Родина О.А.^1,2, Сазанова К.В.^3,4, Власов Д.Ю.^1,3

Oksana A. Rodina, Katerina V. Sazanova, Dmitry Yu. Vlasov

¹Санкт-Петербургский государственный университет (Санкт-Петербург, Россия)
²Полярно-альпийский ботанический сад-институт имени Н.А. Аврорина КНЦ РАН
(Апатиты, Россия)
³Ботанический институт имени В.Л. Комарова РАН (Санкт-Петербург, Россия)
⁴Санкт-Петербургский филиал Архива РАН (Санкт-Петербург, Россия) 

УДК 573.7

Проведено сравнение цианобактериальных сообществ, собранных с рускеальского мрамора на территории карьера «Рускеала» и гранита-ракапакиви из карьеров Южной Финляндии. Выделено 2 типа биопленок (с доминированием цианобактерий), которые охарактеризованы по внешним признакам, разнообразию и составу метаболитов. Всего выявлено 49 таксонов цианобактерий, относящихся к 4 порядкам, 15 семействам, 22 родам. Из них на гранитах – 41 таксон, на мраморе – 18 таксонов. В качестве доминанта биопленок первого типа на мраморе определен вид Calothrix parietina, на граните – Gloeocapsa atrata. Для второго типа биопленок отмечено большее обилие Gloecapsopsis magma и разнообразие цианобактерий из рода Gloeocapsa (6 таксонов) на обоих типах субстрата. В результате метаболомного анализа установлено, что I тип биопленок содержит моно-, ди- и трисахариды и аминокислоты в высоких концентрациях, а II тип отличается явным доминированием сахароспиртов. В целом биопленки второго типа на мраморе и на граните более схожи между собой по составу метаболитов, чем наслоения первого типа. Обсуждается роль цианобактериальных биопленок в деструкции каменистых субстратов.

Ключевые слова: биопленки; литобионтные сообщества; метаболомный анализ; цианобактерии.

Биопленки, состоящие из клеток микроорганизмов и продуктов их жизнедеятельности, бывают разной формы, толщины и консистенции (Пиневич и др., 2018). Благодаря своим свойствам, они развиваются на многих субстратах в различных экологических условиях. Полимерный матрикс микробного происхождения способствует прикреплению биопленок к субстрату, а также несет интегрирующую функцию (Beech, Gaylarde, 1991). При колонизации минералов и горных пород объединение микроорганизмов в сообщества способствует их выживанию в олиготрофных условиях и защите от неблагоприятных внешних воздействий (Danese et al., 2001, Zhang and Powers, 2012). Биохимическая активность литобионтных биопленок является одним из важных факторов трансформации поверхностного слоя горных пород и первичного почвообразования (Сазанова и др., 2016), что связано с выделением микроорганизмами широкого спектра соединений различной химической природы (ферменты, аминокислоты, моно- и полисахариды, органические и неорганические кислоты и др.). При этом сильнейшими агрессивными метаболитами микроорганизмов являются органические кислоты, которые играют большую роль в деструкции каменистых субстратов. Взаимодействуя с минералами и образуя растворимые соединения, они вызывают быструю и глубокую деструкцию различных материалов, в том числе камня (Пехташева и др., 2012).

На поверхности каменистых субстратов обычно присутствуют фототрофные организмы (водоросли и/или цианобактерии), а также гетеротрофные микроорганизмы (грибы и органотрофные бактерии) (Hall-Stoodley et al., 2004, Grbić et al., 2010). Они объединяются в чётко структурированное сообщество, имеющее так называемую «социальную структуру». Микробные взаимодействия в таких образованиях основываются на механизмах коагрегации микроорганизмов, межвидовой защиты, кворум-сенсинга и горизонтального переноса генов. Для описания физиологической деятельности биоплёнок применяется термин «ко-метаболизм». Одни виды использует метаболиты, продуцируемые соседними видами, что является выгодным для всего микробного сообщества (Boonchan et al. 2000, Danese et al., 2001, Gilbert et al., 2002, Zhang, Powers, 2012).

Целью данной работы являлось сравнение нескольких типов литобионтных биопленок, собранных с поверхности рускеальского мрамора и гранита-ракапакиви, по разнообразию цианобактерий и составу метаболитов.

Для сбора биопленок с доминированием цианобактерий были выбраны карьеры по добыче гранита-рапакиви на территории южной части Финляндии, из которых камень поставлялся в Санкт-Петербург. Кроме известного «карьера Монферрана» (60°34,207’ с.ш., 27°43,835’ в.д.), который в настоящее время музеифицирован и подвергается естественному зарастанию, были выбраны еще 3 карьера со следующими координатами: карьер II (N 60°31.855’ E 027°39.698’); карьер III (N 60°32.101’ E 027°39.823’); карьер IV (N 60°44.413’ E 028°00.564’). Биопленки с поверхности мрамора были собраны на карьерах в горном парке «Рускеала» (Северном Приладожье, Сортавальский район Республики Карелия). Рускеальский мрамор также поставлялся в Санкт-Петербург для облицовки зданий и сооружений, в том числе Исаакиевского собора.

Добыча камня уже достаточно давно прекращена во всех перечисленных карьерах. Выбранные карьеры идеально подходят для изучения обрастаний природного камня в условиях низкой антропогенной нагрузки, где на открытых скальных поверхностях можно наблюдать различные формы биообрастаний горных пород.

Исследование биопленок проводились в 2015–2018 гг.

Для идентификации цианобактерий проводили прямое микроскопирование проб после их отстаивания в дистиллированной воде. Идентификация видов проводилась с использованием световой микроскопии (микроскоп Leica DM 1000). Для определения видового состава цианобактерий использовали определители (Голлербах и др., 1953; Komárek, Anagnostidis, 1998, 2005). Верификацию видов в соответствии с современной номенклатурой проводили с использованием электронной базы данных AlgaeBase (http://www.algaebase.org/).

Для метаболомного анализа (т.е. оценки совокупности всех метаболитов) пробы природных биопленок двукратно экстрагировали метанолом. Полученный экстракт объединяли и выпаривали при 40°С, сухой остаток растворяли в пиридине. Далее с использованием N, O-бис-(триметилсилил) трифторацетамида (BSTFA) получали TМС (триметилмилил)-производные.

Анализ проводили методом газовой хромато-масс-спектрометрии (ГХ-МС) на приборе Agilent с масс-селективным детектором 5975С (США), колонка HP-5MS, 30 м Х 0,25 мм. Хроматографирование проводили при линейном программировании температуры от 70°C до 320°C со скоростью 4°C/мин. Сбор данных осуществляли с помощью программного обеспечения Agilent ChemStation. Обработку и интерпретацию масс-спектрометрической информации проводили с использованием программы AMDIS и стандартной библиотеки NIST2005. Количественная интерпретация хроматограмм проводилась методом внутренней стандартизации по углеводороду С₂₃ с помощью программы UniChrom. Статистическая обработка результатов была выполнена с помощью программы Multibase2015.

Для анализа были отобраны следующие типы биопленок со скальных поверхностей: корковидные наслоения (от светло- до темно-зеленого) во влажном состоянии мягкие, слизистые, легко отделяющиеся от поверхности камня (Тип I); корковидные наслоения, плотно сросшиеся с поверхностью камня, пигментированные (черные, иногда коричневого, красного или рыжего цвета) (Тип II).

Всего в ходе исследования выявлено 49 таксонов цианобактерий, относящихся к 4 порядкам, 15 семействам, 22 родам. Из них на гранитах – 41 таксон, на мраморе – 18 таксонов. Видовые списки на различных субстратах схожи на 34% (10 из выявленных таксонов являются общими для мрамора и гранита) (табл.1).

Таблица 1. Видовой состав цианобактерий в биопленках двух типов на мраморе 
и граните-рапакиви (виды расположены в порядке снижения встречаемости)

ТАБЛИЦА ОТКРЫВАЕТСЯ ПРИ НАЖАТИИ НА ССЫЛКУ

Table 1. Cyanobacteria species composition in the biofilms (2 types)on the marble and granite-rapakivi (taxa are arranged in decreasing order of occurrence)

THE TABLE CAN BE SEEN BY CLICKING ON THE LINK

В качестве доминанта биопленок первого типа на мраморе определен вид Calothrix parietina, образующий характерные слизистые налёты на поверхности камня (трихомы одеты в чехлы и собраны в дерновинки, которые обильно покрываются слизью). Для гранитов в качестве доминанта биопленок определен вид Gloeocapsa atrata.

В темных корковидных наслоениях на мраморе (Тип II) сохраняется доминирование цианобактерий. По сравнению с типом I обильнее встречается Gloecapsopsis magma, а также отмечено большее разнообразие цианобактерий из рода Gloeocapsa.

Доминирующие виды, вероятно, и определяют внешний вид биопленок и наслоений. Для первого типа это цианобактерии зеленого цвета, обладающие слизистыми чехлами; для второго типа – пигментированные виды, окрашивающие наслоения в тона от красновато-коричневого до почти черного.

В количественном отношении в пробах первого типа биопленок с гранита-рапакиви доминировали сахара (моно-, ди- и трисахариды) и такие жирные кислоты, как пальмитиновая (аС 16:0), стеариновая (аС 18:0), олеиновая (аС 18:1), линолевая (аС 18:2), линоленовая (аС 18:3), арахиновая (аС 20:0) и лигноцериновая (аС 24:0). В меньших количествах присутствовали С2–С6 органические кислоты (фумаровая, щавелевая, янтарная, глицериновая, глюконовая); азелаиновая (аС 9:0) и каприновая (аС 10:0) жирные кислоты; сахароспирты (арабитол, эритритол, сорбитол, глицерол), аминокислоты (аланин, глицин, пролин, треонин, оксипролин, фенилаланин, серин, лейцин, аспарагин, аспарагиновая кислота), терпены (фитол), стерины (кампомтерол, ситостерол, сигмастерол, холестерол), фосфат и мочевина.

В пробах первого типа биопленок, отобранных с поверхности мрамора, также в высоких концентрациях присутствовали моно-, ди- и трисахариды и аминокислоты. Состав жирных кислот был в целом сходным, но в пробах, отобранных на мраморе, присутствовало больше азелаиновой, каприновой и миристиновой (аС 14:0) кислот, чем в пробах, отобранных с поверхности гранита. Резко отличался состав стеринов: в биопленках на граните состав стеринов был богаче, а количественные показатели выше. В биопленках на мраморе были обнаружены только кампостерол и ситостерол в небольших количествах. По сравнению с пробами с поверхности гранитов-рапакиви, на мраморе присутствовало меньше яблочной и щавелевой кислот, но больше сахарокислот (глюконовой и треоновой).

Тёмноокрашенные корковидные наслоения (II тип биопленок) на сравниваемых горных породах отличались явным доминированием сахароспиртов (эритритол, арабитол, сорбитол). Сахара и жирные кислоты, как и в биоплёнках первого типа, присутствовали в высоких концентрациях. По составу жирных кислот также отмечено сходство с пробами первого типа на обоих субстратах. В некоторых пробах биопленок II типа были обнаружены фенольные соединения (орцинол, ализарин), шикимовая кислота, С2-С6 органические кислоты, аминокислоты (аланин, валин, лейцин, аспарагиновая кислота), фитол, стерины (кампомтерол, ситостерол, сигмастерол, холестерол), фосфат и мочевина и ряд неидентифицированных соединений. В целом бионаслоения второго типа на мраморе и на граните были более схожи между собой по составу метаболитов, чем наслоения первого типа. Можно предположить, что на состав метаболитов в биопленках могут оказывать влияние не только доминанты литобионтного сообщества. Известно, что в составе биопленок присутствуют и другие микроорганизмы, например микромицеты (Vlasov et al., 2020), которые также выделяют метаболиты в процессе жизнедеятельности. При этом доминантные виды цианобактерий, вероятно, формируют основную долю матрикса для существования сообщества в виде биопленки. По нашим данным, состав субстрата влияет на количество и состав микроорганизмов в литобионтных сообществах. Так, разнообразие цианобактерий на граните-рапакиви оказалось в 2 раза выше, чем на рускеальском мраморе, что, возможно, связано с более сложным минеральным составом гранитов-рапакиви. Выявленные различия, вероятно, сказываются и на составе метаболитов литобионтных биопленок. В свою очередь биохимическая активность литобионтного сообщества влияет на состояние каменистого субстрата, особенно его поверхностного слоя. По нашим данным в биопленках первого типа оказалось меньше яблочной и щавелевой кислот на мраморе, чем на граните, что, скорее всего, происходит из-за связывания этих метаболитов кальцием, входящим в состав субстрата. Вероятно, это может приводить к более интенсивному разрушению мрамора по сравнению с гранитом-рапакиви под влиянием цианобактериальных биопленок.

Таким образом, биопленки на поверхности гранитов-рапакиви и рускеальского мрамора различаются по видовому составу цианобактерий и по составу микробных метаболитов. I тип биопленок, вероятно, является начальным этапом заселения и преобразования поверхности каменистого субстрата. На этом этапе доминируют цианобактерии, а состав метаболитов отличается на граните и мраморе. Во II типе биопленок в большей степени проявляются гетеротрофные компоненты сообщества (микромицеты и органотрофные бактерии), которые используют продукты жизнедеятельности цианобактерий для своего развития, тем самым снижая различия в составе метаболитов на разных субстратах.

Работа выполнена при поддержке гранта РНФ № 19-17-00141.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.

Список литературы

1. Голлербах М.М., Косинская Е.К., Полянский В.И. Определитель пресноводных водорослей СССР. Вып. 2. Синезеленые водоросли. – М.: Советская наука, 1953. – 653 с.
2. Пехташева Е.Л., Неверов А.Н., Заиков Г.Е., Стоянов О.В. Биодеструкция и биоповреждения материалов. Кто за это в ответе? // Вестник Казанского технологического университета. 2012. Т. 15, № 8. С.222–233.
3. Пиневич А.В., Коженкова Е.В., Аверина С.Г. Биопленки и другие прокариотные консорциумы. – СПб.: Химиздат, 2018. – 264 с.
4. Сазанова К.В., Власов Д.Ю., Шаварда А.Л., Зеленская М.С., Кузнецова О.А. Метаболомный подход в изучении литобионтных сообществ // Биосфера. 2016. Т. 8, № 3. С.291–300.
5. Beech I.B., Gaylarde C.C. Microbial polysaccharides and corrosion // International Biodeterioration Biodegradation. 1991. V. 27. P.95–107. DOI: https://doi.org/10.1016/0265-3036(91)90002-9
6. Boonchan S., Britz M.L., Stanley G.A. Degradation and mineralization of high-molecularweight polycyclic aromatic hydrocarbons by defined fungal-bacterial cocultures // Applied and Environmental Microbiology. 2000. V. 66. P.1007–1019. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.66.3.1007-1019.2000
7. Danese P.N., Pratt L.A., Kolter R. Biofilm Formation as a Developmental Process // Methods in enzymology. 2001. V. 336. P.19–26. DOI: https://doi.org/10.1016/S0076-6879(01)36574-6
8. Gilbert P., Maira-Litran T., McBain A.J., Rickard A.H., Whyte F.W. The physiology and collective recalcitrance of microbial biofilm communities // Advances in microbial physiology. 2002. V. 46. P.203–256. DOI: https://doi.org/10.1016/S0065-2911(02)46005-5
9. Grbić M.L., Vukojević J., Simić G.S., Krizmanić J., Stupar M. Biofilm forming cyanobacteria, algae and fungi on two historic monuments in Belgrade, Serbia // Arch Bio Sci. 2010. V. 62, №3. P.625–631. DOI: https://doi.org/10.2298/ABS1003625L
10. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. 2021. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org (дата обращения – 27.10.2021).
11. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases // Nature Reviews Microbiology. 2004. V. 2. P.95–108. DOI: https://doi.org/10.1038/nrmicro821
12. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota. 1. Teil. Part: Chroococcales. – Berlin: Spektrum, 1998. – 548 p.
13. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota. 2. Teil. Part: Oscillatoriales. – Berlin: Spektrum, 2005. – 759 p.
14. Vlasov D.Yu., Panova E.G., Zelenskaya M.S., Rodina O.A., Vlasov A.D., Sazanova K. V. Changes of granite rapakivi under the biofouling influence // Granite [Working Title] – London: IntechOpen, 2020. – P. 1–17. DOI: http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.92324
15. Zhang B., Powers R. Analysis of bacterial biofilms using NMR-based metabolomics. // Future Med Chem. 2012. V. 4, № 10. P. 1273–1306. DOI: https://doi.org/10.4155/fmc.12.59

Статья поступила в редакцию 20.06.2021
После доработки 28.10.2021
Статья принята к публикации 2.11.2021

Об авторах

Родина Оксана Андреевна – Oksana A. Rodina

инженер-исследователь,
Санкт-Петербургский государственный университет, Санкт-Петербург, Россия (Saint Petersburg State University, St. Petersburg, Russia), Институт Наук о Земле; Полярно-альпийский ботанический сад-институт им. Н.А. Аврорина Кольского научного центра РАН, Апатиты, Россия (Avrorin Polar-Alpine Botanical Garden-Institute KSC RAS, Apatity, Russia), лаборатория флоры и растительности

oxanarod@yandex.ru

Сазанова Катерина Владимировна – Katerina V. Sazanova

кандидат биологических наук,
старший научный сотрудник, Санкт-Петербургский филиал Архива РАН, Санкт-Петербург, Россия (Archive of the Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia), лаборатория реставрации и консервации документов; научный сотрудник, Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН, Санкт-Петербург, Россия (Komarov Botanical Research Institute RAS, St. Petersburg, Russia), лаборатория аналитической фитохимии

barinova-kv@mail.ru

Власов Дмитрий Юрьевич – Dmitry Yu. Vlasov

доктор биологических наук
профессор, Санкт-Петербургский государственный университет, Санкт-Петербург, Россия (Saint Petersburg State University, St. Petersburg, Russia), биологическиий факультет, кафедра ботаники; ведущий научный сотрудник, Ботанический институт им. В.Л. Комарова РАН, Санкт-Петербург, Россия (Komarov Botanical Research Institute RAS, St. Petersburg, Russia), лаборатория биохимии грибов

Dmitry.Vlasov@mail.ru

Корреспондентский адрес: 199034, Санкт-Петербург, 10-я линия, д. 33-35, СПбГУ, Институт Наук о Земле;. тел. (812) 363–62–21.

ССЫЛКА:

Родина О.А., Сазанова К.В., Власов Д.Ю. Сравнительная характеристика метаболитов в биопленках различного состава с участием цианобактерий // Вопросы современной альгологии. 2021. №2 (26). С. 16–23. URL: http://algology.ru/1702

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-16-23

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Comparative characteristics of metabolites 
from various cyanobacteria biofilms

Oksana A. Rodina^1,2, Katerina V. Sazanova^3,4, Dmitry Yu. Vlasov^1,3

¹Saint Petersburg State University (St. Petersburg, Russia)
²Avrorin Polar-Alpine Botanical Garden-Institute KSC RAS (Apatity, Russia)
³Komarov Botanical Research Institute RAS (St. Petersburg, Russia)
⁴Archive of the Russian Academy of Sciences (St. Petersburg, Russia)

Cyanobacterial communities collected from the Ruskeala marble in the territory of Ruskeala quarry and granite-rapakivi from quarries of Southern Finland are compared. Two types of cyanobacterial biofilms were characterized by external features, diversity, and composition of metabolites. Identification of cyanobacteria was carried out according to morphological characters. In total, forty-nine cyanobacteria taxa belonging to four orders, fifteen families, twenty-two genera were revealed. Of these, forty-one taxa were identified on granite outcrops, and eighteen taxa on marble substrate. A complete list of cyanobacterial species in decreasing order of occurrence is presented in the text. Calothrix parietina is defined as the dominant of the first type biofilm on marble, Gloeocapsa atrata on granite. For the second type of biofilms, a greater abundance of Gloecapsopsis magma was noted, and a variety of cyanobacteria from the genus Gloeocapsa (6 taxa) on both types of substrate. Metabolomic analysis revealed that the first type of biofilm contains mono-, di- and trisaccharides and amino acids in high concentrations, and the second type is characterized by a clear dominance of sugar alcohols. In general, biofilms of the second type on marble and granite are more similar in composition to metabolites than biofilms of the first type. The role of cyanobacterial biofilms in the biodegradation of stony substrates is discussed. It was noted that in biofilms of the first type there is less malic and oxalic acid on marble than on granite, which is most likely due to the binding of these metabolites to calcium, which is part of the substrate.

Keywords: biofilms; lithobiotic communities; metabolomics; cyanobacteria.

References

1. Beech I.B., Gaylarde C.C. Microbial polysaccharides and corrosion. International Biodeterioration Biodegradation. 1991. V. 27. P. 95–107. DOI: https://doi.org/10.1016/0265-3036(91)90002-9
2. Boonchan S., Britz M.L., Stanley G.A. Degradation and mineralization of high-molecularweight polycyclic aromatic hydrocarbons by defined fungal-bacterial cocultures. Applied and Environmental Microbiology. 2000. V. 66. P. 1007–1019. DOI: https://doi.org/10.1128/AEM.66.3.1007-1019.2000
3. Danese P.N., Pratt L.A., Kolter R. Biofilm Formation as a Developmental Process. Methods in enzymology. 2001. V. 336. P. 19–26. DOI: https://doi.org/10.1016/S0076-6879(01)36574-6
4. Gilbert P., Maira-Litran T., McBain A.J., Rickard A.H., Whyte F.W. The physiology and collective recalcitrance of microbial biofilm communities. Advances in microbial physiology. 2002. V. 46. P. 203–256. DOI: https://doi.org/10.1016/S0065-2911(02)46005-5
5. Gollerbah M.M., Kosinskaya E.K., Polyanskij V.I. Opredelitel' presnovodnyh vodoroslej SSSR. Vyp. 2. Sinezelenye vodorosli [Key to freshwater algae of the USSR. Vol. 2. Blue-green algae]. Sovetskaya nauka, Moscow, 1953. 653p. (In Russ.)
6. Grbić M.L., Vukojević J., Simić G.S., Krizmanić J., Stupar M. Biofilm forming cyanobacteria, algae and fungi on two historic monuments in Belgrade, Serbia. Arch Bio Sci. 2010. V. 62, №3. P. 625–631. DOI: https://doi.org/10.2298/ABS1003625L
7. Guiry M.D., Guiry G.M. AlgaeBase. 2021. World-wide electronic publication, National University of Ireland, Galway. http://www.algaebase.org (date – 27.10.2021).
8. Hall-Stoodley L., Costerton J.W., Stoodley P. Bacterial biofilms: from the natural environment to infectious diseases. Nature Reviews Microbiology. 2004. V. 2. P. 95–108. DOI: https://doi.org/10.1038/nrmicro821
9. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota. 1. Teil. Part: Chroococcales. Berlin: Spektrum, 1998. 548 p.
10. Komárek J., Anagnostidis K. Cyanoprokaryota. 2. Teil. Part: Oscillatoriales. Berlin: Spektrum, 2005. 759p.
11. Pekhtasheva E.L., Neverov A.N., Zaikov G.E., Stoyanov O.V. Biodestrukciya i biopovrezhdeniya materialov. Kto za eto v otvete? [Biodegradation and biological damage of materials. Who is responsible for this?]. Bulletin of Kazan Technological University. 2012. T. 15, V. 8. P.222–233. (In Russ.)
12. Pinevich A.V., Kozhenkova E.V., Averina S.G. Bioplenki i drugie prokariotnye konsorciumy [Biofilms and other prokaryotic consortia]. Himizdat, Saint Peterburg, 2018. 264 p. (In Russ.)
13. Sazanova K.V., Vlasov D.Yu., Shavarda A.L., Zelenskaya M.S., Kuznetsova O.A. Metabolomnyj podhod v izuchenii litobiontnyh soobshchestv [The metabolic approach to the study of lithobiont communities]. Biosfera. 2016. V. 8, № 3. P. 291–300. (In Russ.)
14. Vlasov D.Yu., Panova E.G., Zelenskaya M.S., Rodina O.A., Vlasov A.D., Sazanova K.V. Changes of granite rapakivi under the biofouling influence. In: Granite [Working Title]. IntechOpen, London, 2020. P. 1–17. DOI: http://dx.doi.org/10.5772/intechopen.92324
15. Zhang B., Powers R. Analysis of bacterial biofilms using NMR-based metabolomics. Future Med Chem. 2012. V. 4, № 10. P. 1273–1306. DOI: https://doi.org/10.4155/fmc.12.59

Authors

Rodina Oksana A.

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-6598-6953

Saint Petersburg State University, St. Petersburg, Russia;
Avrorin Polar-Alpine Botanical Garden-Institute KSC RAS, Apatity, Russia

oxanarod@yandex.ru

Sazanova Katerina V.

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-0496-3763

Komarov Botanical Research Institute RAS, St. Petersburg, Russia;
Archive of the Russian Academy of Sciences, St. Petersburg, Russia

barinova-kv@mail.ru

Vlasov Dmitry Yu.

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-0455-1462

Saint Petersburg State University, St. Petersburg, Russia;
Komarov Botanical Research Institute RAS, St. Petersburg, Russia

Dmitry.Vlasov@mail.ru

ARTICLE LINK:

Rodina O.A., Sazanova K.V., Vlasov D.Yu. Comparative characteristics of metabolites from various cyanobacteria biofilms. Voprosy sovremennoi algologii [Issues of modern algology]. 2021. №2 (26). P. 16–23. URL: http://algology.ru/1702

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-16-23

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor,please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147