Патова Е.Н., Сивков М.Д.

Elena N. Patova, Michail D. Sivkov

Институт биологии Коми НЦ УрО РАН (Сыктывкар, Россия)
 

УДК 579.266

Получены новые знания о разнообразии и функциональных характеристиках цианопрокариот, ассоциированных со сфагновыми мхами в болотных комплексах бореальной зоны европейского Севера и Приполярного Урала. Выявлено 19 видов диазотрофных цианопрокариот. Изучены количественные характеристики азотфиксирующих цианопрокариот в эпифитных группировках сфагновых мхов и их сезонные изменения. Выявлено, что основу доминирующих комплексов цианопрокариот, активно фиксирующих азот в обследованных сообществах, формируют Nostoc paludosum, N. punctiforme, Microchaete tenera. Показано, что N₂-фиксация в однотипных сообществах в исследуемых географических районах имела близкие значения. Для пойменного болота в таежной зоне выполнены сезонные измерения N₂-фиксации и количественных показателей цианопрокариот, ассоциированных со сфагновыми мхами Sphagnum riparium и S. angustifolium. N₂-фиксация в сезоне в большей степени зависела от температурных условий. Отмечено в среднем от 1,2 до 12,3 тыс. колоний азотфиксирующих цианопрокариот на 1 см² дернины сфагновых мхов. Максимальные величины скоростей N₂-фиксации, измеренные методом ацетиленовой редукции, были отмечены в диапазоне 0,55–3,59 мг С₂Н₄ м^–2ч^–1. Максимальные величины сезонной N₂-фиксаций составили для S. angustifolium 3,5 г С₂Н₄ м^–2 и для S. riparium 4,6 г С₂Н₄ м^–2.

Ключевые слова: ассоциации цианопрокариот/цианобактерий и сфагновых мхов; N₂-фиксация (азотфиксация); пойменные болота; европейский Север

Сфагновые мхи, благодаря высокой способности удерживать воду, обеспечивают буферизацию абиотических факторов (температуры, влажности, солнечной инсоляции), создают стабильную и благоприятную среду для обитания цианобактерий/цианопрокариот и оптимальные условия для протекания процесса азотфиксации в ограниченных по азоту экосистемах (DeLuca et al., 2007). Цианопрокариоты, ассоциированные со сфагновыми мхами, могут значительно способствовать обогащению азотом торфяных залежей болотных комплексов (Gavazov et al., 2010); благодаря способности к фиксации молекулярного азота эта группа фототрофных микроорганизмов может существенно воздействовать на рост сфагнов, следовательно, оказывать влияние на динамику углерода в болотных экосистемах (Berg et al., 2013). В ассоциациях со сфагновыми мхами цианопрокариоты могут влиять на процессы выделения или поглощения парниковых газов в болотных экосистемах, а также, в долгосрочной перспективе, – на поглощение углекислого газа из атмосферы (Vile et al., 2014). Прогнозируется, что изменения климата приведут к структурной и функциональной перестройке ассоциаций мохообразных с цианобактериями, к увеличению скоростей накопления азота в северных экосистемах, что, несомненно, окажет влияние на азотный и углеродный балансы арктических и бореальных биомов (Lindo et al., 2013). Определение видового разнообразия и количественных показателей цианопрокариот, ассоциированных со сфагновыми мхами, изучение их сезонной азотфиксирующей активности необходимы для оценки вклада этой группы микроорганизмов в процесс накопления фиксированного из атмосферы азота для разных типов бореальных болот в условиях меняющегося климата.

К настоящему времени в болотах России выявлено 47 видов азотфиксаторов (Штина и др.., 1981), при этом сведения об азотфиксирующей активности ассоциаций мохообразных с цианопрокариотами для российского Севера малочисленны (Egorov, 2007; Давыдов, 2010; Патова и др., 2020).

Цель работы – изучение состава и структуры цианопрокариот в сфагновом покрове пойменных болот на европейском северо-востоке и оценка их азотфиксирующей активности в ассоциациях с видами рода Sphagnum при разных температурных условиях.

Исследования проведены на пойменных болотах на европейском cеверо-востоке в 2017–2020 гг. в таежной зоне Республики Коми (РК) и горно-тундровом поясе Приполярного Урала. В 2018, 2020 гг. в таежной зоне РК проведены сезонные наблюдения. Период исследования характеризовался контрастными температурными условиями в разные годы: в начале вегетационного сезона в 2018 г. наблюдали частые утренние заморозки на почве, в 2020 г. температуры были существенно выше и только положительными. Методом восстановления ацетилена (Stewart et al., 1967) измерена N₂-фиксация сфагновых мхов, на которых в массе или с высоким обилием отмечено развитие гетероцитных цианопрокариот. Азотфиксацию рассчитывали как продукцию этилена в мг C₂H₄∙м^-1ч^-1. Одновременно с измерением азотфиксирующей активности в пробах изучали видовое разнообразие цианопрокариот и их количественные показатели, также выполнена регистрация экологических параметров среды (температура, влажность, освещенность) (Патова и др., 2020). Выполнен прямой счет колоний или филаментов цианопрокариот (значения приведены в тысячах колоний/филаментов на см² моховой дернины – тыс. кл/фл/см²).

В болотных экосистемах таежной зоны вследствие кислой реакции среды отмечают низкое разнообразие цианопрокариот (Штина и др., 1981; Davydov, Patova, 2018). В сфагновых ассоциациях бореальных болот европейского северо-востока выявлено 19 видов диазотрофных цианопрокариот из родов Anabaena (4 вида), Calothrix (2), Cylindrospermum (1), Fischerella (2), Hapalosiphon (1), Microchaete (1), Nostoc (3), Stigonema (2), Scytonema (1) и Tolypothrix (2). Среди азотфиксирующих видов для болотных сообществ комплекс доминантов чаще других формируют Nostoc paludosum Kutzing ex Bornet et Flahault, N. punciforme (Kutz. ex Hariot) Hariot, Microchaete tenera Thuret ex Bornet et Flahault, Hapalosiphon pumilus Kirch. ex Born. et Flah., Anabaena verrucosa B.-Petersen, Fischerella ambigua (Nag.) Gom. (таблица). 

N₂-фиксация в разных типах сфагновых сообществ с доминированием вышеперечисленных цианопрокариот отмечена в диапазоне 0,55–3,59 мг С₂Н₄∙м^-2ч^-1 (таблица). В болотах Приполярного Урала максимальные скорости N₂-фиксации отмечены в ассоциациях цианобактерий со Sphagnum russowii. В таежной зоне в ассоциациях цианопрокариот со сфагновыми мхами более высокие значения были зафиксированы на пойменном болоте – S. riparium и S. angustifolium. Необходимо отметить, что во всех исследованных районах максимальные скорости измерены в сфагновых мхах с доминированием среди цианопрокариот Nostoc paludosum и N. punctiforme. При этом в болотных комплексах Приполярного Урала данные виды были абсолютными доминантами, а в таежной зоне на пойменном болоте по количественным показателям доминировала в сезоне цианопрокариота Microchaete tenera, виды N. paludosum и N. punctiforme были отмечены в качестве субдоминантов.

Таблица. Максимальные показатели азотфиксирующей активности цианопрокариот
в разных типах северных болот на европейском cеверо-востоке

Table. Maximum rate of N₂ fixing activity of cyanoprokaryotes in different types
of northern bogs in the European northeast

Исследования на пойменном болоте в таежной зоне РК показали, что ведущим фактором, определяющим сезонную N₂-фиксацию ассоциаций цианопрокариот со сфагновыми мхами, является температура (R=0,84, р=0,0001, n=54, регрессионный анализ). Сезонные наблюдения за развитием и азотфиксирующей активностью цианопрокариот в ассоциациях со сфагновыми мхами S. riparium и S. angustifolium в разные по температурным условиям годы показали (рис. 1), что, низкие температуры в начале вегетации (2018 г.) существенно ограничивали численность и N₂-фиксацию цианопрокариот, их максимальные значения к середине лета достигли до 3,9 тыс. кл/фл/см² и 2,64 С₂Н₄∙м^-2ч^-1соответственно. В относительно комфортных температурных условиях 2020 г. уже в самом начале сезона наблюдали активное развитие цианопрокариот и соответственно рост N₂-фиксации (рис. 1). Максимальные показатели в 2020 г. составили: численность цианопрокариот – 12,3 тыс. кл/фл/см², N₂-фиксация – 3,59 мг С₂Н₄∙м^-2ч^-1. В оба года исследований с начала-середины лета наблюдали снижение фиксации азота, которое выражено было в большей степени на участке со S. angustifolium (рис. 1).

Рис. 1.  Сезонные графики скоростей N2-фиксации (мг С2Н4 м-2ч-1) цианопрокариот, ассоциированных со S. riparium (А) и S. angustifolium (Б) по измерениям 2018 и 2020 гг.
Каждая точка представляет собой среднее значение не менее пяти измерений  

Fig. 1. Seasonal graphs of the rates of N2 fixation (mg C2H4 m-2∙h-1) of cyanoprokaryotes associated with S. riparium (A) and S. angustifolium (B) as measured in 2018 and 2020.
Each point represents the average of at least five measurements

Рассчитаны сезонные показателей N₂-фиксации в 2018 и 2020 гг., они составили 1,51–3,50 и 3,5–4,6 г С₂Н₄/м² соответственно. Максимальные величины сезонной N₂-фиксаций составили для S. angustifolium 3,5 г С₂Н₄ м^–2 и для S. riparium 4,6 г С₂Н₄ м^–2. Наблюдается заметное сезонное увеличение азотфиксации в более благоприятных температурных условиях. Учитывая литературные данные о том, что фиксация молекулярного азота эпифитными прокариотами оказывает существенное воздействие на рост сфагнумов (Berg et al., 2013), можно ожидать, что повышение температуры, в условиях изменения климата, будет приводить к увеличению скоростей азотфиксации, и как следствие, к увеличению роста сфагновых мхов. Это в свою очередь окажет влияние на увеличение скорости накопления углерода в северных болотных экосистемах (Lindo et al., 2013).

Полученные нами сведения об азотфиксирующей активности цианопрокариот, ассоциированных со сфагновыми мхами, являются первыми для таежной зоны Республики Коми и горно-тундрового пояса Приполярного Урала. Полученные величины могут служить основой для расчетов сезонной активности цианопрокариот, ассоциированных со сфагновыми мхами в болотах северо-востока европейской России.

Исследования выполнены при финансовой поддержке проекта РНФ №21-14-00029.

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.

Список литературы

1. Давыдов Д.А. Цианопркариоты и их роль в процессе азотфиксации в наземных экосистемах Мурманской области. – М.: Геос, 2010. – 184 с.
2. Патова Е.Н., Сивков М.Д., Гончарова Н.Н., Шубина Т.П. Ассоциации азотфиксирующих цианобактерий со сфагновыми мхами в пойменном болоте средней тайги (европейский Северо-Восток) // Теоретическая и прикладная экология. 2020. №1. С. 117–123. https://doi.org/10.25750/1995-4301-2020-1-117-123
3. Штина Э.А., Антипина Г.С., Козловская Л.С. Альгофлора болот Карелии и ее динамика под воздействием естественных и антропогенных факторов. – Л.: Наука, 1981. – 272 с.
4. Berg A., Danielsson A., Svensson B.H. Transfer of fixed-N from N₂-fixing cyanobacteria associated with the moss Sphagnum riparium results in enhanced growth of the moss // Plant Soil. 2013. V. 362. P. 271–278. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-012-1278-4
5. Davydov D., Patova E. The diversity of Cyanoprokaryota from freshwater and terrestrial habitats in the Eurasian Arctic and Hypoarctic // Hydrobiologia. 2018. № 811. P. 119–137. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-017-3400-3
6. DeLuca T.H., Zackrisson O., Gentili F., Sellstedt A., Nilsson M.C. Ecosystem controls on nitrogen fixation in boreal feather moss communities // Oecologia. 2007. № 152. P.121–130. DOI: https://doi.org/ 10.1007/s00442-006-0626-6.
7. Egorov V.I. The nitrogen regime and biological fixation of nitrogen in moss communities (the Khibiny Mountains) // Eurasian soil science. 2007. V. 40(4). P. 463–467. DOI: https://doi.org/10.1134/S1064229307040138.
8. Gavazov K.S., Soudzilovskaia N.A., Logtestijn R.S., Braster M., Cornelissen J.H. Isotopic analysis of cyanobacterial nitrogen fixation associated with subarctic lichen and bryophyte species // Plant and Soil. 2010. № 333(1–2). P. 507–517. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-010-0374-6
9. Lindo Z., Nilsson M.C., Gundale M.J. Bryophyte-cyanobacteria associations as regulators of the northern latitude Biogeochemistry carbon balance in response to global change // Global Change Biol. 2013. V. 19. P. 2022–2035. DOI: https://doi.org/10.1111/gcb.12175.
10. Stewart W.D., Fitzgerald G.P., Burris R.H. In situ studies on N2 fixation using the acetylene reduction technique // PNAS. 1967. V. 58. P. 2071–2078. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.58.5.2071.
11. Vile M.A., Wieder R.K., Živković T., Scott K.D., Vitt D.H., Hartsock J.A., Iosue C.L., Quinn J.C., Petix M., Fillingim H.M., Popma J.M.A., Dynarski K.A., Jackman T.R., Albright C.M., Wykoff D.D. N₂-fixation by methanotrophs sustains carbon and nitrogen accumulation in pristine peatlands // Biogeochemistry. 2014. V. 121. P. 317–328. DOI: https://doi.org/10.1007/s10533-014-0019-6.

Статья поступила в редакцию 20.06.2021
После доработки 19.11.2021
Статья принята к публикации 22.11.2021

Об авторах

Патова Елена Николаевна – Elena N. Patova

кандидат биологических наук
ведущий научный сотрудник, Институт биологии Коми НЦ УрО РАН, Сыктывкар, Россия (Institute of Biology of Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS, Syktyvkar, Russia)

patova@ib.komisc.ru

Сивков Михаил Дмитриевич – Michail D. Sivkov

ведущий инженер, Институт биологии Коми НЦ УрО РАН, Сыктывкар, Россия (Institute of Biology of Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS, Syktyvkar, Russia)

sivkov@ib.komisc.ru

Корреспондентский адрес: 167982, Россия, г. Сыктывкар, ул. Коммунистическая, 28, ИБ КНЦ УрО РАН; тел. (8212)21-68-55.

ССЫЛКА:

Патова Е.Н., Сивков М.Д. Разнообразие и азотфиксирующая активность цианопрокариот в сфагновом покрове болот на северо-востоке европейской России // Вопросы современной альгологии. 2021. № 2 (26). С. 46–52. URL: http://algology.ru/1737

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-46-52

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Diversity and nitrogen-fixing activity of cyanoprokaryotes in the sphagnum cover of swamps in northeast European Russia

Elena N. Patova, Michail D. Sivkov

Institute of Biology of Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS (Syktyvkar, Russia)

New knowledge has been obtained about the diversity and functional characteristics of cyanoprokaryotes associated with sphagnum mosses in bog complexes of the boreal zone of the European North and the Subpolar Urals. 19 species of diazotrophic cyanoprokaryotes were identified. The quantitative characteristics of nitrogen-fixing cyanoprokaryotes in epiphytic groups of sphagnum mosses and their seasonal changes were studied. It was revealed that Nostoc paludosum, N. punctiforme, Microchaete tenera form the basis of the dominant complexes of cyanoprokaryotes, actively fixing nitrogen in the studied communities. It was shown that N₂ fixation in communities of the same type in the studied geographic regions had similar values. For a floodplain bog in the taiga zone, seasonal measurements of N₂ fixation and quantitative indicators of cyanoprokaryotes associated with the sphagnum mosses Sphagnum riparium and S. angustifolium were carried out. N₂ fixation in the season was more dependent on temperature conditions. On average, from 1.2 to 12.3 thousand colonies of nitrogen-fixing cyanoprokaryotes were recorded per 1 cm² of sphagnum moss sod. The maximum values of the rates of N₂ fixation, measured by the method of acetylene reduction, were noted in the range of 0.55–3.59 mg C₂H₄ m^–2h^–1. The maximum values of seasonal N₂ fixations were 3,5 g C₂H₄ m^–2 for S. angustifolium and 4,6 g C₂H₄ m^–2 for S. riparium.

Keywords: associations of cyanoprokaryota/cyanobacteria and sphagnum mosses; nitrogen fixation; swamps; European North

References

1. Berg A., Danielsson A., Svensson B.H. Transfer of fixed-N from N₂-fixing cyanobacteria associated with the moss Sphagnum riparium results in enhanced growth of the moss. Plant Soil. 2013. V. 362. P. 271–278. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-012-1278-4
2. Davydov D.A. Cyanoprkaryota i ikh rol’ v processe azotfixacii v nazemnykh ecosystemakh Murmanskoj oblasti [Cyanoprkaryotes and their role in the process of nitrogen fixation in terrestrial ecosystems of the Murmansk region]. Geos, Moscow, 2010. 184 p. (In Russ.)
3. Davydov D., Patova E. The diversity of Cyanoprokaryota from freshwater and terrestrial habitats in the Eurasian Arctic and Hypoarctic. Hydrobiologia. 2018. № 811. P. 119–137. DOI: https://doi.org/10.1007/s10750-017-3400-3
4. DeLuca T.H., Zackrisson O., Gentili F., Sellstedt A. and Nilsson M.C. Ecosystem controls on nitrogen fixation in boreal feather moss communities. Oecologia. 2007. № 152. P.121–130. DOI: https://doi.org/10.1007/s00442-006-0626-6
5. Egorov V.I. The nitrogen regime and biological fixation of nitrogen in moss communities (the Khibiny Mountains). Eurasian soil science. 2007. V. 40(4). P. 463–467. DOI: https://doi.org/10.1134/S1064229307040138
6. Gavazov K.S., Soudzilovskaia N.A., Logtestijn R.S., Braster M., Cornelissen J.H. Isotopic analysis of cyanobacterial nitrogen fixation associated with subarctic lichen and bryophyte species. Plant and Soil. 2010. № 333(1–2). P. 507–517. DOI: https://doi.org/10.1007/s11104-010-0374-6
7. Lindo Z., Nilsson M.C., Gundale M.J. Bryophyte-cyanobacteria associations as regulators of the northern latitude Biogeochemistry carbon balance in response to global change. Global Change Biol. 2013. V. 19. P. 2022–2035. DOI: https://doi.org/10.1111/gcb.12175
8. Patova E.N., Sivkov M.D., Goncharova N.N., Shubina T.P. Associations between nitrogen-fixing cyanobacteria and sphagnum mosses in floodplain bogs of the middle taiga (European Northеast). Theoretical and Applied Ecology. 2020. № 1. P. 117–123. DOI: https://doi.org/10.25750/1995-4301-2020-1-117-123
9. Stewart W.D., Fitzgerald G.P., Burris R.H. In situ studies on N2 fixation using the acetylene reduction technique. PNAS. 1967. V. 58. P. 2071–2078. DOI: https://doi.org/10.1073/pnas.58.5.2071
10. Shtina E.A., Antipina G.S., Kozlovskaya L.S. Algoflora bolot Karelii I ee dinamika pod vosdejstviem estestvennikh I antropogennikh factorov [Algoflora of the swamps of Karelia and its dynamics under the influence of natural and anthropogenic factors]. Science, Leningrad, 1981. 272 p. (In Russ.)
11. Vile M.A., Wieder R.K., Živković T., Scott K.D., Vitt D.H., Hartsock J.A., Iosue C.L., Quinn J.C., Petix M., Fillingim H.M., Popma J.M.A., Dynarski K.A., Jackman T.R., Albright C.M., Wykoff D.D. N₂-fixation by methanotrophs sustains carbon and nitrogen accumulation in pristine peatlands. Biogeochemistry. 2014. V. 121. P. 317–328. DOI: https://doi.org/10.1007/s10533-014-0019-6

Authors

Patova Elena N.

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-9418-1601, eLIBRARY Author ID – 63795

Institute of Biology of Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS, Syktyvkar, Russia

patova@ib.komisc.ru

Sivkov Michail D.

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-4914-0234, eLIBRARY Author ID – 63794

Institute of Biology of Komi Scientific Centre, Ural Branch of RAS, Syktyvkar, Russia

sivkov@ib.komisc.ru

ARTICLE LINK:

Patova E.N., Sivkov M.D. Diversity and nitrogen-fixing activity of cyanoprokaryotes in the sphagnum cover of swampsin northeast European Russia. Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2021. № 2 (26). P. 46–52. URL: http://algology.ru/1737

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-46-52

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor, please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147