Биотехнологический потенциал почвенных цианобактерий (обзор)

Biotechnological potential of soil cyanobacteria (review)

 

Дидович С.В.1, Москаленко С.В.2, Темралеева А.Д.2, Хапчаева С.А.3

Svetlana V. Didovich, Svetlana V. Moskalenko, Anna D. Temraleeva, Sofya A. Khapchaeva

 

1Научно-исследовательский институт сельского хозяйства Крыма (г. Симферополь)
2Институт физико-химических и биологических проблем почвоведения РАН (г. Пущино)
3Институт биохимии им. А.Н. Баха Федерального исследовательского центра «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН (г. Москва)

 

УДК 579.66

 

В обзоре описана краткая характеристика почвенных цианобактерий и их роль в биосфере. Приведены примеры использования данных микроорганизмов в сельском хозяйстве, пищевой промышленности, биоремедиации и биоиндикации загрязненных сред, а также при производстве биотоплива. Показана перспективность применения цианобактерий для решения разных биотехнологических задач.

Ключевые слова: цианобактерии; микробные ассоциации; биотехнология; почва.

 

УНИКАЛЬНОСТЬ ЦИАНОБАКТЕРИЙ КАК МИКРОБИОЛОГИЧЕСКИХ ОБЪЕКТОВ

Эволюция, морфология, экология и распространение цианобактерий

Цианобактерии/цианопрокариоты/синезеленые водоросли (ЦБ) относятся к наиболее сложно организованной и морфологически разнообразной группе оксигенных фототрофных бактерий, обладающих уникальной физиологией и морфологией, широкой экологической валентностью и пластичностью. Их происхождение в раннем докембрии было одним из важнейших эволюционных событий (Schopf, 1996). Значительная часть известковых отложений Земли произошла в результате метаболической активности ЦБ (Komárek, 2006). Дальнейшее развитие царства зеленых растений (Viridiplantae) основывается на многочисленных внутриклеточных симбиозах ЦБ и эукариотических гетеротрофов. По приблизительным оценкам данные события произошли 1–1,5 млрд. лет назад (Hedges et al., 2004; Yoon et al., 2004).

ЦБ обладают таким же механизмом фотосинтеза, что и эукариотические водоросли, но их клетка имеет совершенно иную структуру (Андреюк и др., 1990; Гусев, Минеева, 2003). ЦБ являются самой морфологически разнообразной группой среди  прокариотических  микроорганизмов. Среди них выделяют одиночные и колониальные формы, состоящие из одной, нескольких или многих клеток. Одноклеточные ЦБ могут иметь яйцевидную, грушевидную, сердцевидную, трапециевидную и др. формы, но чаще всего бывают шаровидные или эллипсовидные (Голлербах и др., 1953). Диаметр самых мелких клеток – 0,5–1,0 мкм, а наиболее крупных – до 100 мкм, например, из рода Oscillatoria (Пиневич, 2006). В случае объединения нескольких или многих клеток общей слизью возникает колония, которая является постоянным образованием или представляет собой определенную стадию развития ЦБ (Голлербах и др., 1953). В основном колонии бесформенные, но могут быть шаровидные, эллипсовидные, цилиндрические, в форме пластинки или куба (Голлербах и др., 1953). Некоторые колониальные ЦБ, например, рода Nostoc, способны разрастаться до макроскопических форм (Кондратьева, 1996). Многоклеточные (нитчатые) ЦБ представлены отдельными изолированными нитями или объединены посредством слизи. Интеркалярные клетки нитчатых ЦБ могут иметь шаровидную, бочонковидную, цилиндрическую формы, терминальные клетки могут быть закругленным или заостренными, иногда с колпачковидным утолщением оболочки наружных стенок в виде закругленного или конусовидного образования – калиптрой (Анисимова, Гололобова, 2006). У некоторых ЦБ кроме вегетативных клеток есть клетки для азотфиксации (гетероциты) и клетки для переживания неблагоприятных условий среды (акинеты). Совокупность клеток в пределах нити называется трихом, который может быть однорядным или многорядным; прямым или спиральным; окруженным слизистым чехлом или без него; с ложным или истинным ветвлением (Голлербах и др., 1953; Пиневич, 2006). Размножение ЦБ происходит путем бинарно-эквивалентного деления, почкования, образования мелких дочерних клеток (беоцитов) и коротких подвижных нитей (гормогоний). Пассивная вертикальная миграция ЦБ происходит в результате накопления газовых везикул или полигликозидных включений (Пиневич, 2006). Многие представители активно передвигаются благодаря слизи (Li et al., 2002). Цианобактериальная слизь содержит экзополисахариды, состоящие из 1–10 нейтральных сахаров, часто связанных с аминосахарами, белками и жирными кислотами (Громов, 1976; Chug, Mathur, 2013). Слизистые образования классифицируют на чехлы, капсулы и слизи в зависимости от их консистенции, толщины и внешнего вида (De Philippis, Vincenzini, 1998, 2003). Чехол – это тонкий плотный слой, окружающий клетки или группу клеток, обычно видимый в микроскоп без окрашивания. Капсула, как правило, состоит из толстого и слизистого слоя, тесно связанного с клеточной поверхностью, и имеет отчетливый контур. Слизи представляют собой рыхлую субстанцию вокруг организма, не отражающую его форму. Слизь может быть однородной или слоистой, с фибриллярными образованиями, ориентированными параллельно или перпендикулярно клеточной стенке. Химический состав экзополисахаридов некоторых ЦБ описан в работах L. Pengfu с соавторами (2001) и S. Pereira с соавторами (2009). Слизистая оболочка выполняет важные функции в жизнедеятельности ЦБ: объединяет клетки и нити в колонии; участвует в закреплении клеток на субстрате, препятствуя их вымыванию; создает возможность для скользящего движения; образует буферную зону между клеткой и ее окружением, защищая от сильного освещения, недостаточного увлажнения, воздействия металлов и токсинов, фагоцитоза, распознавания антителами, лизиса вирусами.

Выживание ЦБ в современной биосфере, резко отличающейся от той, в которой они зародились 3,5 млрд. лет назад, свидетельствует об их огромном адаптационном потенциале. В настоящее время ЦБ повсеместно распространены от Арктики до Антарктики во всех экосистемах мира. Многие виды живут не только в воде, но и в почве и других наземных местообитаниях, где играют важную роль в круговороте элементов (Whitton, 1992; Issa et al., 2014). ЦБ способны длительное время сохранять жизнеспособность при засухе, выживать при очень низких и очень высоких температурах, выдерживать радиоактивное излучение, противостоять сильной инсоляции, быть толерантными к высоким концентрациям солей, выносить действие токсикантов, вегетировать в анаэробной среде и пр. (Штина, Голлербах, 1976; Sharma et al., 2011). Благодаря чему успешно колонизировали экстремальные экосистемы: пустыни, термальные источники, гиперсоленые и щелочные водоемы, вулканические субстраты и др. (Seckbach, 2007). Приспособляемость ЦБ к условиям окружающей среды обусловлена наличием ряда физиологических особенностей: способностью осуществлять оксигенный фотосинтез, фиксировать молекулярный азот, образовывать первичную продукцию органического вещества (Fay, 1965; Голлербах, Штина, 1969; Штина, Голлербах, 1976; Панкратова, 1987; Андреюк и др., 1990; Громов, 1996; Штина и др., 1998; Issa et al., 2014). Некоторые ЦБ могут переходить к бактериальному аноксигенному фотосинтезу с использованием сульфида в качестве донора электронов (Cohen et al., 1986; Андреюк и др., 1990; Abed et al., 2009); Trichormus variabilis, Anabaena cylindrica способны окислять соединения серы (Кондратьева, 1996). У почвенных ЦБ можно наблюдать различные способы усвоения углерода – от облигатной автотрофии до гетеротрофии; многие виды являются миксотрофами: при изменении условий среды они легко переходят с одного типа питания на другой; также есть виды, способные к фоторедукции и хемотрофии (Штина, 1964; Болышев, 1968). ЦБ могут синтезировать сидерофоры – вещества, связывающие ионы железа и делающие их доступными для других бактерий (Rastogi, Sinha, 2009); сурфактанты – поверхностно-активные соединения; вещества с бактерицидной, фунгицидной и гербицидной активностью; токсины и др. (Голлербах, Штина, 1969; Громов, 1996; Singh et al., 2005; Volk, Furkert, 2006; Abdel-Hafez et al., ‎2015; Senhorinho et al., 2015; Shishido et al., 2015). Благодаря вышеперечисленным способностям, ЦБ являются как обитателями сформированных почв, так и пионерами природных безжизненных субстратов и антропогенно-нарушенных территорий (Андреева, Родман, 2002).

 

Функции ЦБ в почве

Функции ЦБ в почвах определяются способностью продуцировать органическое вещество, фиксировать атмосферный азот, повышать доступность фосфора и других элементов, выделять фитогормоны и токсины, оказывать противоэрозионную деятельность за счет слизистых веществ и нитевидных талломов (Болышев, 1968; Rastogi, Sinha, 2009; Prasanna et al., 2014). В данной работе мы рассмотрим некоторые из перечисленных функций.

Образование органического вещества и влияние ЦБ на физические свойства почвы

Формирование органического вещества почвы происходит при непосредственном участии микроорганизмов, многостороннее действие которых на растительные и животные остатки описывается множеством биохимических реакций. Заполняя пространства незанятые высшими растениями, ЦБ служат фактором дополнительной ассимиляции солнечной энергии и источником дополнительной биомассы (Голлербах, Штина, 1969; Штина, Голлербах, 1976). Они участвуют в формировании примитивных почв, а в сформированных влияют на физико-химические свойства. Органическое вещество ЦБ доступно многим гетеротрофным организмам, поэтому их развитие стимулирует деятельность других почвенных микроорганизмов. Анализ альго-цианобактериальных корочек на поверхности пород, слагающих горы, а также на участках, лишенных высшей растительности – в тундре, пустынях, солонцах, может дать представление о масштабах создания органического вещества ЦБ. Согласно литературным данным, суммарная масса ЦБ и микроводорослей в такырской корке составляет от 5 до 35 ц/га сухого вещества; на солонцах – 16 ц/га. В почве органическое вещество, состоящее из ЦБ, микроводорослей, цист, спор и прижизненных выделений, проникает до глубины 100–150 см. Количества органического вещества, созданного ЦБ и микроводорослями, зависит от особенностей гидротермического режима вегетационного периода – чем влажность выше, тем больше биомасса. Скопление в верхних горизонтах почвы ЦБ, микроводорослей и органо-минеральных соединений ведет к изменению механического состава, физико-химических свойств и гидрологического режима почвы. Еще одна немаловажная роль ЦБ состоит в биохимическом образовании определенных компонентов, значимых для формирования органического вещества почвы (Титова, Козлов, 2012). Так, особенностью органического вещества альго-цианобактериальных корочек такыров является высокое содержание в нем азота (Болышев, 1968).

Кроме того, ЦБ способны улучшать физические свойства почвы. Поверхностные пленки нитчатых форм имеют большое противоэрозионное значение и способствуют сохранению влаги в почве (Болышев, 1968; Голлербах, Штина, 1969). Слизистые чехлы способствуют образованию почвенных агрегатов, что приводит к структурированию почвы (Pengfu et al., 2001). Поглощая различные соли, почвенные ЦБ влияют на перераспределение элементов в почве, закрепляют растворимые соли в почве, что важно для легких почв при избытке влаги. Питательные вещества остаются доступными для растений и возвращаются в круговорот веществ после их отмирания. Благоприятной деятельностью ЦБ для растений и аэробных микроорганизмов является выделение кислорода в заболоченных, тяжелых, плохо аэрируемых почвах. Также ЦБ влияют на кислотно-щелочной баланс почв, подщелачивая среду за счет ассимиляции CO2 (Голлербах, Штина, 1969).

Азотфиксация

Роль азотфиксации в почве велика и заключается в трансформировании молекулярного азота в доступную для других организмов форму и включении его в биологический круговорот. Среди многообразия биоты фиксировать молекулярный азот могут исключительно прокариотические формы. Азотфиксация связана с активностью ферментного комплекса нитрогеназы, инактивация которого происходит в присутствии молекулярного кислорода. Нитрогеназа у большинства азотфиксирующих ЦБ локализована в специализированных клетках – гетероцитах; выделение водорода, катализируемое этим ферментом, способствует инактивации кислорода в околоклеточном пространстве. Благодаря этому процесс азотфиксации у гетероцитных ЦБ происходит в анаэробных условиях, а образующиеся соединения связанного азота передаются через микроплазмодесмы соседним вегетативным клеткам, от которых в гетероциты поступает органический субстрат, необходимый для фиксации азота. Безгетероцитные ЦБ, у которых отсутствуют механизмы защиты нитрогеназы от кислорода, способны к фиксации азота только в анаэробных или микроаэрофильных условиях. Важно отметить, что фермент инициируется только при недостатке азотистых соединений в клетке, а не от наличия молекулярного азота в субстрате (Кондратьева, 1996; Давыдов, 2010). В качестве источников азота ЦБ используют аммоний, нитраты и мочевину.

Известно более 200 родов азотфиксирующих гетероцитных нитчатых ЦБ: Anabaena, Anabaenopsis, Aulosira, Calothrix, Cylindrospermum, Fischerella, Haplosiphon, Mastigocladus, Nostoc, Scytonema, Scytonematopsis, Stigonema, Tolypothrix, Westiella, Westiellopsis и другие. Среди одноклеточных и колониальных форм фиксировать азот способны Aphanothece, Chroococcidiopsis, Cyanothece, Dermocarpa, Gloeothece, Myxosarcina, Synechococcus, Synechocystis, Xenococcus. Способность к фиксации азота отмечена и у ЦБ, не образующих гетероциты, например, у некоторых представителей родов Oscillatoria, Pseudanabaena, Lyngbya и др. (Кондратьева, 1996; Prasanna et al., 2014). По некоторым данным, за счет азотфиксации ЦБ накопление азота для почв умеренной зоны составляет от 2 до 51 кг/га в год (Панкратова, 1979).

Поглощение фосфора

Фосфор является одним из главных элементов в питании растений, получаемых из почвы, и необходимым компонентом всех живых организмов, т.к. входит в состав важнейших органических соединений, в том числе нуклеиновых кислот, АТФ и других нуклеозидфосфатов, ферментов, фосфорилированных белков, липидов и углеводов. Почвенные фосфаты делятся на легкорастворимые и нерастворимые. Лишь 1% всей массы фосфора в почве включается в надземную растительность в течение вегетационного периода (что относится как к естественной растительности, так и сельскохозяйственным культурам), а 95–99% составляют нерастворимые почвенные фосфаты, недоступные для растений (Почвенная …, 1979). Микроорганизмы способны усваивать неорганические фосфаты и осуществлять минерализацию органических соединений фосфора, а также переводить труднодоступные соединения фосфора в растворимые формы и, следовательно, обеспечивать их миграцию. Перевод нерастворимых фосфатов в доступные растворимые осуществляется в основном путем выделения микроорганизмами органических кислот или энзимного гидролиза фосфорорганических соединений (Почвенная …, 1979; Кулаковская и др., 2014). Временно иммобилизованный фосфор освобождается после отмирания клеток. Недостаток фосфора в среде обитания лимитирует рост и развитие микроорганизмов, а избыток оказывает негативное влияние на регуляцию путей фосфорного метаболизма, поэтому микроорганизмы, существующие в постоянно изменяющихся условиях среды, выработали разнообразные приспособления как к высокому, так и к низкому уровню фосфора: системы транспорта с различным сродством и механизмом действия; образование резервных фосфорных соединений (Кулаковская и др., 2014).

Минеральные фосфорные соединения являются питательной средой бактерий и ЦБ в частности, что подтверждается уменьшением концентрации полифосфатов в воде в период интенсивного развития ЦБ (Баранов, 2014). Таким образом, для очистки почвы и вод от огромного количества органического и минерального фосфора в результате переизбытка вносимых удобрений, сброса сточных вод или для переработки сельскохозяйственных отходов можно использовать ЦБ. При этом не следует забывать, что некоторые из них, например, Coleofasciculus chthonoplastes (= Microcoleus chthonoplastes), подобно бактериям и грибам, способны накапливать фосфор в клетках в виде малорастворимых солей (Кулаковская и др., 2014).

Продукция биологически активных веществ

ЦБ производят широкий спектр биологически активных соединений, например, липопептиды, аминокислоты, жирные кислоты, макролиды и амиды (Singh et al., 2005). Подробная характеристика основных метаболитов ЦБ описана в работах M. Namikoshi и K.L. Rinehart (1996), A.M. Burja с соавторами (2001) и S. Singh с соавторами (2005). В нашем обзоре мы остановимся на продукции токсинов и фитогормонов ЦБ.

1. Продукция ингибирующих веществ

Многие ЦБ, в том числе почвенные, оказывают ингибирующее действие на другие микроорганизмы за счет выделения специфичных токсинов. Спектр антибиотического действия различен у разных ЦБ: в одном случае токсин может проявлять бактерицидный и альгицидный эффект, в другом – только бактериостатический или альгостатический (Голлербах, Штина, 1969). Некоторые ЦБ производят вещества, обладающие широким спектром биологической активности, например, Phormidium sр. ингибирует рост различных грамположительных и грамотрицательных бактерий, дрожжей и грибов (Abed et al., 2009). Из Desmonostoc muscorum (= Nostoc muscorum) был выделен антибиотик мускорин, который действует как ингибитор на Cosmarium lundellii, Phormidium uncinatum, некоторые виды дрожжей и грамположительные бактерии. Leptolyngbya tenuis (= Phormidium tenue) угнетает рост почвенного гриба Trichoderma lignorum. ЦБ Trichormus variabilis (= Anabaena variabilis) выделяет токсин, ингибирующий развитие в совместной культуре дафний и водорослей (Голлербах, Штина, 1969). Nostoc paludosum и N. linckia угнетают рост фитопатогенных грибов Fusarium culmorum и F. nivale (Трефилова, 2008; Домрачева, 2012). Перечень противогрибковых соединений, выделяемых ЦБ порядков Nostocales и Oscillatoriales представлен в работе R.M.M. Abed с соавторами (2009). Противовирусной активностью обладают Oscillatoria variabilis (= Oscillatoria raoi), Arthrospira platensis (= Spirulina platensis), в том числе против ВИЧ – Leptolyngbya lagerheimii (= Lyngbya lagerheimii) и Leptolyngbya tenuis (= Phormidium tenue) (Abed et al., 2009). Важно отметить, что способность к образованию токсина не является видовым признаком, это свойство штамма или клона (Голлербах, Штина, 1969; Громов, 1996). Некоторые ЦБ образуют токсины, губительные для животных и человека, например, представители родов Microcystis, Anabaena, Nodularia, Nostoc, Aphanizomenon, Oscillatoria и др. (Громов, 1996; Namikoshi, Rinehart, 1996; Burja et al., 2001; Singh et al., 2005). Основное место среди них занимают гепатотоксины, такие как микроцистины, и нейротоксины, такие как анатоксины и сакситоксины (Namikoshi, Rinehart, 1996).

2. Продукция стимулирующих веществ

Фитогормоны (ауксины, гиббереллины, цитокинины и др.) – низкомолекулярные органические вещества, синтезируемые растениями и некоторыми почвенными и ассоциированными с растениями прокариотами (Costacurta, Vanderleyden, 1995), в том числе ЦБ. Исследование 34 свободноживущих и симбиотических ЦБ родов Nostoc, Synechocystis, Anacystis, Gloeothece, Phormidium, Plectonema, Symploca, Calothrix, Scytonema, Chlorogloeopsis и Fischerella показало, что 38% первых и 83% последних выделяют ауксин-подобные вещества (Селях, Семенова, 2000; Sergeeva et al., 2002; Rodríguez et al., 2006; Prasanna et al., 2008). Кроме того, ЦБ продуцируют витамины A, B, C, D, E (Штина, Голлербах, 1976). Например, Arthrospira platensis (= Spirulina platensis) способна накапливать значительное количество токоферолов (витамин Е) (Мокросноп, Золотарева, 2014); ЦБ рода Phormidium отличаются высоким содержанием витамина В12 (60–70 % от общего содержания витаминов в клетке) (Ефимова, Ефимов, 2004). Важно отметить обратную положительную связь ЦБ с грибами и бактериями. Так, Nostoc в присутствии Caulobacter фиксирует азот значительно интенсивнее, чем в чистой культуре (стимуляцию вызывает индолилуксусная кислота). Метаболиты, накопившиеся в культуральной среде грибов Trichoderma lignorum, Penicillium sp., Aspergilus niger, Fusarium sp. стимулируют рост азотфиксирующих цианобактерий Desmonostoc muscorum (= Nostoc muscorum), Nostoc sp., Anabaena cylindrica (Голлербах, Штина, 1969).

Благодаря перечисленным свойствам ЦБ являются популярным объектов в биотехнологии. Рассмотрим некоторые области их применения в сельском хозяйстве и мониторинге окружающей среды.

 

БИОТЕХНОЛОГИЧЕСКИЕ ВОЗМОЖНОСТИ ЦИАНОБАКТЕРИЙ

Естественные и искусственные цианобактериальные ассоциации (ЦБА)

Естественные ЦБА

Основными типами взаимодействия ЦБ с другими организмами в природе являются симбиоз и антагонизм (Голлербах, Штина, 1969). Антагонизм – тип несимбиотических взаимоотношений между двумя организмами, при котором один полностью подавляет или замедляет рост другого (Гиляров и др., 1986). Симбиоз как совместное существование неродственных организмов является функциональным явлением адаптации каждого партнера и системы в целом к меняющимся условиям среды обитания. В результате симбиотических отношений происходит увеличение экологических возможностей организмов. Как правило, симбиотические отношения возникают в среде, обедненной жизненными ресурсами, а симбиотические взаимоотношения партнеров увеличивают возможности их выживания (Проворов, 2001; Панкратова, Трефилова, 2007). ЦБ способны вступать в симбиоз со многими группами живых организмов: микроводорослями, нефотосинтезирующими бактериями, грибами, мхами, папоротниками, высшими растениями, а также протистами и многими животными (Cyanobacteria …, 2002; Панкратова, Трефилова, 2007; Гольдин, 2013). Как правило, в образовании прочных симбиотических связей участвует слизистый слой ЦБ (Pengfu et al., 2001). Самым известным и распространенным случаем симбиотических ассоциаций грибов и цианобактерий является лишайник. Часто распространен азотфиксирующий симбиоз нитчатых ЦБ Nostoc, Anabaena и наземных растений. Он может быть: внутриклеточным (в пределах везикул или фиксации нитей) – Nostoc с покрытосеменными (Gunnera); эндофитным (в пределах межклеточных пространств, полостей тканей или между сосудами) – Nostoc или Anabaena с печеночными мхами (Anthoceros), папоротниками (Azolla) или голосеменными (Cycadales); эпифитным (на наружных поверхностях) – Nostoc со мхом (Sphagnum) (Tikhonovich, Provorov, 2007).

Доказательством высокой способности ЦБ вступать в симбиотические отношения с другими организмами может быть тот факт, что сохранить в коллекции аксеничные штаммы ЦБ очень трудно. Некоторые ЦБ до сих пор не удается получить в аксеничном состоянии. Например, у Coleofasciculus chthonoplastes (= Microcoleus chthonoplastes) была обнаружена облигатная зависимость от Pseudomonas nautica, удаление из культуры которой приводило к ингибированию ЦБ продуктами фотосинтеза, поскольку Coleofasciculus chthonoplastes (= Microcoleus chthonoplastes) не обладает каталазной активностью (Дубинин и др., 1992). В аксеничном состоянии сначала ЦБ отстают в росте, а затем гибнут или «заражаются» новыми спутниками (Заварзин, Бонч-Осмоловская, 1983; Панкратова, 2006, 2007; Панкратова и др., 2008). Некоторые ЦБ в аксеничных культурах характеризуются нарушениями клеточной морфологии (Дубинин и др., 1992).

Органические вещества ЦБ используются многими гетеротрофами, которые могут прочно связываться с клеточной стенкой ЦБ или находиться в слизистом полисахаридном чехле (гликокаликсе). Слизь является благоприятной средой для роста и развития сопутствующих микроорганизмов (Андреюк и др., 1990; Pengfu et al., 2001; Жубанова и др., 2013), численность и видовой состав которых у разных видов ЦБ неодинаков и динамично меняется в зависимости от условий среды (Панкратова, Трефилова, 2007). Все члены симбиотической ассоциации взаимосвязаны так, что конечные продукты жизнедеятельности одного вида служат ресурсом для другого. Однако среди спутников могут обнаружиться и совершенно случайные виды бактерий, например, Vibrio cholerae (Сиренко, Кондратьева, 1998), Legionella (Григорьев и др., 1998) и др. Наиболее постоянны бесспоровые грамотрицательные бактерии родов Chromobacterium и Pseudomonas, в меньшей степени встречаются бактерии из родов Mycobacterium, Micrococcus, Sarcina, Bacillus (Андреюк и др., 1990).

Конструирование искусственных ЦБА

Способность ЦБ к азотфиксации и устойчивость к меняющимся почвенным условиям сделали их привлекательным объектом для создания на их основе искусственных ассоциаций (Rai, Bergman, 2002; Nilsson et al., 2005), которое включает несколько этапов. Прежде всего, проводится скрининг цианобактериальных штаммов по критериям, зависящим от цели создания ассоциации. Как правило, в первую очередь учитывают скорость роста и объемы накопления целевых продуктов. Далее следует очистка выбранных штаммов от сопутствующих микроорганизмов. Существуют способы аксенизации ЦБ, которые могут использоваться все вместе последовательно или выборочно в зависимости от особенностей объектов очистки и их контаминантов. Например, разрушение колоний и длинных нитей ЦБ с помощью ультразвука или центрифугирования со стеклянными бусами и фильтрации через стеклянную вату; удаление слизистых чехлов, капсул, аморфной слизи вокруг клеток и нитей ЦБ с помощью фильтрации культуры; механический отбор свободной от контаминантов клетки/трихомы с помощью микропипетки под микроскопом; ультрафиолетовое облучение штаммов; серийное разведение культуры; центрифугирование в градиенте плотности; увеличение pH питательной среды, т.к. щелочные условия (pH до 12) способствуют угнетению водорослей и простейших; обработка штаммов антибиотиками и антимикотиками (Темралеева и др., 2016). После чего проводится интродукция необходимых бактерий в слизистые оболочки ЦБ. Гетеротрофные партнеры занимают место естественных спутников, локализуясь в слизи ЦБ. Новые двух- и трехкомпонентные ЦБА могут длительное время (в течение нескольких лет) сохраняться, при этом ЦБ не элиминируют своих спутников, и антагонизм между ними не возникает. Более того, защитная роль ЦБ для сапротрофных партнеров сохраняется при их интродукции в почву (Домрачева, Кондакова, 2011). Использование природных ЦБА или конструирование искусственных ЦБА после очистки ЦБ от естественных спутников и подселения к ним программируемой микрофлоры, безусловно, являются перспективным направлением в области биотехнологии. Примеры их успешного применения в агробиотехнологии представлены в таблице.

 

Биоудобрения на основе ЦБА

Одной из распространенных биотехнологических задач с использованием ЦБА является разработка биоудобрений для питания растений, преобразующих питательные вещества (минеральные удобрения) в легкоусвояемую форму. Известно, что ЦБ способны поддерживать плодородие почвы рисовых полей (De, 1939) и увеличивать урожайность риса до 30% (Venkataraman, 1972, Goyal, 1997, Prasanna et al., 2014). Азотфиксирующие ЦБ обладают хорошей фитостимулирующей активностью не только в отношении риса (Kannaiyan et al., 1997; Nilsson et al., 2002; Nilsson et al., 2005; Saadatnia, Riahi, 2009; Prasanna et al., 2012; Kaushik, 2014; Singh et al., 2014 и др.), но и в отношении пшеницы (Karthikeyan et al., 2007; Jaiswal et al., 2008; Karthikeyan et al., 2009; Fadl-Allah et al., 2011; Prasanna et al., 2012; Prasanna et al., 2014 и др.), томата (Al–Khiat, 2006) и бобовых культур (Панкратова и др., 2004; Панкратова, 2005; Зяблых, 2008; Трефилова, Патрушина, 2009; Дідович, Мальцева, 2012). Многолетними экспериментами было установлено, что применение ЦБА способствовало максимальной реализации потенциала растительно-микробного взаимодействия в агроценозах, повышая биологическую активность в почве, урожайность зернобобовых культур, улучшая качество зерна (Дидович, 2016). В лабораторных условиях было показано, что Anabaena, Calothrix, Hapalosiphon и Nostoc способны образовывать новые ассоциации с корнями растений и стимулировать их рост (Gantar et al., 1991; Kannaiyan et al., 1997; Karthikeyan et al., 2007; Jaiswal et al., 2008; Karthikeyan et al., 2009; Fadl-Allah et al., 2011; Prasanna et al., 2012; Priya et al., 2015). Важно отметить, что не только гетероцитные ЦБ, но и некоторые безгетероцитные, например, Leptolyngbya, Chroococcidiopsis, Synechocystis, также имеют потенциал для использования в сельском хозяйстве для улучшения роста и урожайности культурных растений (Ahmed et al., 2010). Кроме того, ЦБА используются для обработки почвы и семян против фитопатогенных грибов, вызывающих корневые заболевания (El-Mougy, Abdel-Kader, 2013).

 

Использование ЦБ в биоремедиации

Биоремедиация – комплекс методов очистки вод, грунтов и атмосферы с использованием биологических объектов – микроорганизмов, грибов, растений, насекомых, червей и других организмов. На основе ЦБ создаются биологически активные комплексы, предназначенные для восстановления биоценозов на субстратах, содержащих токсические вещества (Кабиров и др., 2011). Показано, что ЦБА на основе Nostoc commune успешно применялась для биоремедиации техногенно загрязненных почв (Domracheva et al., 2006; Домрачева и др., 2007). В ходе исследований О.Б. Сопруновой (2005 а, б) установлено, что нитчатые ЦБ родов Phormidium, Leptolyngbya и Oscillatoria по сравнению с одноклеточными Synechocystis и Synechococcus проявляют наибольшую устойчивость к загрязнению буровыми растворами, нефтью и нефтепродуктами. Микроорганизмы, иммобилизованные в гликокаликсе перечисленных ЦБ, представлены различными группами (аммонифицирующие, азотфиксирующие, сульфатредуцирующие и др.), что определяется физико-химическими условиями среды обитания (Сопрунова, 2005 б). Установлено, что слизистый слой ЦБ адсорбирует ионы металлов; так, полисахариды, выделяемые Desmonostoc muscorum (= Nostoc muscorum) в культуральную среду, способны связывать ионы кадмия, предохраняя тем самым клетки от токсического воздействия Cd2+ (Бреховских, 2006). Исследование Т.Н. Щемелининой с соавторами (2015) показало, что использование ЦБА на основе почвенной ЦБ Desmonostoc muscorum (= Nostoc muscorum) приводит к значительному снижению в сточных водах лесопромышленного комплекса железа и фенолов, при этом процесс поглощения органики в такой биотехнологической системе идет с увеличением содержания общего азота. Еще один типично почвенный вид ЦБ Nostoc linckia является перспективным объектом для разработки методов очистки жидкостей от тяжелых металлов благодаря высокому уровню сорбционной активности (Горностаева, 2015). Некоторые неаксеничные ЦБ (Coleofasciculus chthonoplastes (= Microcoleus chthonoplastes) и Phormidium corium) способны окислять компоненты нефти и другие сложные органические соединения (поверхностно-активные вещества и гербициды); однако, установлено, что не ЦБ ответственны за деградацию этих соединений, а ассоциированные с ними аэробные бактерии-спутники (Abed et al., 2009; Домрачева, Кондакова, 2011). В то время как аэробные бактерии напрямую уничтожают эти компоненты, ЦБ играют важную косвенную роль – обеспечивают бактерии кислородом, который необходим для распада ароматических колец, а также простыми органическими соединениями и связанным азотом (Abed et al., 2009). Примеры успешного применения естественных и искусственных ЦБА в биоремедиации представлены в таблице.

 

Биоиндикация и биотестирование

Кроме устойчивых к загрязнению ЦБ, некоторые представители обладают высокой чувствительностью к различным видам антропогенного воздействия и быстрой реакцией на изменение экологической ситуации, отражая состояние условий окружающей среды, в которых они существуют. В целях биодиагностики используют генетические, биохимические, морфологические и физиологические признаки ЦБ. Проблема оценки загрязнения особенно актуальна для почвы, поскольку в ней аккумулируется до 95% загрязняющих веществ, поступающих в окружающую среду из природных и антропогенных источников (Темралеева, 2013). ЦБ Microcystis aeruginosa и Anabaena flos-aquae широко используются для оценки токсичности сред благодаря чувствительности даже к низким уровням загрязнения и хорошей воспроизводимости результатов (Brayner et al., 2011). При подщелачивании и загрязнении почвы некоторыми органическими веществами наблюдается доминирование ЦБ в составе альгогруппировок (Кабиров, 2007). ЦБ используются для биоиндикации стахиботриотоксинов; было установлено, что одноклеточная ЦБ Cyanobacterium cedrorum (= Synechococcus cedrorum) проявляет высокую чувствительность к токсинам, выделяемым штаммами Stachybotrys chartarum (Менджул и др., 2003). Наиболее ярко биоиндикационная роль ЦБ проявляется в агроэкосистемах, отражая уровень биогенных элементов как при их исчерпании, так и при избытке. Четкую реакцию на загрязнение почвы проявляют природные ЦБА, которые образованы Nostoc commune с другими микроорганизмами (Домрачева, 2012). Использование ЦБ в качестве тест-объектов для почв, загрязненных тяжелыми металлами (свинцом, медью, никелем), описано в работах А.Д. Темралеевой (2013) и Е.А. Горностаевой (2015).

 

Использование ЦБ в качестве пищевых продуктов и кормов

Некоторые виды ЦБ родов Anabaena, Nostoc, Arthrospira, Aphanizomenon являются составными компонентами рациона питания в Монголии, Китае, Чили, Мексике, Перу, Филиппинах и США (Thajuddin, Subramanian, 2005; Chen, 2007; Barka, Blecker, 2016). Благодаря высокой усвояемости и ценному составу, содержащему кроме белков, липидов и углеводов, каротиноиды (β-каротин, кантаксантин, эхиненон и др.), витамины и минеральные элементы, широкое распространение на рынке получили препараты на основе ЦБ в виде порошков, гранул и таблеток (Becker, 1994; Takaichi et al., 2009). Так, Arthrospira platensis (= Spirulina platensis) используется в качестве пищевой добавки из-за насыщенности питательными веществами и усвояемости; она содержит более 60% белков и богата β-каротином, тиамином и рибофлавином, а также считается одним из самых богатых источников витамина B12 (Abed et al., 2009). Сбалансированный комплекс веществ, содержащийся в спирулине, при регулярном контролируемом приеме в пищу способствует поддержанию врожденного и формированию приобретенного иммунитета человека (Кедик и др., 2011), повышает мясную продуктивность у животных (Петряков, 2012). Содержание белка у разных видов ЦБ рода Arthrospira (= Spirulina) выше, чем у продуктов животного и растительного происхождения, и составляет 55,8–77% органической части (Becker, 2007; Barka, Blecker, 2016); у Anabaena cylindrica – 43–56% (Becker, 2007); Aphanizomenon flos-aquae – 62% (Becker, 2007); Leptolyngbya ramosa (= Phormidium ramosum) – до 45,19% (Ефимова, Ефимов, 2004). ЦБ Nostoc commune богата волокнами и белками и играет важную роль в питании человека. Aphanizomenon sp. используют в качестве здоровой пищи в штате Орегон (США). Leptolyngbya valderiana (= Phormidium valderianum) применяют в Индии в качестве полноценного корма аквакультур (Abed et al., 2009).

 

ЦБ – альтернативный источник биотоплива

ЦБ имеют огромный потенциал для использования в биоэнергетике, топливо на их основе по сравнению с другими источниками энергии является одним из наиболее экологически чистых и возобновляемых ресурсов, включая биодизель, этанол, метан, водород (Ali, Basit, 1993; Angermayr et al., 2009). ЦБ одновременно с выделением водорода выделяют и кислород, а получение смеси этих газов недопустимо из-за взрывоопасности. В этом отношении гетероцитные ЦБ представляют идеальную систему, в которой процессы выделения кислорода и водорода происходят в отдельных клетках. В процессе выделения водорода участвуют ферменты нитрогеназы и обратимая и необратимая гидрогеназы. Показано, что гетероцитные ЦБ могут осуществлять процесс выделения водорода со скоростями близкими к практически значимым (Цыганков, 2006; Цыганков, 2007; Золотарева и др., 2010). Преимущества использования биологического водорода в качестве топлива являются его экологичность, эффективность и возобновляемость. Более 14 ЦБ родов, включая Anabaena, Calothrix, Oscillatoria, Cyanothece, Nostoc, Synechococcus, Microcystis, Gloeobacter, Aphanocapsa, Chroococcidiopsis и Microcoleus, известны своей способностью вырабатывать газообразный водород при различных культуральных условиях: самое большое количество водорода (30 мл Н2 в час) выделяют клетки Anabaena cylindrica в освещенной культуре при недостатке азота; Gloeocapsa alpicola увеличивает выделение водорода при недостатке серы; Arthrospira platensis (= Spirulina platensis) выделяет водород в темноте при недостатке кислорода (Abed et al., 2009). Кроме того, биомассу ЦБ можно использовать для получения метана, одновременно осуществляя очистку водоемов во время их массового «цветения». 

 

Прочее применение ЦБ

Биоцидные метаболиты ЦБ могут быть источником препаратов, предназначенных для биологического контроля численности вредных организмов, которые характеризуются не истребительным, а селективно-профилактическим действием, направленным на снижение вредоносности и сдерживание развития популяций фитофагов. Было показано, что препараты из Microcystis aeruginosa и Dolichospermum flosaquae (= Anabaena flos-aquae) вызывают сильное угнетение питания колорадского жука, кольчатого коконопряда и американской белой бабочки (Гольдин, 2015).

Arthrospira (= Spirulina) является основным источником природного фикоцианина – пищевого и косметического красителя (Gouveia et al., 2008). Кроме того, Arthrospira platensis (= Spirulina platensis) и Synechocystis sp. способны синтезировать полигидроксиалканоаты, которые обладают широким спектром свойств, позволяющим производить из них разные типы полимерных изделий (Abed et al., 2009). Экзополисахариды, выделяемые ЦБ, могут быть использованы в качестве эмульгаторов при нефтедобыче (за счет уменьшения поверхностного натяжения нефти и повышения ее подвижности) и для удаления краски из текстильных сточных вод (Abed et al., 2009).

 

Заключение

Краткий обзор свойств и возможностей ЦБ показывает, что они являются универсальными и перспективными объектами биотехнологии. С точки зрения прикладного использования, ЦБ эффективны и технологичны, т.к. обладают высокой скоростью роста, не требуют дорогого процесса культивирования (оборудования и питательных сред). Кроме того, ЦБ являются источниками биологически активных соединений, которые могут применяться в пищевой продукции, медицине, сельском хозяйстве. На их основе возможно производство биотоплива и биопластиков. В отличие от эукариот, ЦБ способны производить ценные соединения гораздо быстрее и в больших количествах, а при изменении условий культивирования выход целевого продукта может быть существенно увеличен. Препараты, созданные на основе ЦБ, как правило, обладают комплексностью действия и низкой себестоимостью производства. Биологическая фиксация азота позволяет экономить энергию, затрачиваемую при химическом синтезе удобрений, а биоудобрения на основе ЦБ не только увеличивают урожайность, но и оздоравливают культуры и почву путем подавления фитопатогенов и детоксикации поллютантов. В природе ЦБ всегда находятся в сообществах с бактериями и способны менять состав своих бактерий–спутников, что дает возможность конструирования искусственных ассоциаций, обладающих заданными свойствами. Таким образом, ЦБ и ассоциации, созданные на их основе, представляют значительный интерес в агробиотехнологии, мониторинге окружающей среды, биоэнергетике, фармацевтической и пищевой промышленностях.

 

Работа выполнена при финансовой поддержке РФФИ в рамках научного проекта № 15-29-01272 офи_м.

 

Таблица. Использование природных и искусственных ЦБА в биотехнологии
Table. The biotechnological use of natural and artificial cyanobacterial associations

 

Список литературы

1. Андреева А.И., Родман Л.С. Ботаника. – М.: Колос, 2002. – 488 с.

2. Андреюк Е.И., Коптева Ж.П., Занина В.В. Цианобактерии. – Киев: Наукова думка, 1990. – 200 с.

3. Анисимова О.В., Гололобова М.А. Краткий определитель родов водорослей. Учебное пособие / Ред. В. М. Гаврилов – М., 2006. – 159 с.

4. Баймаханова Г.Б. Получение активных штаммов азотфиксирующих цианобактерий различных экосистем и их применение в агробиотехнологии: дисс. докт. философии. – Алмааты, 2014. – 103 с.

5. Баранов Е.Е. Трансформация соединений фосфора в водных системах на примере водоемов Волжского бассейна // Самарская Лука: проблемы региональной и глобальной экологии. 2014. Т. 33, №3. С. 160–166.

6. Болышев Н.Н. Водоросли и их роль в образовании почв. – М.:Изд-во МГУ, 1968. – 84 с.

7. Бреховских А.А. Защитные механизмы автотрофной цианобактерии Nostoc muscorum от токсического воздействия ионов кадмия: Автореф. дисс. канд. биол. наук. – М., 2006. – 27 с.

8. Гальперина А.Р. Разработка приемов биоремедиации замазученных сточных вод: Автореф. дисс. кандид. биол. наук. – Уфа. 2012. – 21 с.

9. Гиляров М.С., Баев А.А., Винберг, Г.Г., Заварзин Г.А. Биологический энциклопедический словарь. – М.: Сов. энциклопедия, 1986. – 831 с.

10. Голлербах М.М., Косинская Е.К., Полянский В.И. Синезеленые водоросли. Определитель пресноводных водорослей СССР. – М.: «Советская наука», 1953. – Вып. 2. – 652 с.

11. Голлербах М.М., Штина Э.А. Почвенные водоросли. – Л.: Наука, 1969. – 227 с.

12. Гольдин Е.Б. Биологическая активность микроводорослей и ее значение в межвидовых взаимоотношениях // Экосистемы, их оптимизация и охрана. 2013. Вып. 9. С. 49–76.

13. Гольдин Е.Б. Комплексное использование биомассы цианобактерий: отходы переработки как источник биоцидных препаратов // Экосистемы. 2015. Вып. 1. С. 14–20.

14. Горностаева Е.А. Влияние ионов меди и никеля на почвенные цианобактерии и цианобактериальные сообщества: дис. канд. биол. наук. – Москва, 2015. – 189 с.

15. Григорьев А.А., Панкратова Е.М., Миронин А.В., Кибирев А.В., Добрынин В.П., Кибирев А.А., Чигринов С.Н. Применение гидролизата биомассы из синезеленых водорослей в качестве стимулятора роста при выращивании культуры Legionella pneumophila // Диагностика, лечение и профилактика опасных инфекционных заболеваний. Биология. Ветеринария: Материалы юбилейной научной конференции, посвященной 70-летию НИИ микробиологии МО РФ (Киров, 30 ноября – 1 декабря 1998 г.) – Киров: Научно-иссл. ин-т микроб. МО РФ, 1998. – С. 296–297.

16. Громов Б.В. Ультраструктура синезеленых водорослей. – Л.: «Наука», 1976. – 91 с.

17. Громов Б.В. Цианобактерии в биосфере // Соросовский образовательный журнал. 1996. № 9. С. 33–39.

18. Гусев М.В., Минеева Л.А. Микробиология: учебник для студ. биол. специальностей вузов. – М.: Издательский центр «Академия», 2003. – 600 с.

19. Давыдов Д.А. Цианопрокариоты и их роль в процессе азотфиксации в наземных экосистемах Мурманской области. – М.: ГЕОС, 2010. – 184 с.

20. Дидович С.В. Аналитическое моделирование продуктивности агроценозов бобовых культур // Современные проблемы сохранения плодородия черноземов: материалы международной научно-практической конференции, посвященной 170-летию В.В. Докучаева (Россия, Воронеж, 21–22 апреля 2016 г.) – Воронеж: ФГБОУ ВО Воронежский ГАУ, 2016. – С. 102–106.

21. Домрачева Л.И., Трефилова Л.В., Ветлужских И.Л. Цианобактериальное ингибирование фузариозных инфекций // Вопросы экологии и природопользования в аграрном секторе. 2003. С. 236–240.

22. Домрачева Л.И., Кондакова Л.В., Пегушина О.А., Фокина А.И. Биопленки Nostoc commune – особая микробная сфера // Теоретическая и прикладная экология. 2007. №1. С. 15–19.

23. Домрачева Л.И., Трефилова Л.В., Третьякова А.Н., Гребнева О.И., Дудоладова Г.М. Биологическая защита сеянцев от болезней в питомниках / Видякин А.И., Ашихмина Т.Я., Новоселов С.Д. (ред.) // Леса Кировской области. – Киров: ОАО «Кировская областная типография», 2008. – С. 292–299.

24. Домрачева Л.И., Кондакова Л.В., Попов Л.Б., Зыкова Ю.Н. Биоремедиационные возможности почвенных цианобактерий (обзор) // Теоретические проблемы экологии. 2009. №1. С. 8–17.

25. Домрачева Л.И., Кондакова Л.В. Биоремедиационные возможности почвенных цианобактерий / Ашихмина Т.Я., Алалыкина Н.М. (ред.) // Биологический мониторинг природно-техногенных систем. – Сыктывкар, 2011. – С. 26–38.

26. Домрачева Л.И. Потенциал цианобактерий в биомониторинге состояния почвы и становлении ее супрессивности // Вестник Института биологии Коми Научного центра Уральского отделения РАН. 2012. №3. С. 22–28.

27. Дубинин А.В., Герасименко Л.М., Ванецкая С.Л., Гусев М.В. Отсутствие роста цианобактерии Microcoleus chthonoplastis в чистой культуре // Микробиология. 1992. Т.60, №1. С. 57–63.

28. Ефимова М.В., ЕфимовА.А. Получение биомассы цианобактерий Phormidium ramosum для биотехнологических целей // Современные наукоемкие технологии. 2004. № 4. С. 32–33.

29. Жубанова А.А., Ерназарова А.К., Кайырманова Г.К., Заядан Б.К., Савицкая И.С., Абдиева Г.Ж., Кистаубаева А.С., Акимбеков Н.Ш. Конструирование циано-бактериального консорциума на основе аксеничных культур цианобактерий и гетеротрофных бактерий для биоремедиации нефтезагрязненных почв и водоемов // Физиология растений. 2013. Т.60, №4. С. 588–595.

30. Заварзин Г.А., Бонч-Осмоловская Е.А. Синтрофные взаимодействия в сообществах микроорганизмов // Микробиология. 1983. №2. С. 165–173.

31. Золотарева Е.К., Шнюкова Е.И., Подорванов В.В. Микроводоросли как продуценты водорода // Альгология. 2010. Т.20, №2. С. 224–249.

32. Зяблых Р.Ю. Консорциумы микроорганизмов на основе почвенных азотфиксирующих цианобактерий и их агробиотехнологический потенциал: Автореф. дисс. канд. биол. наук. – Киров, 2008. – 175 с.

33. Кабиров Р.Р. Использование альгологических критериев при экологическом прогнозировании антропогенной нагрузки на надземные экосистемы // Успехи современного естествознания. Биологические науки. 2007. №3. С. 13–15.

34. Кабиров Р.Р., Сафиуллин С.Ю., Кабиров Т.Р., Мельников А.С. Создание биоактивного комплекса для рекультивации техногенных пустынь // Advances in current natural sciences. 2011. №5. С. 106–107.

35. Кедик С.А., Ярцев Е.И., Сакаева И.В., Жаворонок Е.С., Панов А.В. Влияние спирулины и ее компонентов на имунную систему (обзор литературы) // Биофармацевтический журнал. 2011. Т. 3, № 3. С. 3–10.

36. Кондратьева Е.Н. Автотрофные прокариоты. – М.: Изд-во МГУ, 1996. – 312 с.

37. Кулаковская Т.В., Личко Л.П., Рязанова Л.П. Разнообразие фосфорных резервов микроорганизмов // Успехи биологической химии. 2014. T.54. С. 385–412.

38. Менджул М.И., Андриенко Е.В., Лысенко Т.Г., Зайченко А.М., Бусахина И.В., Шаинская О.А. Использование цианобактерий для биоиндикации стахиботриотоксинов // Успехи медицинской микологии. 2003. Т.1, №1. С. 155–156.

39. Мокросноп В.М., Золотарева Е.К. Микроводоросли как продуценты токоферолов // Biotechnologia acta. 2014. V. 7, №2. P. 26–33.

40. Панкратова Е.М. Участие азотфиксирующих водорослей в накоплении азота в почве // Изв. АН СССР. Сер. биол. 1979. № 2. С. 188–197.

41. Панкратова Е.М. Участие цианобактерий в круговороте азота в почве и создании ее плодородия // Успехи микробиологии. 1987. С. 212–242.

42. Панкратова Е.М., Зяблых Р.Ю., Калинин А.А., Ковина А.Л., Трефилова Л.В. Конструирование микробных культур на основе синезеленой водоросли Nostoc paludosum Kütz. // Альгология. 2004. Т.14, №4. С. 445–458.

43. Панкратова Е.М. Использование клубеньковых бактерий и цианобактерий в агробиотехнологии // Перспективы использования биологических технологий в животноводстве и растеневодстве Кировской области: матер. межвуз. науч.-практ. конф. – Киров, 2005. – С. 8–12.

44. Панкратова Е.М. Основы и результаты функционирования цианобактерий в почвенных экосистемах // Экология почвы. – Пущино: ОНТИ ПНЦ РАН, 2006. – С. 202–210.

45. Панкратова Е.М., Трефилова Л.В. Симбиоз как основа существования цианобактерий в природных условиях // Теоретическая и прикладная экология. 2007. №1. С. 4–14.

46. Панкратова Е.М., Трефилова Л.В., Зяблых Р.Ю., Устюжанин И.А. Цианобактерия Nostoc paludosum Kütz как основа для создания агрономически полезных микробных ассоциаций на примере бактерии рода Rhizobium // Микробиология. 2008. Т.77, №2. С. 266–272.

47. Петряков В.В. Мясная продуктивность и качество мяса молодняка свиней при скармливании спирулины // Известия Самарской государственной сельскохозяйственной академии. 2012. №1. С. 191–195.

48. Пиневич А.В. Микробиология. Биология прокариотов: Учебник в 3-х томах. Том 1. – СПб.: Изд-во С.-Петерб. ун-та. 2006. – 352 с.

49. Почвенная микробиология / Д.И. Никитин (ред.). – М.: Колос, 1979. – 316 с.

50. Проворов Н.А. Генетико-эволюционные основы учения о симбиозе // Журнал общей биологии. 2001. Т.62, №6. С. 472–495.

51. Селях И.О., Семенова Л.Р. Синтез и секреция гормоноподобных соединений у цианобактерий // Материалы Международной научной конференции «Автотрофные микроорганизмы». – М., 2000. – С. 163–164.

52. Сиренко Л.А., Кондратьева Н.В. Роль Cyanophyta в природе // Альгология. 1998. Т.8, №2. С. 117–132.

53. Сопрунова О.Б. Циано-бактериальные консорциумы в очистке сточных вод // Электронный журнал «Исследовано в России». 2005 а. URL: http://zhurnal.ape.relarn.ru/articles/2005/011.pdf (дата обращения: 21.02.2017).

54. Сопрунова О.Б. Особенности функционирования альго-бактериальных сообществ техногенных экосистем: Автореф. дисс. канд. биол. наук. – Москва, 2005 б. – 44 с.

55. Темралеева А.Д. Влияние соединений свинца на альго-цианобактериальное сообщество серой лесной почвы: дисс. канд. биол. наук. – Пущино, 2013. – 142 с.

56. Темралеева А.Д., Дронова С.А., Москаленко С.В., Дидович С.В. Современные методы выделения, очистки и культивирования почвенных цианобактерий // Микробиология. 2016. Т.85, №4. С. 369–380.

57. Титова В.И., Козлов А.В. Методы оценки функционирования микробоценоза почвы, участвующего в трансформации органического вещества: научно-методическое пособие. – Нижний Новгород, 2012. – 64 с.

58. Трефилова Л.В. Использование цианобактерий в агробиотехнологии: Автореф. канд. биолог. наук. – Саратов, 2008. – 26 с.

59. Трефилова Л.В., Патрушева М.Н. Эффективность использования цианоризобиального консорциума при выращивании гороха посевного // Теоретическая и прикладная экология. 2009. №3. С. 67–75.

60. Цыганков А.А. Получение водорода биологическим путем // Рос. хим. журн. 2006. Т.50, №6. С. 26–33.

61. Цыганков А.А. Азотфиксирующие цианобактерии – продуценты водорода (обзор) // Прикладная биохимия и микробиология. 2007. Т.43, №3. С. 279–288.

62. Штина Э.А. Роль сине-зеленых водорослей в почвообразовательных процессах // Сб. «Биология сине-зеленых водорослей». – М.: Изд-во МГУ, 1964. – С. 66-80.

63. Штина Э.А., Голлербах М.М. Экология почвенных водорослей. – М.: Наука, 1976. – 143 с.

64. Штина Э.А., Зенова Г.М., Манучарова Н.А. Альгологический мониторинг почв // Почвоведение. 1998. №12. С. 1449–1461.

65. Щемелинина Т.Н., Патова Е.Н., Тарабукин Д.В., Анчугова Е.М., Очеретенко Д.П., Володин В.В. Очистка сточных вод лесопромышленного комплекса с использованием микроводорослей // Экология и промышленность России. 2015. Т.19, №7. С. 44–47.

66. Дідович С.В., Мальцева І.А. Ефективність застосування альгоризобіального консорціуму при вирощуванні бобових рослин // Биологический вестник Мелитопольского государственного педагогического университета им. Боглана Хмельницкого. 2012. Т.2, №2. С. 58–66.

67. Abdel-Hafez S.I.I., Abo-Elyousr K.A.M., Abdel-Rahim I.R. Fungicidal activity of extracellular products of cyanobacteria against Alternaria porri // Eur. J. Phycol. 2015. V.50. P. 239–245.

68. Abed R.M.M., Dobretsov S., Sudesh K. Applications of cyanobacteria in biotechnology // Journal of Applied Microbiology. 2009. V.106. P. 1–12.

69. Ahmed M., Stal L.J., Hasnain S. Association of non-heterocystous cyanobacteria with crop plants // Plant Soil. 2010. V.336. P. 363–375.

70. Al-Khiat S.H. Effect of cyanobacteria as a soil conditioner and biofertilizer on growth and Some biochemical characteristics of tomato (Lycopersicon esculentum L.) seedlings // Tesis de M. Sc., Dept. Botany and Microbiology, King Saud Univ., Arabia Saudita. – 2006. – 191 p.

71. Ali I., Basit M.A. Significance of hydrogen content in fuel combustion // J. Hydrogen Energy. 1993. V.18. P. 1009–1011.

72. Angermayr S.A., Hellingwerf K.J., Lindblad P., De Mattos M.J. Energy biotechnology with cyanobacteria // Curr. Opin. Biotech. 2009. V.20, №3. P. 257–263.

73. Barka A., Blecker C. Microalgae as a potential source of single-cell proteins. A review // Biotechnol. Agron. Soc. Environ. 2016. V.20, №3. P. 427–436.

74. Becker E. W. Microalgae – Biotechnology and Microbiology. – Cambridge Univ. Press, UK, 1994. – 293 p.

75. Becker E.W. Micro-algae as a source of protein // Biotechnol. Adv. 2007. V.25. P. 207–210.

76. Brayner R., Couté A., Livage J., Perrette C., Sicard C. Micro-algal biosensors // Analytical and Bioanalytical Chemistry. 2011. №401. P. 581–597.

77. Burja A.M., Banaigs E.B., Abou-Mansour, Burgess J.G., Wright P.C. Marine cyanobacteria-a prolific source of natural products // Tetrahedron. 2001. V.57. P. 9347–9377.

78. Chen Z., Juneaua P., Qiu B. Effects of three pesticides on the growth, photosynthesis and photoinhibition of the edible cyanobacterium Ge-Xian-Mi (Nostoc) // Aquatic Toxicol. 2007. V.81. P. 256–265.

79. Chug R., Mathur S. Extracellular polymeric substances from cyanobacteria: characteristics, isolation and biotechnological applications – a review // International Journal of Advances in Engineering, Science and Technology (IJAEST). 2013. V.3, №2. P. 49–53.

80. Cohen Y., Jørgensen B.B., Revsbech N.P., Poplawski R. Adaptation to hydrogen sulfide of oxygenic and anoxygenic photosynthesis among cyanobacteria // Appl. Environ. Microbiol. 1986. V.51. P. 398–407.

81. Costacurta A., Vanderleyden J. Accumulation of phytohormones by plant-associated bacteria // Crit Rev Microbiol. 1995. V.21. P. 1–18.

82. Cyanobacteria in Symbiosis / Rai A.N., Bergman B., Rasmussen U. (eds.). – Kluwer, Dordrecht, 2002. – 346 p.

83. De P.K. The Role of Blue-Green Algae in Nitrogen Fixation in Rice-Fields // Proc. Royal Soc. Lond. 1939. V.127, ser. B. P. 121–139.

84. De Philippis R., Vincenzini M. Exocellular polysaccharides from cyanobacteria and their possible applications // FEMS Microbiol. Rev. 1998. №22. P. 151–175.

85. De Philippis R., Vincenzini M. Outermost polysaccharidic investments of cyanobacteria: nature, significance and possible applications // Recent. Res. Dev. Microbiol. 2003. №7. P. 13–22.

86. Domracheva L.I., Dabakh E.V., Kondakova L.V., Varaksina A.I. Algal–mycological complexes in soils upon their chemical pollution // Eurasian Soil Science. 2006. V.39. P. 91–97.

87. Eddy N. Algae plus wastewater equals a valuable resource // Small Flow Magazine. 2002. Р. 12–15.

88. El-Mougy N.S., Abdel-Kader M.M. Effect of Commercial Cyanobacteria Products on the Growth and Antagonistic Ability of Some Bioagents under Laboratory Conditions // Journal of Pathogens. 2013: 2013: 838329. doi:10.1155/2013/838329.

89. Fadl-Allah E.M., El-komy H.M., Al-Harbi N.A., Sholkamy E.N. In vitro creation of artificial nitrogen fixing Cyanobacterium (Nostoc muscorum) association with wheat // African Journal of Microbiology Research. 2011. V.5, № 3. P. 302–310.

90. Fay P. Heterotrophy and nitrogen fixation in Chlorogloea fritschii // J. Gen. Microbiol. 1965. V.39. P. 11–20.

91. Gantar M., Kerby N.W., Rowell P., Obreht Z. Colonization of wheat (Triticum vulgare L.) by Ng-fixing cyanobacteria: I. A survey of soil cyanobacterial isolates forming associations with roots // New Phytol. 1991. V.118. P. 477–483.

92. Gouveia L., Batista A.P., Sousa I., Raymundo A., Bandarra N.M. Microalgae in novel food products / Papadopoulos K.N. (ed.) // Food Chemistry Research Developments. – Nova Science Publishers, 2008. – P. 1–37.

93. Goyal S.K. Algae and the soil environment // Phykos. 1997. V. 36. P. 1–12.

94. Hedges S.B., Blair J.E., Venturi M.L., Shoe J.L. A molecular timescale of eukaryote evolution and the rise of complex multicellular life // BMC Evol. Biol. 2004. V.4. P. 2.

95. Issa A.A., Hemida Abd-Alla M., Ohyama T. Nitrogen Fixing Cyanobacteria: Future Prospect // Advances in Biology and Ecology of Nitrogen Fixation. – 2014. – Ch. 2. – P. 23–48.

96. Jaiswal P., Prasanna R., Nayak S., Sood A., Suseela M.R. Characterization of rhizo-cyanobacteria and their associations with wheat seedlings // Egyptian Journal of Biology. 2008. V.10. P. 20–27.

97. Kannaiyan S., Aruna S.J., Merina Prem Kumari S., Hall D.O. Immobilized cyanobacteria as a biofertilizer for rice crops // Journal of Applied Phycology. 1997. V.9. P. 167–174.

98. Karthikeyan N., Prasanna R., Nain L., Kaushik B.D. Evaluating the potential of plant growth promoting cyanobacteria as inoculants for wheat // European Journal of Soil Biology. 2007. V.43, iss.1. P. 23–30.

99. Karthikeyan N., Prasanna R., Sood A., Jaiswal P., Nayak S., Kaushik B.D. Physiological Characterization and Electron Microscopic Investigation of Cyanobacteria Associated with Wheat Rhizosphere // Folia Microbiol. 2009. V.54, iss.1. P. 43–51.

100. Kaushik B.D. Developments in Cyanobacterial Biofertilizer // Proc. Indian. Natn. Sci. Acad. 2014. V.80, №2. P. 379–388.

101. Komárek J. Cyanobacterial taxonomy: current problems and prospects for the integration of traditional and molecular approaches // Algae. 2006. V.21. P. 349–375.

102. Li P., Harding S.E., Liu Z. Cyanobacterial exopolysaccharides: their nature and potential biotechnological applications // Biotechnol. Gen. Eng. 2002. №18. P. 375–404.

103. Namikoshi M., Rinehart K.L. Bioactive compounds produced by cyanobacteria // Journal of Industrial Microbiology. 1996. V.17, iss.5. P. 373–384.

104. Nilsson M., Bhattacharya J., Rai A.N., Bergman B. Colonization of roots of rice (Oryza sativa) by symbiotic Nostoc strains // New Phytologist. 2002. V.156. P. 517–525.

105. Nilsson M., Rasmussen U., Bergman B. Competition among symbiotic cyanobacterial Nostoc strains forming artificial associations with rice (Oryza sativa) // FEMS Microbiol. Letters. 2005. V.245, №1. P. 139–144.

106. Pengfu L., Stephen E. Harding, Zhili L. Cyanobacterial exopolysaccharides: their nature and potential biotechnological applications // Biotechnology and Genetic Engineering Reviews. 2001. V.18. P. 375–404.

107. Pereira S., Zille A., Micheletti E., Moradas-Ferreira P., De Philippis R., Tamagnini P. Complexity of cyanobacterial exopolysaccharides: composition, structures, inducing factors and putative genes involved in their biosynthesis and assembly // FEMS Microbiol. Rev. 2009. V.33, №5. P. 917–941.

108. Prasanna R., Jaiswal P., Shrikrishna J., Joshi M., Nain L., Rana A., Shivay Y.S. Evaluating the potential of rhizo-cyanobacteria as inoculants for rice and wheat // Journal of Agricultural Technology. 2012. V.8, iss.1. P. 157–171.

109. Prasanna, R., Nain L., Tripathi R., Gupta V., Chaudhary V., Middha S., Joshi M., Ancha R., Kaushik B.D. Evaluation of fungicidal activity of extracellular filtrates of cyanobacteria – possible role of hydrolytic enzymes // J. Basic Micrbiol. 2008. №48. P. 86–94.

110. Prasanna R., Sood A., Ratha S.K., Singh P.K. Cyanobacteria as a “green” option for sustainable agriculture // Cyanobacteria: an economic perspective. l. / Naveen K. Sharma, Ashwani K. Rai and Lucas J. Sta (eds.). – 2014. Ch. 9. – P. 145–166.

111. Priya H., Prasanna R., Ramakrishnan B., Bidyarani N., Babu S., Thapa S., Renuka N. Influence of cyanobacterial inoculation on the culturable microbiomeand growth of rice // Microbiological Research. 2015. V.171. P. 78–89.

112. Rai A.N., Bergman B. Creation of new nitrogen fixing cyanobacteria associations // Biology and Environment: Proceedings of the Royal Irish Academy. 2002. V. 102B, №1. P. 65–68.

113. Rastogi R.P., Sinha R.P. Biotechnological and industrial significance of cyanobacterial secondary metabolites // Biotech. Adv. 2009. №27. P. 521–539.

114. Rodríguez A.A., Stella A.M., Storni M.M., Zulpa G, Zaccaro M.C. Effects of cyanobacterial extracellular products and gibberellic acid on salinity tolerance in Oryza sativa L. // Saline Systems. 2006. №2. P. 7–10.

115. Saadatnia H., Riahi H. Cyanobacteria from paddy fields in Iran as a biofertilizer in rice plants // Plant Soil Environ. 2009. V.55, №5. P. 207–212.

116. Schopf J.W. Cyanobacteria: pioneers of the early Earth // Nova Hedwigia. 1996. V.112. P. 13–32.

117. Seckbach J. Algae and Cyanobacteria in extreme environments // Cellular origin, life in extreme habitats and astrobiology / Seckbach J (ed.). – New York: Springer Science and Business Media, 2007. – V. 11. – P. 1–811.

118. Senhorinho G.N.A., Ross G.M., Scott J.A. Cyanobacteria and eukaryotic microalgae as potential sources and antibiotics // Phycologia. 2015. V.54. P. 271–282.

119. Sergeeva E., Liaimer A., Bergman B. Evidence for production of the phytohormone indole-3-acetic acid by cyanobacteria // Planta. 2002. V.215. P. 229–238.

120. Sharma N.K., Tiwari S.P., Tripathi K.N., Rai A.K. Sustainability and cyanobacteria (blue-green algae): facts and challenges // Journal of Applied Phycology. 2011. V.23. P. 1059–1081.

121. Shishido T.K., Humisto A., Jokela J., Liu L., Wahlsten M., Tamrakar A., Fewer D.P., Permi P., Andreote A.P.D., Fiore M.F., Sivonen K. Antifungal compounds from cyanobacteria. Mar. Drugs, 2015. V.13, №4. P. 2124–2140.

122. Singh H., Khattar J.S., Ahluwalia A.S. Cyanobacteria and agricultural crops // Vegetos – An International Journal of Plant Research. 2014. V.27, iss.1. P. 37–44.

123. Singh S., Kate B.N., Banerjee U.C. Bioactive Compounds from Cyanobacteria and Microalgae: An Overview // Critical Reviews in Biotechnology. 2005. V.25. P. 73–95.

124. Takaichi S., Maoka T., Mochimaru M. Unique carotenoids in the terrestrial cyanobacterium Nostoc commune NIES-24: 2-Hydroxymyxol 20-fucoside, nostoxanthin and canthaxanthin // Curr. Microbiol. 2009. V.59. P. 413–419.

125. Thajuddin N., Subramanian G. Cyanobacterial biodiversity and potential applications in biotechnology // Curr Sci. 2005. V.89, №1. P. 47–57.

126. Tikhonovich I.A., Provorov N.A. Cooperation of plants and microorganisms: Getting closer to the genetic construction of sustainable agro-systems // Biotechnol. J. 2007. V.2. P. 833–848.

127. Venkataraman G.S. Algal Biofertilizers and Rice Cultivation. – New Delhi: Today and Tomorrow, 1972. – 71 p.

128. Volk R.B., Furkert F. Antialgal, antibacterial and antifungal activity of two metabolites produced and excreted by cyanobacteria during growth // Microbiol. Res. 2006, V.161. P. 180–186.

129. Whitton B.A. Diversity, ecology and taxonomy of the cyanobacteria // Photosynthetic Prokaryotes. / Mann N.H., Carr N.G. (eds.).– New York: Plenum Press, 1992. – P. 1–51.

130. Yoon H.S., Hackett J.D., Ciniglia C., Pinto G., Bhattacharya D. A molecular timeline for the origin of photosynthetic eukaryotes // Mol. Biol. Evol. 2004. V.21. P. 809–818.

Статья поступила в редакцию 3.07.2017

 

 

Biotechnological potential of soil cyanobacteria (review)

Svetlana V. Didovich1, Svetlana V. Moskalenko2, Anna D. Temraleeva2Sofya A. Khapchaeva3

1Research Institute of Agriculture of Crimea (Simferopol, Russia)
2Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science RAS (Pushchino, Russia)
3A.N.Bach Institute of Biochemistry RAS (Moscow, Russia)

The article presents a brief description of soil cyanobacteria and their role in the biosphere. Examples are given on the use of these microorganisms in agriculture, food industry, bioremediation and bioindication of contaminated media, and production of biofuel. The exploitability of use of cyanobacteria for biotechnological problems solving is shown.

Key words: cyanobacteria; microbial associations; biotechnology; soil.

 

Об авторах

Дидович Светлана Витальевна – Didovich Svetlana Vital’evna

кандидат сельско-хозяйственных наук
заместитель директора по научно-инновационной работе Научно-исследовательского института сельского хозяйства Крыма, г. Симферополь, Россия (Research Institute of Agriculture of Crimea, Russia, Simferopol)

sv-alex.68@mail.ru

Москаленко Светлана Валентиновна - Moskalenko Svetlana Valentinovna

научный сотрудник Института физико-химических и биологических проблем почвоведения РАН, г. Пущино, Россия  (Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science of Russian Academy of Sciences, Pushchino, Russia), лаборатория физико-химии почв

Темралеева Анна Дисенгалиевна - Temraleeva Anna Disengalievna

кандидат биологических наук
старший научный сотрудник Института физико-химических и биологических проблем почвоведения РАН, г. Пущино, Россия (Institute of Physicochemical and Biological Problems in Soil Science of Russian Academy of Sciences, Pushchino, Russia), руководитель группы «Альгологическая коллекция ACSSI»

Хапчаева Софья Арсеновна - Khapchaeva Sofya Arsenovna

младший научный сотрудник Института биохимии им. А.Н. Баха ФИЦ «Федеральный исследовательский центр «Фундаментальные основы биотехнологии» РАН, г. Москва,  Россия (Bach Institute of Biochemistry, Federal Research Centre «Fundamentals of Biotechnology» of the Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia), группа альгобиотехнологии

sakhapchaeva.1990@gmail.com

Корреспондентский адрес: Россия, 295493, г. Симферополь, ул. Киевская, 150, ФГБУН НИИСХ; тел. 8(3652)560-007.

 

ССЫЛКА НА СТАТЬЮ:

Дидович С.В., Москаленко С.В., Темралеева А.Д., Хапчаева С.А. Биотехнологический потенциал почвенных цианобактерий (обзор) // Вопросы современной альгологии. 2017. № 2 (14). URL: http://algology.ru/1170

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 
Адрес - info@algology.ru

 

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

 

К разделу СТАТЬИ

На ГЛАВНУЮ

Карта сайта

 









ГЛАВНАЯ

НОВОСТИ

О ЖУРНАЛЕ

АВТОРАМ

15 номеров журнала

ENGLISH SUMMARY

ОБЗОРЫ И СТАТЬИ

УЧЕБНО-МЕТОДИЧЕСКИЕ
МАТЕРИАЛЫ


АКВАРИАЛЬНЫЕ СИСТЕМЫ
И  ИХ  СОДЕРЖАНИЕ


КОНФЕРЕНЦИИ

АЛЬГОЛОГИЧЕСКИЙ СЕМИНАР

СТУДЕНЧЕСКИЕ РАБОТЫ

АВТОРЕФЕРАТЫ

РЕЦЕНЗИИ


ПРИЛОЖЕНИЕ к журналу:


ОБЪЕКТЫ ИССЛЕДОВАНИЙ

ОПРЕДЕЛИТЕЛИ И МОНОГРАФИИ

ОТЕЧЕСТВЕННАЯ АЛЬГОЛОГИЯ
СЕГОДНЯ


ИСТОРИЯ АЛЬГОЛОГИИ

КЛАССИКА
ОТЕЧЕСТВЕННОЙ АЛЬГОЛОГИИ


ПУБЛИКАЦИИ ПРОШЛЫХ ЛЕТ

ВЕДУЩИЕ АЛЬГОЛОГИЧЕСКИЕ
ЦЕНТРЫ


СЕКЦИЯ  АЛЬГОЛОГИИ  МОИП

НАУЧНО-ПОПУЛЯРНЫЙ РАЗДЕЛ

СЛОВАРИ И ТЕРМИНЫ



НАШИ ПАРТНЕРЫ


ПРЕМИИ

КОНТАКТЫ

Новые публикации



Карта сайта






Рассылки Subscribe.Ru
Журнал "Вопросы современной альгологии"
Подписаться письмом


Облако тегов:
микроводоросли    макроводоросли    пресноводные    морские    симбиотические_водоросли    почвенные    Desmidiales(отд.Сharophyta)    Chlorophyta    Rhodophyta    Conjugatophyceae(Zygnematophyceae)    Phaeophyceae    Диатомеи     Dinophyta    Prymnesiophyta_(Haptophyta)    Cyanophyta    Charophyceae    бентос    планктон    перифитон    кокколитофориды    Экология    Систематика    Флора_и_География    Культивирование    Химический_состав    Минеральное_питание    Ультраструктура    Загрязнение    Биоиндикация    Размножение    Морфогенез    Морфология_и_Морфометрия    Физиология    Морские_травы    Использование    ОПРЕДЕЛИТЕЛИ    Фотосинтез    Фитоценология    Черное_море    Белое_море    Баренцево_море    Карское_море    Дальний_Восток    Азовское_море    Каспийское_море    Чукотское_море    КОНФЕРЕНЦИИ    ПЕРСОНАЛИИ    ИСТОРИЯ    РЕЦЕНЗИЯ    Биотехнология    Динамические_модели    Экстремальные_экосистемы    Ископаемые_водоросли    Сезонные_изменения    Биоразнообразие    Аральское_море    первичная_продукция    Байкал    

КОНТАКТЫ

Email: info@algology.ru

Изготовление интернет сайта
5Dmedia

ЛИЦЕНЗИЯ

Эл N ФС 77-22222 от 01 ноября 2005г.

ISSN 2311-0147