Сахарова Е.Г.¹, Фенева И.Ю.², Горелышева З.И.³, Карпович М.⁴, Горнияк А.⁴

Ekaterina G. Sakharova, Irina Yu. Feniova, Zoya I. Gorelysheva,
Maciej Karpowicz, Andrzej Górniak

¹Институт биологии внутренних вод имени И.Д. Папанина РАН (Борок, Россия)
²Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН (Москва, Россия)
³НПЦ НАН Беларуси по биоресурсам (Минск, Беларусь)
⁴Белостокский университет (Белосток, Польша) 

УДК 574.583(28):581+594.1

Проведено два эксперимента (в 2014 и 2017 гг.) для определения влияния моллюска Dreissena polymorpha (Pallas, 1771) на состав и обилие фитопланктона. Водоросли по-разному реагировали на вселение D. polymorpha в 2014 и 2017 гг. Дрейссена не влияла на общее обилие фитопланктона, однако изменяла биомассу отдельных таксонов. На реакцию цианопрокариот в результате вселения моллюсков оказывали влияние исходная структура фитопланктона и начальные концентрации азота и фосфора в воде. Снижение обилия цианопрокариот наблюдалось при низких значениях соотношения N:P, а повышение – при более высоких. Дрейссена вызывала увеличение биомассы крупных зеленых нитчатых водорослей, являющихся плохим пищевым ресурсом для зоопланктона.

Ключевые слова: фитопланктон; Dreissena polymorpha; мезокосмы; цианопрокариоты; зеленые нитчатые водоросли.

Активно вселившийся в водоемы Европы и Северной Америки моллюск Dreissena polymorpha влияет на обилие и структуру водных сообществ. Интенсивная фильтрационная активность D. рolymorpha, выделение в толщу воды продуктов жизнедеятельности, в том числе биогенных элементов, способствует изменению биомассы и состава фитопланктона (Pillsbury et al., 2002; Sarnelle et al., 2005; Vanderploeg et al., 2017; McEachran et al., 2019 и др.). Цель нашей работы – выявить изменение качественных и количественных характеристик фитопланктона в присутствии D. polymorpha в эвтрофных условиях.

Был поставлен 30-ти дневный эксперимент в 2014 г. и 2017 г. Вода отбиралась в эвтрофном озере Миколайское, Польша (21°35′E, 53°48′N; площадь 498 Га, максимальная глубина 26 м, средняя глубина 11 м). Размер аквариумов: 940×640×500 мм; 300 л. Контролем служили варианты без добавления дрейссены, в экспериментальные аквариумы помещались моллюсков D. polymorpha в количестве 250 г/м², что соответствовало примерно 200 экз. особей на мезокосм. Все варианты проводились в трех повторностях. Продолжительность эксперимента – 30 суток. Концентрация биогенных элементов (P-PO₄, N-NH₄, N-NO₂, N-NO₃) в воде измерялась в начале эксперимента, на 10, 20 и 30 сутки по стандартной методике (Standard Methods, 2005). При определении содержания неорганического азота в воде находилась сумма концентрации всех его форм. Концентрация хлорофилла (общего, диатомовых, зеленых водорослей и цианопрокариот) в мезокосмах определялась флуориметром PHYTOPAM в начале эксперимента, а также на 10, 20 и 30 сутки. Для уточнения видового состава водорослей пробы фитопланктона отбирались и обрабатывались в начале и конце эксперимента по стандартной методике (Методика изучения…, 1975). Фитопланктон идентифицировался под световым микроскопом Nikon Optiphot 2, биомасса водорослей рассчитывалась путем приравнивания формы клеток фитопланктона к подобным геометрическим фигурам (Mikheeva, 1989). В работе обсуждаются только достоверные различия. Сравнение изучаемых параметров проводилось с помощью однофакторного дисперсионного анализа (Тьюки тест), при отсутствии нормального распределения использовался тест Краскела-Уоллиса. Проверка на нормальность распределения производилась с помощью критерия Колмогорова-Смирнова. Для проведения статистического анализа данных использовалась программа Past 3.20.

2014 г. и 2017 г. существенно различались между собой по изучаемым параметрам, поэтому были проанализированы отдельно. Растворенный фосфор, общий хлорофилл, хлорофилл диатомовых водорослей, цианопрокариот были значимо выше в начале эксперимента 2014 г., чем в начале эксперимента 2017 г., а хлорофилл зеленых водорослей и соотношение N:P – ниже в 2014 г.

Моллюск D. polymorpha в эксперименте 2014 г. оказывал значительное положительное влияние на содержание хлорофилла диатомовых и зеленых водорослей, а также растворенного фосфора, и отрицательное – на соотношение N:P и содержание хлорофилла цианопрокариот. В 2017 г. показан достоверный положительный эффект дрейссены на содержание растворенного азота, хлорофилла цианопрокариот и соотношение N:P.

Рис.1. Соотношение разных групп водорослей в общей биомассе фитопланктона
в 1-ый и 30-ый дни 2014 г. (А) и 2017 г.(Б), где К – контрольные мезокосмы, М – мезокосмы с моллюсками, 1 – диатомовые, 2 –динофитовые, 3 – Zygnema sp., Mougeotia sp., Oedogonium sp., 
4 – другие зеленые, 5 – цианопрокариоты, 6 – другие (эвгленовые, золотистые, желто-зеленые, криптофитовые) водоросли

Fig. 1. Taxonomic structure of phytoplankton community on Day 1 and Day 30 in 2014 (A) and 2017 (Б); 
К – control; М –zebra mussel treatment, 1 – Diatoms, 2 –Dinoflagellates, 3 – Zygnema sp., Mougeotia sp., Oedogonium sp., 4 – Other Green algae, 5 – Cyanoprokariota, 6 – Others (Euglenophyta, Chrysophyta, Xanthophyta, Cryptophyta)

В 2014 г. цианопрокариоты доминировали по биомассе фитопланктона в начале эксперимента (рис. 1А). Преобладали виды Limnothrix redekeii Van Goor и Planktothrix agardhii Gomont. Дрейссена способствовала достоверному снижению биомассы L. redekeii и P. agardhii относительно контроля к концу опыта. На 30-ый день эксперимента в тенках с D. polymorpha значимо преобладали зеленые нитчатые водоросли Mougeotia sp., Zygnema sp., и Oedogonium sp. В 2017 г. в обоих вариантах опыта в начале эксперимента доминировали по биомассе динофитовые и диатомовые водоросли, в то время как диатомовые и зеленые преобладали в конце (рис. 1Б). Биомасса нитчатых зеленых водорослей в конце эксперимента также была выше в присутствии D. polymorpha, чем в контроле. Биомасса других зеленых водорослей была значительно меньше в тенках с дрейссеной, чем в контроле.

При оценке в 2014 и 2017 гг. исходные сообщества водорослей различались в начале эксперимента. В 2014 г. доминировали цианопрокариоты, а в 2017 г. – динофитовые и диатомовые водоросли. Дрейссена оказывала различный эффект на цианопрокариоты – в 2014 г. в мезокосмах с D. polymorpha концентрация хлорофилла цианопрокариот снижалась, а в 2017 г. – увеличивалась относительно контроля. Неоднозначное влияние моллюсков на цианопрокариоты может быть объяснено различиями в исходном содержании биогенных веществ и в структуре фитопланктона между экспериментами. Результаты опытов Сарнелл и др. (Sarnelle et al., 2005) показали, что при низких концентрациях фосфора биомасса Microcystis aeruginosa (Kütz.) Kütz. снижалась в присутствии дрейссены и, наоборот, при высоком его содержании – повышалась. Однако на биомассу цианопрокариот в большей степени оказывает влияние соотношение N:P (Левич, Булгаков, 1995), в 2014 г. в начале эксперимента оно было значимо ниже, чем в 2017 г. Таким образом, в мезокосмах с дрейссеной при низких значениях соотношения N:P мы наблюдали снижение биомассы цианопрокариот, а при более высоких – рост их обилия.

Наши результаты показали, что, независимо от года исследований, моллюски способствовали преобладанию крупноклеточных перифитонных и бентосных форм водорослей. Это могло быть вызвано активным потреблением водорослей планктона моллюсками. Известно также, что зеленые водоросли из родов Mougeotia, Zygnema и Oedogonium более конкурентоспособны, чем пелагический фитопланктон (Schindler, 1975; Carrick, Lowe, 1989), благодаря своей способности образовывать плотные заросли с большими поглощающими поверхностями (Simons, 1994; Gerrath, 2003; John, 2003). Наши данные согласуются с результатами множества других экспериментальных работ (Wojtal-Frankiewicz, Frankiewicz, 2011; Dzialowski, 2013) и полевых исследований (Vanderploeg et al., 2017; McEachran et al., 2019). Например, в оз. Гурон, структура водорослей сместилась в сторону зеленых Spirogyra sp., Stigeoclonium sp., Cladophora sp. и Mougeotia sp. вскоре после появления в нем D. polymorpha (Pillsbury et al., 2002).

Таким образом, водоросли по-разному реагировали на вселение моллюска D. polymorpha. Дрейссена не влияла на общее обилие фитопланктона, однако изменяла биомассу отдельных таксонов. На реакцию цианопрокариот в результате вселения моллюсков оказывали влияние исходная структура фитопланктона и начальные концентрации азота и фосфора в воде. Снижение обилия цианопрокариот наблюдалось при низких значениях соотношения N:P и повышение – при более высоких. Дрейссена вызывала увеличение биомассы крупных зеленых нитчатых водорослей, являющихся плохим пищевым ресурсом для вышестоящих трофических уровней.

Работа выполнена в рамках Госзадания № 121051100099-5 и за счет грантов Российского научного фонда (проект № 16-14-10323), РФФИ 18-54-00002 Бел_а и при поддержке Национального центра науки Польши (UMO- 2016/21/B/NZ8/00434).

Автор заявляет об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.

Список литературы

1. Левич А.П., Булгаков И.Г. Биогенные элементы в среде и фитопланктон: отношение азота к фосфору как самостоятельный регулирующий фактор // Успехи современной биологии. 1995. Т.15, №1. С. 13.
2. Методика изучения биогеоценозов внутренних водоемов. – М.: Наука, 1975. – 240 с.
3. Carrick H.J., Lowe R.L. Benthic algal response to N and P enrichment along a pH gradient // Hydrobiologia. 1989. V.179. P.119–127. DOI – https://doi.org/10.1007/BF00007599.
4. Dzialowski A.R. Invasive zebra mussels alter zooplankton responses to nutrient enrichment // Freshwater Science. 2013. V. 32. P. 462–470. DOI – https://doi.org/10.1899/12-129.1.
5. Gerrath J.F. Conjugating green algae and desmids. // Wehr J., Sheath R., Kociolek J.P. (eds.). Freshwater Algae of North America. Ecology and Classification – Elsevier Scince, Academic Press, 2003. – P. 353–381.
6. John D.M. Filamentous and plantlike Green algae. // Wehr J., Sheath R., Kociolek J.P. (eds.). Freshwater Algae of North America. Ecology and Classification – Elsevier Scince, Academic Press, 2003. – P. 311–352.
7. McEachran M.C., Trapp R.S., Zimmer K.D., Herwig B., Hegedus C.E., Herzog C.E., Staples D.F. Stable isotopes indicate that zebra mussels (Dreissena polymorpha) increase dependence of lake food webs on littoral energy sources // Freshwater Biology. 2019. V.64. P. 183–196. DOI – https://doi.org/10.1111/fwb.13206.
8. Mikheeva T.M. Methods of quantitative estimates of nanophytoplankton (review) // Hydrobiological Journal. 1989. V.25. P. 3–21.
9. Pillsbury R.W., Lowe R.L., Pan Y.D., Greenwood J.L. Changes in the benthic algal community and nutrient limitation in Saginaw Bay, Lake Huron, during the invasion of the zebra mussel (Dreissena polymorpha) // Journal of the North American Benthological Society. 2002. V.21. P. 238–252. DOI – https://www.jstor.org/stable/1468412.
10. Sarnelle O., Wilson A.E., Hamilton S.K., Knoll L.B., Raikow D.F. Complex interactions between the zebra mussel, Dreissena polymorpha, and the harmful phytoplankter, Microcystis aeruginosa // Limnology and Oceanography. 2005. V. 50. P. 896–904. DOI – https://doi.org/10.4319/lo.2005.50.3.0896.
11. Schindler D.W. Whole-lake eutrophication experiments with phosphorus, nitrogen, and carbon // Verhandlungen des Internationalen Verein Limnologie. 1975. V.19. P. 3221–3231. DOI – https://doi.org/10.1080/03680770.1974.11896436.
12. Simons J. Field ecology of freshwater macroalgae in pools and ditches, with special attention to eutrophication // Netherlands Journal of Aquatic Ecology. 1994. V. 28. P. 25–33.
13. Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater. – Washington: American Public Health Association, 2005. – 79 p.
14. Vanderploeg H.A., Sarnele O., Liebig J.R., Morehead N.R., Robinson S.D., Johengen T.H., Horst G.P. Seston quality drives feeding, stoichiometry and excretion of zebra mussels // Freshwater Biology. 2017. V.62. P. 664–680. DOI – https://doi.org/10.1111/fwb.12892.
15. Wojtal-Frankiewicz A., Frankiewicz P. The impact of pelagic (Daphnia longispina) and benthic (Dreissena polymorpha) filter feeders on chlorophyll and nutrient concentration // Limnologica. 2011. V. 41. P. 191–200. DOI – https://doi.org/10.1016/j.limno.2010.09.001

Статья поступила в редакцию 20.06.2021
После доработки 12.10.2021
Статья принята к публикации 15.10.2021

Об авторах

Сахарова Екатерина Геннадьевна – Ekaterina G. Sakharova

кандидат биологических наук
старший научный сотрудник, Институт биологии внутренних вод им. И.Д. Папанина РАН, Борок, Россия (Papanin Institute for Biology of Inland Waters of RAS, Borok, Russia),
лаборатория альгологии

katya.sah@mail.ru

Фенева Ирина Юрьевна – Irina Yu. Feniova

доктор биологических наук
старший научный сотрудник, Институт проблем экологии и эволюции им. А.Н. Северцова РАН, Москва, Россия (Severtsov Institute of Ecology and Evolution of RAS, Moscow, Russia)

feniova@mail.ru

Горелышева Зоя Ивановна – Zoya I. Gorelysheva

инженер,
НПЦ НАН Беларуси по биоресурсам, Минск, Беларусь (The Scientific and Practical Center for Bioresources, NAS of Belarus, Minsk, Belarus)

gorelyshevaz@mail.ru

Карпович Мацей – Maciej Karpowicz

профессор,
Белостокский университет, Белосток, Польша (University of Białystok, Faculty of Biology, Department of Hydrobiology, Białystok, Poland), биологический факультет, кафедра гидробиологии

m.karpowicz@uwb.edu.pl

Горнияк Анджей – Andrzej Górniak

профессор,
Белостокский университет, Белосток, Польша (University of Białystok, Faculty of Biology, Department of Hydrobiology, Białystok, Poland), биологический факультет, кафедра гидробиологии

hydra@uwb.edu.pl

Корреспондентский адрес: 152742, Ярославская обл, Некоузский район, п. Борок, д.109, ИБВВ РАН, лаборатория альгологии; тел. (48547)24-348.

ССЫЛКА:

Сахарова Е.Г., Фенева И.Ю., Горелышева З.И., Карпович М., Горнияк А. Влияние моллюска Dreissena polymorpha на структуру и обилие фитопланктона в эвтрофных условиях // Вопросы современной альгологии. 2021. № 2 (26). P. 63–68. URL: http://www.algology.ru/1700

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-63-68

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

Effects of zebra mussels (Dreissena polymorpha) on phytoplankton under eutrophic conditions

Ekaterina G. Sakharova¹, Irina Yu. Feniova², Zoya I. Gorelysheva³,
Maciej Karpowicz⁴, Andrzej Górniak⁴

¹Papanin Institute for Biology of Inland Waters of RAS (Borok, Russia)
²Severtsov Institute of Ecology and Evolution of RAS (Moscow, Russia)
³The Scientific and Practical Center for Bioresources, NAS of Belarus (Minsk, Belarus)
⁴University of Białystok, Department of Hydrobiology, Faculty of Biology (Białystok, Poland)

We conducted two mesocosm experiments (2014 and 2017) to determine how invasive zebra mussels affected abundance and structure of phytoplankton community. Algae reaction was different for the introduction of D. polymorpha in 2014 and 2017. There was no influence of zebra mussels on the phytoplankton total abundance; however, it changed the biomass of individual taxa. Cyanoprokaryota reaction as a result the zebra mussels introduction was influenced by the initial phytoplankton structure and initial nitrogen and phosphorus concentrations in water. The biomass of Сyanoprokaryotа decreased at low N:P ratios and increased at high N:P ratios. Dreissena increased the biomass of large green filamentous algae, which is a poor food resource for zooplankton.

Keywords: phytoplankton; Dreissena polymorpha; mesocosms; Сyanoprokaryota; green filamentous algae.

References

1. Levich A.P., Bulgakov N.G. Biogennye elementy v srede i fitoplankton: otnoshenie azota k fosforu kak samostoyatel'nyj reguliruyushchij faktor [Nutrients in environment and phytoplankton: ratio nitrogen: phosphorus as an independent regulating factor]. Advances in modern biology. 1995. V.15. P. 13–23. (In Russ.)
2. Metodica izucheniya biogeocenozov vnutrennih vodoyomov [Methods of studying biogeocenoses of inland water]. Nauka, Moscow, 1975. 240 p. (In Russ.)
3. Carrick H.J., Lowe R.L. Benthic algal response to N and P enrichment along a pH gradient. Hydrobiologia. 1989. V.179. P. 119–127. DOI: https://doi.org/10.1007/BF00007599.
4. Dzialowski A.R. Invasive zebra mussels alter zooplankton responses to nutrient enrichment. Freshwater Science. 2013. V.32. P. 462–470. DOI: https://doi.org/10.1899/12-129.1.
5. Gerrath J.F. Conjugating green algae and desmids. In: Wehr J., Sheath R., Kociolek J.P. (eds.). Freshwater Algae of North America. Ecology and Classification – Elsevier Scince, Academic Press, 2003. P. 353–381.
6. John D.M. Filamentous and plantlike Green algae. In: Wehr J., Sheath R., Kociolek J.P. (eds.). Freshwater Algae of North America. Ecology and Classification. Elsevier Scince, Academic Press, 2003. P. 311–352.
7. McEachran M.C., Trapp R.S., Zimmer K.D., Herwig B., Hegedus C.E., Herzog C.E., Staples D.F. Stable isotopes indicate that zebra mussels (Dreissena polymorpha) increase dependence of lake food webs on littoral energy sources. Freshwater Biology. 2019. V.64. P. 183–196. DOI: https://doi.org/10.1111/fwb.13206.
8. Mikheeva T.M. Methods of quantitative estimates of nanophytoplankton (review). Hydrobiological Journal. 1989. V.25. P. 3–21.
9. Pillsbury R.W., Lowe R.L., Pan Y.D., Greenwood J.L. Changes in the benthic algal community and nutrient limitation in Saginaw Bay, Lake Huron, during the invasion of the zebra mussel (Dreissena polymorpha). Journal of the North American Benthological Society. 2002. V.21. P. 238–252. DOI: https://www.jstor.org/stable/1468412.
10. Sarnelle O., Wilson A.E., Hamilton S.K., Knoll L.B., Raikow D.F. Complex interactions between the zebra mussel, Dreissena polymorpha, and the harmful phytoplankter, Microcystis aeruginosa. Limnology and Oceanography. 2005. V.50. P. 896–904. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2005.50.3.0896.
11. Schindler D.W. Whole-lake eutrophication experiments with phosphorus, nitrogen, and carbon. Verhandlungen des Internationalen Verein Limnologie. 1975. V.19. P. 3221–3231. DOI: https://doi.org/10.1080/03680770.1974.11896436.
12. Simons J. Field ecology of freshwater macroalgae in pools and ditches, with special attention to eutrophication. Netherlands Journal of Aquatic Ecology. 1994. V.28. P. 25–33.
13. Standard Methods for the Examination of Water and Wastewater. American Public Health Association, Washington, 2005. 79p.
14. Vanderploeg H.A., Sarnele O., Liebig J.R., Morehead N.R., Robinson S.D., Johengen T.H., Horst G.P. Seston quality drives feeding, stoichiometry and excretion of zebra mussels. Freshwater Biology. 2017. V.62. P. 664–680. DOI: https://doi.org/10.1111/fwb.12892.
15. Wojtal-Frankiewicz A., Frankiewicz P. The impact of pelagic (Daphnia longispina) and benthic (Dreissena polymorpha) filter feeders on chlorophyll and nutrient concentration. Limnologica. 2011. V.41. P. 191–200. DOI: https://doi.org/10.1016/j.limno.2010.09.001

Authors

Ekaterina G. Sakharova

ORCID – https://orcid.org/0000-0001-6946-248X, Author ID – 729380.

Papanin Institute for Biology of Inland Waters of RAS, Borok, Russia

katya.sah@mail.ru

Irina Yu. Feniova

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-8623-3491

Severtsov Institute of Ecology and Evolution of RAS, Moscow, Russia

feniova@mail.ru

Zoya I. Gorelysheva

The Scientific and Practical Center for Bioresources, NAS of Belarus, Minsk, Belarus

gorelyshevaz@mail.ru

Maciej Karpowicz

ORCID – https://orcid.org/0000-0003-0711-5903

University of Białystok, Institute of Biology, Department of Hydrobiology, Białystok, Poland

m.karpowicz@uwb.edu.pl

Andrzej Górniak

ORCID – https://orcid.org/0000-0002-8502-9392

University of Białystok, Institute of Biology, Department of Hydrobiology, Białystok, Poland

hydra@uwb.edu.pl

ARTICLE LINK:

Sakharova E.G., Feniova I.Yu., Gorelysheva Z.I., Karpowicz M., Górniak A. Effects of zebra mussels (Dreissena polymorpha) on phytoplankton under eutrophic conditions. Voprosy sovremennoi algologii (Issues of modern algology). 2021. № 2 (26). P. 63–68. URL: http://www.algology.ru/1700

DOI – https://doi.org/10.33624/2311-0147-2021-2(26)-63-68

When reprinting a link to the site is required

Dear colleagues! If you want to receive the version of the article in PDF format, write to the editor,please and we send it to you with pleasure for free. 
Address - info@algology.ru

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147