [Features of age-related morphofunctional changes in phylloids of the brown alga Sargassum pallidum]. Biologiya morya. 1989. №2. P. 48–55. (In Russ.)
- Kamnev A.N., Zolotuhina E.Yu., Voskobojnikov G.M., Burdin K.S. Osobennosti vozrastnyh morfofunkcional'nyh izmenenij filloidov buroj vodorosli Sargassum pallidum (TURN) C.Ag. [Features of age-related morphofunctional changes in phylloids of the brown alga Sargassum pallidum]. In: Biologiya morya. Vladivostok, 1993b. 22 p. (In Russ.)
- Kanwisher J.W. Photosynthesis and respiration in some seaweeds. In: Some contemporary studies in marine science. London, 1966. P. 407–420.
- Karmanov I.V., Il'ina N.A. Vzaimosvyaz' mezhdu prostranstvennoj strukturoj i produkciej na raznyh urovnyah organizacii (osob', yarus, soobshchestvo) [The relationship between spatial structure and products at different levels of organization (individual, tier, community)]. Bot. zhurnal. 1984. T.69, №12. P. 1593–1602. (In Russ.)
- Karpov E.A., Medyannikov V.M. Raspredelenie radioaktivnyh izotopov ugleroda i fosfora v tallome morskoj vodorosli Sargassum pallidum [Distribution of radioactive isotopes of carbon and phosphorus in the thallus of the seaweed Sargassum pallidum]. In: Ekologicheskie aspekty fotosinteza morskih vodoroslej-makrofitov [Ecological aspects of photosynthesis of macrophyte seaweeds]. Vladivostok, 1978. P. 175–182. (In Russ.)
- Kazaryan V.S. Starenie vysshih rastenij [Aging of higher plants]. Nauka, Moscow, 1969. P. 1–313. (In Russ.)
- Khaleafa A.F., Kharboush M.A.M., Metwalli A., Mohsen A.F., Serwi A. Antibiotic (fungicidal) action from extracts of some seaweeds. Botanica Marina. 1975. 18. P. 163–165. https://doi.org/10.1515/botm.1975.18.3.163
- Kinne O. Marine ecology. V.1, pt.2. Wiley, London, 1971. P. 705–820.
- Kireeva M.S. Promyslovye vodorosli Sovetskogo poberezh'ya Baltijskogo morya [Commercial algae of the Soviet coast of the Baltic Sea]. In: Biol. processy v moryah i kontinental'nyh vodoemah [Biological processes in seas and continental waters]. Kishinev, 1970. P. 171–172. (In Russ.)
- Kireeva M.S., Shchapova T.F. Temp rosta, vozrast i sporonoshenie Laminaria saccharina i L. digitata Kol'skogo zaliva [Growth rate, age and sporulation of Laminaria saccharina and L. digitata in the Kola Bay]. Trudi VNIRO. 1948. T.7. P. 24–49. (In Russ.)
- Kitamura K., Matsuo M., Yasui T. Fucoidan from brown seaweed Laminaria angustata var. longissima. Agr. and Biol. Chem. 1991. V.55. P. 615–616.
- Kizevetter I.V., Suhoveeva M.V., Shmel'kova L.P. Promyslovye morskie vodorosli i travy dal'nevostochnyh morej [Commercial seaweeds and herbs of the Far Eastern seas]. Legk. i pishch. prom., Moscow, 1981. 112 p. (In Russ.)
- Kloareg B. Structure et proprietes d’echange des parios cellulares des parois des Algues brunes. Implication ecophysiologiques. Bull. Soc. bot. Fr. actual. bot. 1991. V.55. P. 305–318.
- Klyachko N.L., Kulaeva O.N. Faktory stareniya i omolozheniya list'ev [Factors of leaf aging and rejuvenation]. Biologiya razvitiya rastenij. 1975. P. 214–228. (In Russ.)
- Komarov V.L. Proiskhozhdenie rastenij [Origin of plants]. Izd-vo AN SSSR, Moscow, 1961. 190 p. (In Russ.)
- Komfort A. Biologiya stareniya [Biology of aging]. Mir, Moscow, 1967. 397 p. (In Russ.)
- Kovalevskaya R.A. Morfologiya, razmnozhenie, ekologiya Cystoseira crassipes (Turn.) C. Ag. [Morphology, reproduction, ecology of Cystoseira crassipes (Turn.) C. Ag.: PhD Thesis. Vladivostok, 1989. 182 p. (In Russ.)
- Kovardakov S.A., Prazukin A.V., Firsov Yu.K., Popov A.E. Kompleksnaya adaptaciya cistoziry k gradientnym usloviyam: nauchnye i prikladnye problem [Complex adaptation of Cystoseira to gradient conditions: scientific and applied problems]. Nauk. dumka, Kiev, 1985. 221 p. (In Russ.)
- Krenke N.P. Osnovnye polozheniya teorii ciklicheskogo stareniya i omolozheniya rastenij v ontogeneze [Basic provisions of the theory of cyclic aging and rejuvenation of plants in ontogenesis]. In: Sbornik rabot po fiziologii rastenij pamyati K.A. Timiryazeva [Collection of works on plant physiology in memory of K.A. Timiryazeva]. Moscow, 1941. P. 253–281. (In Russ.)
- Krenke N.P. Teoriya ciklicheskogo stareniya i omolozheniya rastenij i prakticheskoe eyo primenenie. [The theory of cyclic aging and rejuvenation of plants and its practical application]. Sel'hozgiz, Moscow, 1940. 136 p. (In Russ.)
- Krupnova T.N. Zakonomernosti razmnozheniya laminarii yaponskoj (Laminaria japonica Aresch.) – ob"ekta marikul'tury [Reproduction patterns of Japanese kelp (Laminaria japonica Aresch.) – an object of mariculture]: PhD Thesis. TINRO, Vladivostok, 1984. 199 p. (In Russ.)
- Kursanov A.L. Transport assimilyantov v rasteniyah [Transport of assimilates in plants]. Nauka, Moscow, 1976. 646 p. (In Russ.)
- Kuznecov V.V. Beloe more i biologicheskie osobennosti ego fauny i flory [The White Sea and the biological features of its fauna and flora]. Izd-vo AN SSSR, Moscow, Leningrad, 1960. 322 p. (In Russ.)
- Lane Ch.E., Mayers Ch., Druehl L.D., Saunders G.W. A Multi-Gene Molecular Investigation of the Kelp (Laminariales, Phaeophyceae) Supports Substantial Taxonomic Re-Organisation. Journal of Phycology. 2006. V.42, №2. P. 493–512. DOI: 10.1111/j.1529-8817.2006.00204
- Larsen B. Fucoidan. In: Handbook of Phycological Methods. Physiological and Biochemical Methods. Ed. by J. A. Craigie. Cambrige, 1978. P. 151–156.
- Leopol'd A. Rost i razvitie rastenij [Plant growth and development]. Mir, Moscow, 1968. 494 p. (In Russ.)
- Littler M.M. Morphological form and photosynthetic perfomances of marine macroalgae: tests of a functional form hypothesis. Bot. Mar. 1980. V.33, №3. P. 161–165.
- Luning K. Growth strategies of three Laminaria species (Phaeophyceae) inhabiting different depth zones in the sublittoral region of Helgoland (North Sea). Mar. Ecol. 1980. V.1. P. 195–207.
- Luchina N.P. Kolichestvennoe raspredelenie plavayushchih vodoroslej Sargassum natans i Sargassum fluitans (Phaeophyta) v severnoj chasti Sargassova morya [Quantitative distribution of floating algae Sargassum natans and Sargassum fluitans (Phaeophyta) in the northern Sargasso Sea]. MGU im. M.V. Lomonosova, Moscow, 1986. 11 p. Dep. VINITI. №4680–1386. (In Russ.)
- Mabeau S., Kloareg B. Isolation and analysis of the cell walls of brown algae: Fucus spiralis, F. ceranoides, F. vesiculosus, F. serratus, Bifurcaria bifurcata, Laminaria digitata. J. Exp. Bot. 1987. V. 38, № 194. P. 1573–1580.
- Maksimova O.V. Nekotorye sezonnye osobennosti razvitiya i opredelenie vozrasta belomorskih fukoidov [Some seasonal features of development and determination of the age of White Sea fucoids]. In: Donnaya flora i produkciya kraevyh morej SSSR [Bottom flora and products of the regional seas of the USSR]. Nauka, Moscow, 1980. P. 73–79. (In Russ.)
- Maksimova O.V. Sootnoshenie vozrastnyh, razmernyh i vesovyh harakteristik nekotoryh predstavitelej poryadka Fucales Belogo i Yaponskogo morej [Correlation of age, size and weight characteristics of some representatives of the order Fucales of the White and Sea of Japan]. In: III Vses. soveshch. po morskoj al'gologii – makrofitobentosu. Kiev, 1979. P. 90–92. (In Russ.)
- Mariani P., Tolomio C., Braghette P. An ultrastructural approach to the adaptive role of the cell wall in the intertidal alga Fucus versoides. Protoplasma. 1985. V.128, №2–3. P. 208–217.
- Masao O., Largo L.B., Trono G.C. A survey of standing crop, lengths of primary lateral branches and reproductive states od Sargassum communities on the reefs of the Phillipine islands. Bull. mar. sci. and fish. Koshi Univ. 1995. №15. P. 67–78.
- McCully М.E. Histological studies on the genus Fucus II. Histology of the reproductive tissues. Protoplasma. 1968a. V.66. P. 205–230. DOI: 10.1007/BF01252533
- McCully M.E. Histological studies on the genus Fucus III. Fine structure and possible function of the epidermal cells of the vegetative thallus issues. J. Cell Sci. 1968b. 3 (1). P. 1–16. https://doi.org/10.1242/jcs.3.1.1
- McLachlan J. Macroalgae (seaweeds): Industrial resourses and their utilization. Plant and Soil. 1985. V.20. P. 137.
- Minicheva G.G. Metodicheskie rekomendacii po opredeleniyu kompleksa pokazatelej, svyazannyh s poverhnost'yu vodoroslej makrofitov [Methodological recommendations for determining a set of indicators associated with the surface of macrophyte algae]: Prepr. AN USSR. Odesskoe otd. In–ta biologii yuzhnyh morej. Odessa, 1987. 22 p. (In Russ.)
- Mokronosov A.T. Fotosinteticheskaya funkciya i celostnost' rastitel'nogo organizma [Photosynthetic function and integrity of the plant organism]. Moscow, 1983. 64 p. (42-e Timiryazevskie chteniya). (In Russ.)
- Mokronosov A.T. Ontogeneticheskij aspekt fotosinteza [Ontogenetic aspect of photosynthesis]. Nauka, Moscow, 1981. 196 p. (In Russ.)
- Mokronosov A.T., Bogautdinova R.I. Dinamika hloroplastov v list'yah kartofelya [Dynamics of chloroplasts in potato leaves]. Fiziologiya rastenij. 1974. T.21, v.6. P. 1132–1138. (In Russ.)
- Mokronosov A.T., Nekrasova G.F. Ontogeneticheskij aspekt fotosinteza (na primere lista kartofelya) [Ontogenetic aspect of photosynthesis (using the example of a potato leaf)]. Fiziologiya rastenij. 1977. T. 24, v.3. P. 458–465. (In Russ.)
- Morozova-Vodyanickaya N.V. K voprosu o rastitel'noj produktivnosti Chernogo morya [On the issue of plant productivity of the Black Sea]. Tr. BIN AN SSSR. 1941. T.7, v.2. P. 140–157. (In Russ.)
- Nishido J., Anzai H., Ulhida N., Nisizawa K. Sugar constituents of fucose-containing polysaccharides from various Japanese brown algae. Hydrobiologia. 1990. V.204–205. P. 573–576.
- Oliveria L., Bisalputra T. Studies in the brown alga Ectocarpus in culture. The chloroplast. Amer. J. Bot. 1977. V.9. P. 229–237.
- Ovodov Yu.S. Himiya i biohimiya morskih organizmov v tihookeanskom institute bioorganicheskoj himii DVO AN SSSR [Chemistry and biochemistry of marine organisms at the Pacific Institute of Bioorganic Chemistry, Far Eastern Branch of the USSR Academy of Sciences]. In: Biologicheski aktivnye veshchestva morskih organizmov [Biologically active substances of marine organisms]. Moscow, 1990. V.1. P. 5–23. (In Russ.)
- Painter T.J. Algal polysaccharides. The Polysaccharides. N.Y., Academic Press, Ed. Aspinall, G.O., 1983. V.2. P. 195–285.
- Paramonova N.V. Osobennosti povedeniya membran hloroplastov v svyazi s transportom veshchestv [Features of the behavior of chloroplast membranes in connection with the transport of substances]. Dokl. AN SSSR. 1977. T. 233, № 5. P. 1225–1227. (In Russ.)
- Parchevskij V.P., Parchuk G.V. Analiz morfologicheskih priznakov chernomorskih cistozir v ontogeneticheskom ryadu v prirodnyh usloviyah [Analysis of morphological features of the Black Sea Cystoseira in the ontogenetic series in natural conditions]. Vses. soveshch. po morskoj al'gologii – makrofitobentosu: Proceedings of All-Union conference (Kiev, 1979). Kiev, 1979. P. 96–98. (In Russ.)
- Parchevskij V.P., Prazukin A.V., Popov A.S., Burdin K.S., Krupina M.V., Savel'ev I.B. Izuchenie vliyaniya gorodskih stochnyh vod na populyacionnye i organizmennye parametry chernomorskoj buroj vodorosli Cystoseira crinita (Dest. Bory) [The study of the influence of urban wastewater on the population and organizational parameters of the Black Sea brown algae Cystoseira crinita (Dest. Bory)]. Bulletin of Moscow State University. Ser. 16, Biology. 1985. №2. P. 32–38. (In Russ.)
- Parker B.C., Dawson E.Y. Non-calcareous marine algae from California Miocene deposits. Nova Hedwigia Beihefte. 1965. 10. P. 273–295.
- Pel'tihina T.S., Sorokin A.L. Laminarievye vodorosli Barenceva morya i rekomendacii po ih racional'noj adaptacii [Kelp algae of the Barents Sea and recommendations for their rational adaptation]. Vsesoyuz. konf. po ekologii i biol. produktivnosti Barenceva morya: Proceedings of All-Union conference. Murmansk, 1986. P. 147–148. (In Russ.)
- Percival E., McDowell R.H. Algal walls – composition and biosynthesis. In: Encyclopedia of plant physiology. New Series. Plant carbohydrates. II. Extracellular carbohydrates. W. Tanner, F. A. Loewus (Eds.). Berlin, 1981. V.13B. P. 277–316.
- Perestenko L.P. Vodorosli zaliva Petra Velikogo [Algae of Peter the Great Bay]. Nauka, Leningrad, 1980. 232 p. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Cystoseira C. Ag. v dal'nevostochnyh moryah SSSR [Cystoseira C. Ag. in the Far Eastern seas of the USSR]. Novosti sistematiki nizshih rastenij. 1966. T.3. P. 96–99. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Laminarievye i fukusovye vodorosli v moryah SSSR [Kelp and fucus algae in the seas of the USSR]. Rast. resursy. 1973. T.9, v. I. P. 123–127. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Laminarievye i fukusovye vodorosli v moryah SSSR (Morfologiya, ekologiya, filogeniya, sistematika) [Kelp and fucus algae in the seas of the USSR (Morphology, ecology, phylogeny, taxonomy)]. Doctor of Biology. Dissertation abstract. Leningrad, 1975. 53 p. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Obzornyj klyuch poryadkov Laminariales i Fucales morej SSSR [Overview key of the orders of the Laminariales and Fucales of the seas of the USSR]. Novosti sistematiki nizshih rastenij. 1974. T.9. P. 153–169. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Otdel burye vodorosli (Phaeophyta). Zhizn' rastenij v 6 t.: T.3. Vodorosli. Lishajniki [Brown algae (Phaeophyta) department. Plant life in 6 volumes: Vol. 3. Algae. Lichens]. Prosveshchenie, Moscow, 1977. P. 144–191. (In Russ.)
- Petrov Yu.E. Rod Sargassum C.Ag. v dal'nevostochnyh moryah [Genus Sargassum C.Ag. in the Far Eastern seas]. Novosti sistematiki nizshih rastenij. 1968. T.9. P. 47–48. (In Russ.)
- Possingham J.V. Effect of light quality on chloroplast replication in spinach. J. Exp. Bot. 1973. 24. P. 1247–1260.
- Possingham J.V., Rose R.J. Chloroplast replication and chloroplast DNA synthesis in spinach leaves. Proceedings of the Royal Society of London. Series B. Biological Sciences. 1976. V.193, №1112. P. 295–305.
- Potapova N.A. Nekotorye voprosy biologii Pelvetia wrightii i Fucus evanescens YAponskogo morya [Some questions of biology of Pelvetia wrightii and Fucus evanescens of the Sea of Japan]. 2 Vsesoyuz. konf. po morskoj biologii: Proceedings of All-Union conference. Vladivostok, 1982. P. 36. (In Russ.)
- Prazukin A.V. Fenomenologicheskoe opisanie rosta vetvej Cystoseira barbata kak osnova periodizacii ih ontogeneza [Phenomenological description of the growth of Cystoseira barbata branches as the basis for the periodization of their ontogenesis]. Ekologiya morya. 1983b. V.15. P. 49–58. (In Russ.)
- Prazukin A.V. Udel'naya poverhnost' osevyh struktur Cystoseira barbata kak regulyator vhodnogo potoka ugleroda [Specific surface area of axial structures of Cystoseira barbata as a regulator of the carbon input flow]. Ekologiya morya. 1983a. V.14. P. 70–75. (In Russ.)
- Pronina O.A. Sovremennoe sostoyanie zaroslej promyslovyh vodoroslej v Belom more [The current state of commercial algae thickets in the White Sea]. Netradicionnye ob"ekty morskogo promysla i perspektivy ih ispol'zovaniya [Non-traditional objects of marine fisheries and prospects for their use]: Proceedings of the scientific and practical conference Murmansk, 1997. P. 127–131. (In Russ.)
- Rodova N.A., Vasilevskaya T.D., Kamnev A.N., Burdin K.S. Kul'tivirovanie izolirovannyh fragmentov talloma Ahnfeltia tobuchiensis, Laminaria saccharina i Sargassum pallidum na iskusstvennoj pitatel'noj srede [Cultivation of isolated fragments of the thallus of Ahnfeltia tobuchiensis, Laminaria saccharina and Sargassum pallidum on artificial nutrient medium]. Doklady AN SSSR. 1985. T.282, №1. P. 254–256. (In Russ.)
- Romanyuk V.A. Metody registracii svetoinducirovannyh izmenenij pogloshcheniya i lyuminescencii tallomov morskih vodoroslej [Methods for recording light-induced changes in absorption and luminescence of algae thalloms]. In: Ekologicheskie aspekty fotosinteza [Ecological aspects of photosynthesis]. Vladivostok, 1978. P. 64–82. (In Russ.)
- Romanyuk V.A. Spektry flyuorescencii pigmentov morskih makrovodoroslej iz tallomov raznogo vozrasta [Fluorescence spectra of marine macroalgae pigments from thalloms of different ages]. 2 Vsesoyuz. konf. po morskoj biologii [Proceedings of 2 All-Union Conference on Marine Biology]. Vladivostok, 1982. Part 2. P. 201–202. (In Russ.)
- Rosell K.G., Srivastava L.M. Fatty acids as antimicrobial substances in brown algae. Hydrobiologia. 1987. 151/152. P. 471–475.
- Sabinin D.A. Fiziologiya razvitiya rastenij [Physiology of plant development]. Izd-vo AN SSSR, Moscow, 1963. 196 p. (In Russ.)
- Sabinin D.A. O ritmichnosti stroeniya i rosta rastenij [On the rhythmicity of plant structure and growth]. Botan. zhurn. 1957. T. 42, № 7. P. 991. (In Russ.)
- Sabinin D.A., Shchapova T.F. Temp rosta, vozrast i produkciya Cystoseira barbata v Chernom more [Growth rate, age and production of Cystoseira barbata in the Black Sea]. Tr. In-ta Okeanologii. 1954. T.8. P. 119–146. (In Russ.)
- Saenko G.N. Metally i galogeny v morskih organizmah [Metals and halogens in marine organisms]. Nauka, Moscow, 1992. 200 p. (In Russ.)
- Salamatova T.S. Fiziologiya rastitel'noj kletki [Physiology of the plant cell]. Izd.-vo LGU, Leningrad, 1983. 232 p. (In Russ.)
- Santelices B. Patterns of reproduction, dispersal and recruitment inseaweeds. Ocearrogr. Mar. Biol. Annu. Rev. 1990. V. 28. P. 177–276.
- Saunders G.W., Druehl L.D. Nucleotide sequences of the small-subunit ribosomal RNA genes from selected Laminariales (Phaeophyta): Implications for kelp evolution. J. Phycol. 1992. V.28. P. 544–549.
- Scagel R.F., Bandoni R.J., Maze J.R., Rouse G.E., Schofield W.B., Stein J.R. Plants: an evolutionary survey. Wadsworth Publishing Co., Belmont, California, 1982. 570 p.
- Schmitz K., Luning K., Willenbrink J. CO2-Fixierung and Stoff-transport in benthischen marinen Algen. 2. Zum Ferntransport 14C-markierten Assimilate bei Laminaria hyperborea und Laminaria saccharina. Ztschr. Pflanzenphysiol. 1972. Bd 67. S. 418–429.
- Sedova T.V. Kariologiya vodoroslej [Karyology of algae]. Saint-Petersburg, 1996. 368 p. ISBN 5-02-026058-4. (In Russ.)
- Sedova T.V. Osnovy citologii vodoroslej [Fundamentals of algae cytology]. Nauka, Leningrad, 1977. 171 p. (In Russ.)
- Shmeleva V.L. Raspredelenie pigmentov i fotosinteticheskoj aktivnosti po ploshchadi talloma morskoj makrovodorosli Laminaria saccharina [Distribution of pigments and photosynthetic activity over the thallus area of the marine macroalgae Laminaria saccharina]. Russian Journal of Plant Physiology. 1986. T. 33, v. 6. P. 1062–1068.
- Shmeleva V.L., Makarov V.N., Hohryakov K.B., Nikolaeva E.N. Morfobiohimicheskie osobennosti laminarii saharistoj iz raznyh biotopov Barenceva morya v svyazi s ee kul'tivirovaniem [Morphobiochemical features of laminaria saccharum from different biotopes of the Barents Sea in connection with its cultivation]. Apatity, 1990. 40 p.
- Silkin V.A., Hajlov K.M. Bioekologicheskie mekhanizmy upravleniya v akvakul'ture [Bioecological management mechanisms in aquaculture]. Nauka, Leningrad, 1988. 230 p. (In Russ.)
- Stefanov S.B. Soglasovannyj nabor morfometricheskih setok dlya stereologicheskih izmerenij s povyshennym bystrodejstviem i planiruemoj dostovernost'yu [A consistent set of morphometric grids for stereological measurements with increased performance and planned reliability]. Pushchino-na-Oke, 1972. 20 p. (In Russ.)
- Stegenga H., Mol I. Flora van de Nederlandse Zeewieren. Wetenschappelijke Bibliotheek van de Koninklijke Nederlandse Natuurhistorische Vereniging. 1983. P. 1–263.
- Stransky H., Hager A. The carotenoid pattern and the occurrence of the light-induced xanthophyll cycle in various classes of algae. IV. Cyanophyceae and Rhodophyceae. Arch Mikrobiol. 1970. 72(1). P. 84–96.
- Tan I.H., Druehl L.D. A molecular analysis of Analipusand Ralfsia (Phaeophyceae) suggests the order Ectocarpales ispolyphyletic. J. Phycol. 1994. 30. P. 721–729.
- Tan I.H., Druehl L.D. A ribosomal DNA phylogeny sup-ports the close evolutionary relationships among the Spo-rochnales, Desmarestiales, and Laminariales (Phaeophyceae). J. Phycol. 1996. 32. P. 112–118.
- Tan I.H., Druehl L.D. Phylogeny of the northeast Pacificbrown algal (Phaeophycean) orders as inferred from 18SrDNA gene sequences. Hydrobiologia. 1993. 260/261. P. 699–704.
- Titlyanov E.A. Metodicheskie podhody k ekologo-fiziologicheskomu izucheniyu fotosinteza morskih prikreplennyh vodoroslej [Methodological approaches to the ecological and physiological study of photosynthesis of marine attached algae]. In: Ekologicheskie aspekty fotosinteza morskih vodoroslej [Ecological aspects of photosynthesis of algae]. Vladivostok, 1978. P. 5–20. (In Russ.)
- Titlyanov E.A., Le Nguen Hieu, Nachaj E.G., Butorin N.V., Hoang Thi Lin’. Sutochnye izmeneniya fiziologicheskih parametrov fotosinteza i temnovogo dyhaniya u vodoroslej roda iz yuzhnyh rajonov V'etnama [Diurnal changes in the physiological parameters of photosynthesis and dark respiration in algae of the genus from the southern regions of Vietnam]. Biologiya morya. 1983. №3. P. 39–48. (In Russ.)
- Titlyanov E.A., Novozhilov A.V., Cherbadzhi I.I. Fiziologiya anfel'cii [Physiology of anfeltsia]. In: Anfel'ciya tobuchinskaya: biologiya, ekologiya, produktivnost' [Anfelzia Tobuchinskaya: biology, ecology, productivity]. Nauka, Moscow, 1993. 221 p. (In Russ.)
- Titlyanov E.A., Zvalinskij V.I. Pigmentnaya harakteristika i intensivnost' fotosinteza zelenyh vodoroslej, obitayushchih na razlichnyh glubinah [Pigment characteristics and intensity of photosynthesis of green algae living at various depths]. In: Biohimiya i biofizika fotosinteza [Biochemistry and biophysics of photosynthesis]. Saint-Petersburg, 1971. P. 82–94. (In Russ.)
- Tolstikova N.E. Nablyudenie za razvitiem Fucus vesiculosus L. i Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis v techenie goda na litorali Vostochnogo Murmana [Observation of the development of Fucus vesiculosus L. and Ascophyllum nodosum (L.) Le Jolis during the year in the littoral of the Eastern Murmansk]. In: Donnaya flora i produkciya kraevyh morej SSSR [Bottom flora and products of the marginal seas of the USSR]. Nauka, Moscow, 1980. P. 81–84. (In Russ.)
- Tolstikova N.E. Opredelenie vozrastnogo sostava populyacij Fucus vesiculosus L. na poberezh'e Barenceva morya [Determination of the age composition of Fucus vesiculosus L. populations on the coast of the Barents Sea]. III Vses. soveshch. po morskoj al'gologii – makrofitobentosu: Tez. dokl. Kiev, 1979. P. 120. (In Russ.)
- Tropin I.V. Ekologicheskie i biohimicheskie aspekty akkumulyacii nekotoryh tyazhelyh metallov morskimi makrovodoroslyami [Ecological and biochemical aspects of accumulation of some heavy metals by marine macroalgae]: PhD Dissertation abstract. Moscow, 1992. 20 p. (In Russ.)
- Tropin I.V. Toksikologicheskie i ekologicheskie zakonomernosti raspredeleniya metallov v biohimicheskih frakciyah tallomov buryh vodoroslej Phaeophyta [Toxicological and ecological patterns of metal distribution in biochemical fractions of brown algae thallomas Phaeophyta]. Oceanology. 1996. T.36, №1. P. 86–92.
- Tropin I.V., Zolotuhina E.Yu. Vliyanie ekzo- i katabolitov buryh vodoroslej na akkumulyaciyu metallov tallomami morskih makrofitov [The influence of exo- and catabolites of brown algae on the accumulation of metals by thallomas of marine macrophytes]. Bulletin of Moscow State University. Ser. 16, Biology. 1996. №1. P. 47–53. (In Russ.)
- Tropin I.V., Zolotuhina E.Yu. Vliyanie nakopleniya tyazhelyh metallov na soderzhanie zheleza v tallomah morskih bentosnyh vodoroslej [The effect of heavy metal accumulation on the iron content in marine benthic algae thalloms]. Bulletin of Moscow State University. Ser. 16, Biology. 1997. №3. P. 25–30. (In Russ.)
- Usov A.I. Al'ginovye kisloty i al'ginaty: metody analiza, opredeleniya sostava i ustanovleniya stroeniya [Alginic acids and alginates: methods of analysis, determination of composition and establishment of structure]. Uspekhi himii. 1999. T.68, №11. P. 1051–1061.
- Usov A.I. Polisaharidy morskih rastenij: Problemy izucheniya i ispol'zovaniya [Polysaccharides of marine plants: Problems of study and use]. In: Biologicheskie aktivnye veshchestva morskih organizmov [Biologically active substances of marine organisms]. V.1. AN SSSR, Moscow, 1990. P. 97–111. (In Russ.)
- Usov A.I., Chizhov O.S. Himicheskie issledovaniya vodoroslej [Chemical studies of algae]. Novoe v zhizni, nauke i tekhnike. Ser. Himiya, № 5. Znanie, Moscow, 1988. 48 p. (In Russ.)
- Usov A.I., Kosheleva E.A., Yakovlev A.P. Polisaharidy vodoroslej. 35. Polisaharidnyj sostav nekotoryh buryh vodoroslej Yaponskogo morya [Algae polysaccharides. 35. Polysaccharide composition of some brown algae of the Sea of Japan]. Bioorgan. himiya [Bioorganic chemistry]. 1985. T.11, № 6. P. 830–836. (In Russ.)
- Vershinin A.O., Kamnev A.N. Age-related physiological and ultrastructural changes in Sargassaceae (Decne) Kutz. from Sea of Japan. 1st Europian Phycological Congress Cologne abstracts. 1996 b. Koln. P. 20.
- Vershinin A.O., Kamnev A.N. Karotinoidy nekotoryh morskih makrovodoroslej i ih svetozavisimye prevrashcheniya [Carotenoids of some marine macroalgae and their light-dependent transformations]. Al'gologiya. 1993. T.3, №9. P. 34–40. (In Russ.)
- Vershinin A.O., Kamnev A.N. Kletochnye mekhanizmy protivoopuholevoj aktivnosti karotinoidov [Cellular mechanisms of antitumor activity of carotenoids]. Voprosy med. himii. 1996. №4. S. 275–277. (In Russ.)
- Vershinin A.O, Kamnev A.N. Xanthophyll cycle in marine macroalgae. Botanica Marina. 1996 a. V.39. P. 421–425.
- Vershinin A., Kamnev A., Pashenko V. Light-dependent interconnection of carotenoids in marine macroalgae. Photosyntesis research. 1992. V.34, №1. P. 169.
- Vladimirova M.G. K izucheniyu funkcional'noj roli pirenoida v kletke hlorelly [To study the functional role of the pyrenoid in the chlorella cell]. Elektronnaya mikroskopiya v botanicheskih issledovaniyah [Electron microscopy in botanical research]: Proceedings of III All-Union symposium on the Application of electron microscopy in botanical research conference (Petrozavodsk, 1974). Петрозаводск, 1974. P. 134–137. (In Russ.)
- Voskobojnikov G.M. Morfofunkcional'nye izmeneniya odnokletochnoj vodorosli Euglena gracilis Klebs pri dlitel'nom soderzhanii v temnote na mineral'noj srede [Morphofunctional changes of the unicellular algae Euglena gracilis Klebs during prolonged maintenance in the dark on a mineral medium]: PhD Dissertation abstract. Leningrad, 1980. 22 p. (In Russ.)
- Voskobojnikov G.M., Burdin K.S., Kamnev A.N. Izmenenie stroeniya fotosinteticheskogo apparata buroj vodorosli Sargassum pallidum pri starenii [Changes in the structure of the photosynthetic apparatus of brown algae Sargassum pallidum during aging]. In: Proceedings of XI All-Union Conference on Marine Biology. Vladivostok, 1982. Part 2. P. 150–151. (In Russ.)
- Voskobojnikov G.M., Kamnev A.N. Morfofunkcional'nye izmeneniya hloroplastov v ontogeneze vodoroslej [Morphofunctional changes of chloroplasts in the ontogenesis of algae]. Nauka, Saint-Petersburg, 1991. 96 p. (In Russ.)
- Voskobojnikov G.M., Kamnev A.N. Ul'trastruktura hloroplastov raznovozrastnyh filloidov buroj vodorosli Sargassum pallidum [Ultrastructure of chloroplasts of different age phylloids of brown algae Sargassum pallidum]. Russian Journal of Marine Biology. 1989. № 4. P. 24–28. (In Russ.)
- Voskobojnikov G.M., Kamnev A.N., Kostyleva R.S. Starenie hloroplastov morskih makrovodoroslej [Aging of chloroplasts of marine macroalgae]. Proceedings of conference «Ekologicheskaya i biologicheskaya produktivnost' Barenceva morya» [“Ecological and biological productivity of the Barents Sea”]. Apatity, 1986. P. 151. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B. Donnye makrofity Belogo morya [Bottom macrophytes of the White Sea]. Nauka, Moscow, 1986. 192 p. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B. Donnaya rastitel'nost' [Bottom vegetation]. In: Biologicheskaya struktura okeana [The biological structure of the ocean]. Nauka, Moscow, 1977. T.1. P.78–80. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B. Produkciya donnyh morskih vodoroslej [Production of bottom seaweed]. In: Ekologiya donnogo naseleniya shel'fovoj zony [Ecology of the bottom population of the shelf zone]. In-t okeanologii AN SSSR, Moscow, 1979. P. 19–67. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B., Capko A.S., Blinova E.I., Kalugina A.A., Petrov Yu.E. Promyslovye vodorosli SSSR. Spravochnik [Commercial algae of the USSR. Guide]. Pishchevaya promyshlennost', Moscow, 1971. 270 p. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B., Duplik A.YU., Melent'ev V.I., Provorov S.V., Kamnev A.N. Morfofiziologiya zakonomernostej rosta plastiny sporofitov Laminaria saccharina [Morphophysiology of the growth patterns of Laminaria saccharina sporophyte plates]. Proceedings of conference «Problemy izucheniya, racional'nogo ispol'zovaniya i ohrany prirodnyh resursov Belogo morya» [Problems of studying, rational use and protection of natural resources of the White Sea] (Petrozavodsk, 22–24.09.1992). Petrozavodsk, 1992. P. 15. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B., Kamnev A.N. Ekologo-biologicheskie osnovy kul'tivirovaniya i ispol'zovaniya morskih donnyh vodoroslej [Ecological and biological bases of cultivation and use of marine bottom algae]. Nauka, Moscow, 1994. 202 p. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B., Yarceva I.A., Solov'eva O.L. K produktivnosti donnoj flory v teplovodnyh rajonah dal'nevostochnyh morej [Productivity of bottom flora in warm-water areas of the Far Eastern seas]. In: Gidrobiologiya, biogeografiya shel'fov holodnyh i umerennyh vod Mirovogo okeana [Hydrobiology, biogeography of the shelves of cold and temperate waters of the World Ocean]. Nauka, Leningrad. 1974. P. 128–129. (In Russ.)
- Vozzhinskaya V.B., Yarceva I.A., Solov'eva O.L. Nekotorye osobennosti letnego fotosinteza i dyhaniya belomorskih fukoidov [Some features of summer photosynthesis and respiration of White Sea fucoids]. Oceanology. 1975. Т.16, №3. P. 511–519. (In Russ.)
- Walker F.T. A seaweed survey of Scotland Fucaceae (april 1945 to desember 1946). In: Proc. Linnean Soc. Bot. London. 1947. Session 159, part 2. P. 90–99.
- Zaharova L.L. Koncentrirovanie polivalentnyh metallov iz gidrosfery rasteniyami [Concentration of polyvalent metals from the hydrosphere by plants]. In: Vzaimodejstvie mezhdu vodoj i zhivym veshchestvom [Interaction between water and living matter]. Nauka, Moscow, 1979. T.1. P. 130–135. (In Russ.)
- Zajcev V.P., Azhigihin I.S., Gandel' V.T. Kompleksnoe ispol'zovanie morskih organizmov [Integrated use of marine organisms]. Pishch. prom., Moscow, 1980. 279 p. (In Russ.)
- Zavalko S.E. Harakteristiki rosta populyacii Cystoseira crinita (Desf.) Bory v razlichnyh uchastkah pribrezhnogo ekotopa [Characteristics of the growth of the Cystoseira crinita (Desf.) Bory population in various areas of the coastal ecotope]. Proceedings of II All-Union Congress of Oceanologists. Sevastopol', 1982. V.5, part 1. P. 162–163. (In Russ.)
- Zinova E.S. Belomorskie vodorosli i ih prakticheskoe primenenie [White Sea algae and their practical application]. Arhangel'sk, 1929a. 46 p.
- Zinova E.S. Morskaya kapusta (Laminaria) i drugie vodorosli, imeyushchie promyslovoe znachenie [Seaweed (Laminaria) and other algae of commercial importance]. Izv. TONS. 1929b. T.1, v.1. P. 77–142.
- Zinova A.D. Opredelitel' zelenyh, buryh i krasnyh vodoroslej yuzhnyh morej SSSR [The determinant of green, brown and red algae of the southern seas of the USSR]. Nauka, Moscow, Leningrad, 1967. 398 p.
- Zinova E.S. Vodorosli Yaponskogo morya (burye) [Algae of the Sea of Japan (brown)]. Izv. TONS. 1929c. T.3, v.4. 51 p.
- Zinova L.D., Vozzhinskaya V.B., Gusarova I.S. Fitogeograficheskij sostav i harakteristika donnoj al'goflory Ohotskogo morya [Phytogeographic composition and characteristics of the bottom algoflora of the Sea of Okhotsk]. In: Donnaya flora i produkciya kraevyh morej SSSR [Bottom flora and products of the regional seas of the USSR]. Nauka, Moscow, 1980. P. 4–29.
- Zolotuhina E.Yu., Tropin I.V., Kononenko R.V. Raspredelenie tyazhelyh metallov v tallomah buroj vodorosli Laminaria sacharina (Ag.) Kjellm [Distribution of heavy metals in the thalloms of the brown alga Laminaria saccharina (Ag.) Kjellm]. Bulletin of the Moscow University. Ser. 16: Biology. 1992. № 1. P. 72–76.
- Zvalinskij V.I., Ivanov N.A., Chernova M.I. Nativnoe sostoyanie hlorofilla «a» v morskih vodoroslyah v zavisimosti ot svetovyh uslovij obitaniya [The native state of chlorophyll a in seaweed, depending on the light conditions of habitat]. In: Ekologicheskie aspekty fotosinteza [Ecological aspects of photosynthesis]. Vladivostok, 1978. P. 88–102.
Author
Kamnev A.N.
ORCID - https://orcid.org/0000-0003-3938-1878
Shirshov Institute of Oceanology RAS, Russia, Moscow;
Moscow State University of Psychology and Education, Russia, Moscow;
Lomonosov Moscow State University, Russia, Moscow
dr.kamnev@mail.ru
ARTICLE LINK:
Kamnev A.N. Age-related morphophysiology of brown algae (using the example of representatives of Fucus and Laminariaceae). Some Views, Ideas and Results of the Last Millennium.Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2023. № 3 (33). С. 7–82. URL: http://algology.ru/2011
DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2023-3(33)-7-82
EDN – FQLRPB
When reprinting a link to the site is required
Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor,please and we send it to you with pleasure for free.
Address - info@algology.ru
На ГЛАВНУЮ
К разделу ОБЗОРЫ, СТАТЬИ И КРАТКИЕ СООБЩЕНИЯ
КОНТАКТЫ
Email: info@algology.ru
Изготовление интернет сайта
5Dmedia
ЛИЦЕНЗИЯ
Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.
ISSN 2311-0147